R G148
ISSN 0753-4973
AIVVTES
INTERNATIONAL JOURNAL OF BATRACHOLOGY
July 1993 Volume 11, N° 2
Source : MNHN, Paris
International Society for the Study
and Conservation of Amphibians
(International Society of Batrachology)
SEAT
Laboratoire des Reptiles et Amphibiens, Muséum national d'Histoire naturelle,
25 rue Cuvier, 75005 Paris, France
BOARD FOR 1993
President: Raymond F. LAURENT (Tucumän, Argentina).
General Secretary: Alain Dumois (Paris, France).
Treasurer. Dominique PAYEN (Paris, France).
Deputy Secretaries: Sergius L. KUZMIN (Moscow, Russia); Stephen J. RicHARDs (Townsville,
Australia): David B. Wake (Berkeley, U.S.A.).
Deputy Treasurers: Janalee P. CALDWELL (Norman, U.S.A.); Annemarie OHLER (Paris, France).
Other members of the Board: Günter GOLLMANN (Wien, Austria); Roy W. McDiarMiD (Washing-
ton, U.S.A.).
TARIFFS FOR 1993
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Back issues of A/ytes: one complete volume (4 issues) 200 FF /40$ 400 FF / 80 $
Back issues of A/ytes: complete set of volumes 1 to 10 1600 FF /320$ 3200 FF / 640 $
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Museum of Natural History, University of Oklahoma, Norman, Oklahoma 73019, U.S.A.
«
CE Source : MNHN, Paris
AITTES
INTERNATIONAL JOURNAL OF BATRACHOLOGY
duly 1993 Volume 11, N° 2
Alytes, 1993, 11 (2): 37-46. 37
La larva de Telmatobius bolivianus
(Anura, Leptodactylidae)
E. O. LaviLLA * & I. DE LA Riva **
* Instituto de Herpetologia, CONICET — Fundacion Miguel Lillo, Miguel Lillo 251,
4000 Tucumän, Argentina
** Departamento de Biologia, Facultad de Veterinaria, Universidad de Las Palmas,
c/Fco. Inglott Artiles 12A, 35016 Las Palmas de Gran Canaria, España
The extemal morphology and chôndrocranium of larvae of the leptodac-
tvlid frog Telmatobius bolivianus from El Cañadôn (3000 m), Chapare, Bolivia,
are described. This tadpole differs from all other larvae knoum in the genus in
having the oral disc modified into a suckerlike device. The possession of this
peculiar larva distinguishes T. bolivianus from T. verrucosus, with which it has
been placed in synonymy, and T. marmoratus, of which it has been considered
a subspecies.
bliothèque Centrale Muséum
(UN
Las larvas del género Telmatobius han recibido cierta atenciôn por parte de diferentes
autores (i.a. CE, 1962, 1980; Diaz & VALENCIA, 1985; GALLARDO, 1962; FERNANDEZ, 1926;
KosLowsky, 1895; LAviLLA, 1983, 1984a-b; LAVILLA & SCROCCHI, 1986; SCHMIDT, 1928;
TRUEB, 1979; VELLARD, 1946, 1951, 1953), lo que ha permitido establecer una diagnosis del
género basada en caracteres larvales, y la delimitacion de dos grupos de especies,
denominados meridional y septentrional respectivamente (LAVILLA, 1985, 1988a).
INTRODUCCION Il
Las larvas de Telmatobius habitan en cuerpos de agua permanentes en las tierras altas
del oeste de América del Sur, por arriba de los 1400 m s.n.m., y su presencia se ha
verificado en lagos, aguas termales, cursos de agua formados en turberas altoandinas y en
la porciôn correspondiente al rhitron de rios y arroyos (LAVILLA, 1988b). A pesar que la
mayoria de los taxa conocidos para este género ocupan este ültimo tipo de ambientes, su
morfologia en general no refleja caracteres parficulares asociados a la vida en torrentes.
Source : MNHN, Paris
38 ALYTES 11 (2)
Es por eso que el hallazgo de larvas atribuibles a Telmatobius bolivianus Parker, 1940,
con un conjunto de caracteres diferentes de los considerados diagnôsticos para el género,
ha Ilamado nuestra atenciôn, y la descripciôn de su morfologia externa y estructura del
condrocräneo y esqueleto visceral constituye el objeto del presente trabajo.
Esta particular morfologia larval nos ha inducido a considerar a Telmatobius
bolivianus como una especie välida, y no como sinénimo de T. verrucosus Werner, 1899
(VELLARD, 1951), o como subespecie de T. marmoratus (Duméril & Bibron, 1841)
(VELLARD, 1970), tal como se la ha considerado hasta el momento.
La justificacion de este acto taxonomico en base a caracteres de adultos serà
presentada por uno de nosotros (I. R.) en una préxima contribuciôn.
MATERIAL Y MÉTODOS
En este estudio empleamos un lote de larvas de Telmatobius bolivianus proveniente del
Rio Apaza, + 3000 m s.n.m., Provincia de Chapare, Departamento Cochabamba, Bolivia
(7°05'S 65°54"W; la regiôn es conocida localmente como “El Cañadén”). La asignaciôn
especifica est basada en la asociaciôn larvas-adultos encontrados en la regiôn.
La serie està integrada por ocho ejemplares, en los siguientes estadios de la tabla de
Gosner (1960): est. 30 (1), est. 31 (1), est. 33 (1), est. 35 (1), est. 38 (3), est. 39 (1). Se
escogio el ejemplar en estadio 35 para la descripciôn del condrocräneo y esqueleto visceral,
mientras que las medidas que se brindan en la descripciôn morfolôgica fueron obtenidas
de las larvas en estadio 38. Todo el conjunto de larvas fué utilizado en la descripciôn de
caracteres cualitativos, los que, con excepcion del grado de desarrollo de los miembros
posteriores, no mostraron variaciones de importancia.
La toma de medidas sigui6 las pautas establecidas en LAVILLA & SCROCCHI (1986).
Para la preparaciôn del esqueleto analizado se sigui6 la técnica de diafanizaciôn y tincién
diferencial de cartilago y hueso propuesta por WASsERSUG (1976).
El material analizado se encuentra depositado en la coleccion del Instituto de
Herpetologia de la Fundacion Miguel Lillo, Tucumän, Argentina, bajo el numero FML
4820, y en el Centro de Estudios Tropicales, Sevilla, España, bajo los nûmeros CET
A666-670.
RESULTADOS
MORFOLOGÏA EXTERNA
Estas larvas son asignables al “grupo meridional” de especies del genero Telmatobius
(LaAviLLA, 1985), y al conjunto de larvas exotrôficas incluidas en la secciôn I, grupo 2, tipo
2 b de ALTIG & JOHNSTON (1989). Las lagvas, de Telmatobius bolivianus (fig. 1 a) se
caracterizan como sigue.
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LAVILLA & DE LA Riva 39
Fig. 1. — Telmatobius bolivianus, estadio 38 de GosNEr (1960) (semiesquemätico): (a) vista general;
longitud total = 74,3 mm; (b) disco oral; ancho mäximo = 5,1 mm.
La longitud total de 3 larvas es de 74,3 a 85,8 mm. El cuerpo es deprimido (altura
menor que el ancho mäximo; x = 0,83; SD = 0,03) y oval (lados subparalelos) en vista
dorsal. El ancho mäximo se ubica aproximadamente en la mitad del cuerpo, por delante
del tubo espiracular. El hocico es redondeado tanto en vistas dorsal como lateral, y el
contorno ventral del cuerpo es convexo.
La boca es ventral y estä rodeada por un disco oral grande (ancho disco oral / ancho
mäximo del cuerpo = 0,77; SD = 0,1) y modificado en forma de ventosa (fig. 1 b). El
margen del disco es continuo, y las papilas marginales se disponen en hilera unica
lateralmente y mültiple mentalmente; anteriormente estän interrumpidas, dejando un claro
rostral que equivale al 36,9 % (SD = 1,9) del ancho del disco. Existen, asimismo, dos
hileras de papilas intramarginales en la region mental del disco, y un grupo de papilas
supraangulares a cada lado, prôximos al claro rostral. En todos los casos las papilas son
simples y conicas.
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El pico corneo superior (suprarrostrodonte) es mäâs ancho que alto y presenta el
margen libre uniforme y ampliamente côncavo, con aserraduras triangulares poco
notables. Es de color negro y estä completamente queratinizado.
El pico cérneo inferior (infrarrostrodonte) presenta el margen libre convexo
lateralmente y côncavo medialmente; las aserraduras y los patrones de pigmentaciôn y
queratinizaciôn son similares a los del suprarrostrodonte.
Los denticulos crneos (queratodontes) son pequeños y se disponen en hileras segûn
la formula 2 /(1-1)2.
Los orificios nasales son ovales y rebordeados, y carecen de proyecciones y de
inflexiones. Se disponen de manera oblicua al eje axial en la regiôn dorsolateral del cuerpo
(distancia extranasal / ancho del cuerpo a nivel de los orificios nasales = 0,38; SD =
0,003), y estän ubicados mäs cerca de los ojos que del extremo del hocico (distancia
frontonasal / distancia nasoocular = 2,91; SD = 0,42).
Los ojos, de posiciôn dorsolateral (distancia extraocular / ancho del cuerpo a nivel de
los ojos = 0,59; SD = 0,03), son de tamaño mediano (corresponden al 16,8 % del ancho
del cuerpo a nivel de los ojos; SD= 1,0).
El espiräculo es ünico, izquierdo y visible dorsalmente. La abertura es oval y estä
plegada en reposo; se ubica en la regiôn lateral del cuerpo y estä desplazada hacia el tercio
posterior (distancia rostro-espiraculo / longitud del cuerpo = 0,72; SD = 0,04).
La cloaca es basicaudal y estä recubierta por un tubo proctodeal conico, que se
origina en el extremo medio-posterior del cuerpo y abre hacia la derecha, cubriendo el
origen de la aleta ventral.
Las aletas caudales son proporcionalmente bajas (altura aletas / altura mäxima del
cuerpo = 0,88; SD = 0,05); son subparalelas en la mitad anterior y ligeramente
convergentes posteriormente; el extremo es ampliamente redondeado. El extremo anterior
de la aleta dorsal se origina sobre la musculatura epaxial, posterior a la uniôn cola-cuerpo.
La musculatura caudal es de proporciones normales (altura müsculos caudales /
altura mäxima del cuerpo = 0,53; SD = 0,03).
ANATOMÏA DEL CONDROCRÂNEO Y ESQUELETO VISCERAL
Neurocräneo (fig. 2 À)
El neurocräneo està fuertemente condrificado, es subcuadrangular y levemente mâs
largo que ancho (indice cefalico = 1,15).
Los cuernos trabeculares corresponden al 35,5 % de la longitud total del neurocräneo,
divergen anteriormente y estân curvados hacia abajo; los extremos anteriores se presentan
en bisel, y se articulan con el cartilago suprarrostral por medio de tejido conectivo. Los
cuernos presentan margenes subparalelos y su ancho es relativamente uniforme en toda su
extensiôn, y en la regiôn posterior Ilevan procesos laterales poco notables, dirigidos hacia
abajo e invisibles dorsalmente.
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Fig. 2. — Condrocräneo y esqueleto visceral de Telmatobius bolivianus: (A) vista dorsal del condrocräneo; AR, adrostral; ASO, arco
subocular; CCN, comisura cuadrado nasal; CM, cartilago de Meckel; CO, câpsula ôtica; CP, cresta parôtica; CT, cuerno fe
trabecular; FFP, fontanela frontoparietal; FH, margen de la fosa hiocuadrado; FSO, fenestra subocular; IR, cartilago =
infrarrostral; PM, proceso muscular; SR, cartilago suprarrostral; TN, techo nasal; TT, tenia tecti medialis y t. t. transversalis;
TTM, tenia tecti marginalis; (B) cartilago suprarrostral; (C) mandibula inferior; (D) esqueleto hiobranquial. Escalas: fig. 2 A
y 2 D, 6 mm; fig. 2By2C, 1,5 mm.
Source : MNHN, Paris
4 ALYTES 11 (2)
La placa etmoidal es de dimensiones reducidas (corresponde al 9,3 % del largo total
del neurocräneo), y el septo nasal es bajo, completamente cubierto por el techo nasal,
estrecho y corto, que no Ilega a cubrir los foramenes olfatorios. El complejo de la region
nasal se ubica al mismo nivel que la region posterior de los cuernos trabeculares. En la
lämina orbitonasal no existen aün indicios de cartilagos nasales.
Los cartilagos orbitales estän bien desarrollados, y los foramenes caracteristicos de
esta regiôn se encuentran notablemente desplazados hacia atrâs, muy prôximos al ârea de
inserciôn del proceso ascendente del palatocuadrado. Los foramenes orbitonasal y 6ptico
tienen posiciôn dorsal (el segundo es el mâs grande), mientras que el foramen oculomotor
es el mäs pequeño de los tres y està ubicado por debajo de los dos anteriores; por su parte,
las pilas estän reducidas a estrechas bandas de cartilago entre los foramenes. El foramen
proôtico està cerrado dorsalmente por la tenia tecti marginalis.
La fontanela frontoparietal es grande (corresponde al 46,5 % de la longitud total del
neurocräneo) y en su regiôn parietal se observan âreas irregulares, débilmente positivas al
colorante (AB+), que corresponderian a la tenia tecti medialis y t. t. transversalis.
El piso de la cavidad craneal està débilmente condrificado, y no es posible distinguir
los foramenes carotideos primarios ni los foramenes craneopalatinos.
El arco occipital esta dividido ventralmente por la notocorda, y en la region posterior
se reconocen los esbozos de los céndilos occipitales.
Las câpsulas éticas son cuadrangulares, de margenes côncavos, y estän relacionadas
entre si dorsalmente por un techo sinôtico angosto. La cresta parôtica es muy conspicua,
presentando el aspecto de una lâmina cartilaginosa en forma de media luna, que se
extiende desde el ängulo anterolateral de la capsula ôtica hasta el margen posterolateral
del arco subocular, sin fusionarse con éste. La fenestra oval, de posiciôn lateroventral,
Ileva un esbozo de opérculo.
El proceso ascendente del palatocuadrado se une al cartilago orbital a nivel del
foramen oculomotor (uniôn media), y no presenta un proceso 6tico. El proceso ascendente
se presenta como una lâmina concava, de posiciôn mäs o menos vertical, que se continüa
con el arco subocular, a su vez proporcionalmente mäs estrecho, concavo y con el margen
externo mäs elevado y engrosado que el interno. El proceso muscular es triangular,
terminado en un vértice agudo, y estä inclinado medialmente. Prôxima a la comisura
cuadrado-craneal anterior se ubica la fosa hiocuadrado, con margenes proyectados
lateralmente y visibles dorsalmente. La comisura cuadrado-craneal anterior estä
bien desarrollada, y de ella surgen la comisura cuadrado-nasal y el proceso cuadrado-
etmoidal.
El cartilago suprarrostral es tripartito (fig. 2 B). El cuerpo es rectangular y tiene
un amplio seno en su regién media dorsal. Las alas son subtriangulares, con un pro-
ceso dorsal posterior corto y agudo y un proceso ventral posterior ampliamente
redondeado. La articulaciôn cuerpo-ala es conjuntiva y de reacciôn negativa al colorante
(AB-—). Proximos al proceso dorsal posterior de cada ala se ubica un cartilago adrostral,
alargado.
En la mandibula inferior (fig. 2 C), los cartilagos de Meckel son estructuras robustas,
con procesos retroarticulares (en el sentido de DE BEER, 1937 y DE JONGH, 1968) muy
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LAVILLA & DE LA Riva 43
marcados. La comisura intramandibular es un ligamento delgado, ubicado en la porciôn
dorsal de la articulaciôn entre el cartilago de Meckel y el infrarrostral de cada lado.
Los infrarrostrales son oblongos y curvos, y en conjunto forman una estructura en
forma de media luna. La copula mandibular es conjuntiva y AB—.
Esqueleto hiobranquial (fig. 2 D)
La copula I es oval y muy pequeña, apareciendo como un punto de condrificacion en
el centro de un ärea ligamentosa.
Los ceratohiales estän bien desarrollados. Cada uno de ellos presenta el proceso
anterior ancho, corto y romo, el proceso posterior mayor que el anterior y proyectado
hacia aträs, y el proceso lateral, que es estrecho y alargado y se curva posterolateralmente.
El proceso hiocuadrado se ubica sobre el proceso lateral, como una lâmina triangular,
delgada y de posiciôn vertical.
La pars reuniens es cuadrangular y mâs larga que ancha, y estä formada por cartilago
histolégicamente diferente al resto del esqueleto hiobranquial.
La copula IT es subcircular y Ileva un proceso urobranquial subtriangular y romo.
Las placas hipobranquiales son aproximadamente romboidales, y estân separadas
entre si en casi toda su extensiôn, existiendo’un punto de fusién en su extremo posterior.
De los cuatro ceratobranquiales que existen a cada lado, el I y el IT estän fusionados
al hipobranquial y el II tiene el extremo posterior bifurcado. Existe un puente branquial
entre los ceratobranquiales III y IV, y el IV es el menos condrificado del conjunto. Las
espiculas y la comisura terminal estân débilmente condrificadas.
DISCUSIÔN Y CONCLUSIONES
MORFOLOGÏA EXTERNA
La larva de Telmatobius bolivianus se diferencia de las restantes larvas conocidas para
el género (LAvILLA, 1985, 1988a-b) por los siguientes caracteres:
(1) El disco oral es de tamaño grande (ancho del disco mayor que 2/3 del ancho
mäximo del cuerpo).
(2) El disco oral està modificado, formando una ventosa funcional.
(3) No existen papilas orales en la region angular.
(4) La formula dental es 2 / (1-1) 2.
(5) Difiere de las especies que constituyen el grupo meridional por la presencia de dos
hileras de papilas intramarginales mentales en el disco oral, en lugar de una.
Por una confusiôn involuntaria, en LAVILLA (1988a: 12) se caracteriza el margen del
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disco oral como intraangular (con una constriccién a cada lado), cuando en realidad el
margen carece de constricciones en las larvas de todos los taxa conocidos del género,
errata que salvamos aqui.
Dentro del conjunto de telmatobinos inferiores (en el sentido de LyncH, 1978), el
ünico grupo conocido con larvas cuya morfologia externa presenta caracteres asociados a
los habitos torrenticolas son las del género Telmatobufo. Telmatobius bolivianus difiere de
dicho conjunto de especies (FormAs, 1972, 1988; Diaz, SALLABERRY & NUNEZ, 1983;
LAviLLA, 1988a-b) en los siguientes caracteres:
(1) El disco oral es transangular; en Telmatobufo es intraangular.
(2) Las papilas orales marginales dejan un claro rostral; en Telmatobufo la hilera
marginal de papilas es continua en todo el perimetro del disco.
(3) La aleta dorsal nace sobre el tercio anterior de la musculatura caudal; en
Telmatobufo lo hace en el tercio posterior de la musculatura epaxial.
(4) El origen de la aleta ventral està cubierto por el tubo proctodeal; en Telmatobufo
surge del tercio posterior de la musculatura hipaxial.
CONDROCRÂNEO Y ESQUELETO VISCERAL
Los datos aqui reportados deben considerarse como preliminares, dado que estän
basados sélo en un ejemplar en estadio comparable al 35 de la tabla de GOsNER (1960)
(problemas de accesibilidad y lo reducido de las poblaciones nos impiden por el momento
disponer de series mayores).
No existe informaciôn publicada sobre condrocräneo y esqueleto visceral de larvas de
telmatobinos inferiores, aunque si un trabajo en prensa (FABREZI & LAVILLA, en prensa)
que analiza bajo este aspecto las larvas de tres especies de Telmatobius del noroeste
argentino (Telmatobius ceiorum, T. laticeps y T. pisanoi), que son utilizadas aqui como
elementos de comparaciôn.
Llama la atenciôn que la larva de Telmatobius bolivianus, si bien notablemente
modificada exteriormente, es conservadora en cuanto a la estructura del condrocräneo y
esqueleto visceral, y que las diferencias que presenta se encuentran solamente en detalles
estructurales. En este sentido, conviene resaltar, en T. bolivianus, la ausencia de proceso
pseudopterigoideo, la ausencia de proceso ôtico, la expansiôn notable de la cresta parôtica,
la estructura concava del arco subocular, y el gran desarrollo que alcanzan algunas fosas
y procesos, en especial los relacionados a la articulaciôn esqueleto hiobranquial —
palatocuadrado.
AGRADECIMIENTOS
E. O. L. agradece al Dr. R. F. LAURENT, al Instituto de Herpetologia de la Fundaciôn Miguel
Lillo y a la Fundaciôn Alejandro Romay por el apoyo recibido.
Source : MNHN, Paris
LAVILLA & DE LA Riva 45
LR. agradece al Dr. J. CASTROVIEIO por su apoyo, asi como al Museo de Historia Natural “Noel
Kempf Mercado”, de Santa Cruz de la Sierra, Bolivia. Agradece también la amabilidad de los Dres.
N. ARNOLD y B. CLARKE (British Museum), N. CARRILLO (Museo de Historia Natural Javier Prado,
Lima), y E. FORNO (Instituto de Ecologia, La Paz), por permitir el acceso a las colecciones bajo su
cargo. El trabajo en Bolivia fue posible gracias a una beca concedida por la Asociaciôn Amigos de
Doñana.
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Corresponding editor: Alain Dusois.
© ISSCA 1993
Source : MNHN, Paris
Alytes, 1993, 11 (2): 47-63.
The anuran tarsus
Marissa FABREZI !
CONICET, Museo de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Naturales,
Universidad Nacional de Salta, Mendoza 2, 4400 Salta, Argentina
The structure of the tarsus in adult specimens and larval sequences in
different families of anurans are analyzed, in order to establish an overall
concept of the diversity of this character in the group. Ontogenetic analysis
has made it possible to confirm the hypothesis of the origination of distal
tarsals and metatarsals along the fibular axis, whereas the element Y and the
prehallux originate along the tibial axis, with no differentiation into interme-
dium nor centralia. On the basis of ontogenetic information, it can be
established that the plesiomorphic condition of the tarsus in anurans is that
in which the ends of the tibiale and fibulare are fused, and there are three free
distal tarsals, the element Y and the prehallux. Apomorphic states can be
recognized by different types of fusion between proximal and distal elements,
or by a reduction of distal elements.
INTRODUCTION
The anuran tarsus is one of the most characteristic structures of the group, due to its
degree of specialization. Although both anatomical and functional studies have been
carried out for many years, there is still debate over tarsus homologies, the number of the
embryonic elements making up the structure, and the evolution of the latter in anurans.
Howes & RibEwooD (1888) described four different tarsal morphologies in various
species of extant anurans from a strictly anatomical point of view. LAURENT (1940,
1941a-b, 1942), LiEM (1970) and DREWES (1984) described two of these in the
Arthroleptidae, Ranidae and Rhacophoridae. All these authors recognized differences in
the distal portions of the tarsus. ANDERSEN (1978) presented an hypothesis of tarsal
evolution in anurans based on five patterns that include variations in both proximal and
distal areas of the tarsus. The above-mentioned studies rest on observations carried out on
postmetamorphic specimens, and all concur in pointing out a tendency toward reduction
of the number of individual elements.
HOLMGREN (1933), TRUEB (1973) and JAROSOVA (1974) refer to fusion of the
intermedium with the proximal end of the tibiale, whereas up to four embryonic centralia
fuse with the distal tarsals during development. These hypotheses are very different from
those put forward by other authors (HOWES & RiDEWOOD, 1888; SHUBIN & ALBERCH,
1986), who claim that there is no trace of the intermedium during anuran limb ontogeny.
1. Correspondence to: Casilla Correo 577, 4400 Salta, Argentina.
Source : MNHN, Paris
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According to HOwEs & RIDEWOOD (1888), the only central element recognized in the tarsus
corresponds to the proximal element of the prehallux, whereas SHUBIN & ALBERCH (1986)
denied the existence of centralia in the anuran autopodium. With regard to the distal
tarsals, there is coincidence in the descriptions which indicate the presence of the distal
tarsals 3, 2 and 1, and there is evidence of appearance of discrete cartilaginous foci of the
distal tarsals 5 and 4 during development in some species.
All this somewhat controversial information leads to the conclusion that it is
necessary to investigate the tarsus in this group in greater depth.
The present work analyzes the tarsus in specimens from different families, in order to
obtain an overall view of the structure and distribution of adult morphology. Further-
more, some sequences of tarsal development are analyzed, in the hope of dispelling some
doubts raised by the information currently available.
MATERIAL AND METHOD
The adult specimens and larvae listed in Appendix were analyzed. Ontogenetic series
were staged according to GosnER (1960). AI the sample specimens were prepared
according to the technique proposed by WassERsUG (1976) for whole preparations. The
tadpole hindlimbs were dissected and placed on slides.
Observations, drawings and photomicrographs of whole mounts were made using
stereo-microscope with camera lucida and darkfield microscope.
Tarsus descriptions were made using the terminology in SHUBIN & ALBERCH (1986).
The following abbreviations were used in figures: d1, distal tarsal 1; d2, distal tarsal
2; d3, distal tarsal 3; Fe, femur; F, fibula; Fi, fibulare; LO, plate osseous; Ph, prehallux;
s?, sesamoid; T, tibia; Ti, tibiale; Y, element Y; I, metatarsal I; II, metatarsal Il; III,
metatarsal III; IV, metatarsal IV; V, metatarsal V.
RESULTS
ARTHROLEPTIDAE (ASTYLOSTERNINAE, ARTHROLEPTINAE AND HYPEROLIINAE, SENSU
LAURENT, 1986)
Adult specimens of the genera Afrixalus, Arthroleptis, Astylosternus, Cardioglossa,
Hyperolius, Kassina, Leptopelis, Phlyctimantis, Opisthothylax and Schoutedenella were
analyzed.
Cardioglossa cyaneospila and C. leucomystax were observed to have the tibiale and
fibulare fused at the ends, the distal tarsals 3, 2 and 1 articulating with the metatarsals III,
IT and I, and the element Y and the prehallux both present. The prehallux is formed of
one element in C. cyaneospila and three elements in C. leucomystax (fig. 1 A).
Source : MNHN, Paris
FABREZI 49
Ti Fi
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Ph RD NN
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Ph Ph
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Fig. 1. — (A) Dorsal view of right foot of Cardioglossa leucomystax. (B) Dorsal view of right foot
of Bufo granulosus. (C) Dorsal view of right foot of Dendrobates pictus. (D) Dorsal view of right
foot of Pleurodema cinerea.
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In the remaining members of this family, the structure of the tarsus was characterized
by the fusion of the ends of the tibiale and fibulare, the distal tarsal 3-2 articulating with
the metatarsals III and II, the distal tarsal 1 articulating with the metatarsals II and I, and
the presence of the element Y and the prehallux. In Afrixalus quadrivittatus, Arthroleptis
poecilonotus, A. stenodactylus, A. variabilis, Leptopelis christyi and Opisthothylax sp., the
prehallux consists of a single element; in the remaining species it consists of two elements.
BUFONIDAE
Adult specimens of the genera Atelopus, Bufo and Melanophryniscus were analyzed.
The tarsus is formed of the tibiale and fibulare fused at the ends, the distal tarsal 3-2
articulating with the metatarsals III and II, the distal tarsal 1 articulating with the
metatarsals II and I, the element Y and the prehallux. The prehallux consists of one
element in Melanophryniscus r. rubriventris, two elements in Atelopus pachyrhinus and three
elements in Bufo granulosus (fig. 1 B).
DENDROBATIDAE
The tarsus of an adult specimen of Dendrobates pictus (fig. 1 C) was analyzed, and
found to present fusion of the ends of the tibiale and fibulare, the distal tarsal 3-2
articulating with the metatarsals III and II, the distal tarsal 1 articulating with the
metatarsal II and I, the element Y, and the prehallux formed of two elements.
HEMISOTIDAE
The tarsus of an adult specimen of Hemisus g. guineensis was analyzed. It presented
the tibiale and fibulare fused at the ends, the distal 3-2 articuiating with the metatarsals
IT and II, the distal tarsal 1 articulating with the metatarsals II and I, the element Y, and
the prehallux formed of one element.
HYLIDAE
Adult specimens of the genera Argenteohyla, Gastrotheca, Hyla, Phyllomedusa, and
Scinax (DUELLMAN & WIENS, 1992) were analyzed, together with larval preparations of
Hyla pulchella andina and Phyllomedusa sauvagii (fig. 2 A).
The tarsus of all the adult hylids analyzed was formed of the tibiale and fibulare fused
at the ends, the distal tarsal 3-2 articulating with the metatarsals III and I, the distal tarsal
l'articulating with the metatarsals II and I, the element Y and the prehallux. The number
of pieces in the prehallux varied according to the species: two in Argenteohyla siemersii,
Scinax nasica and Phyllomedusa hypochondrialis, and three in the remaining species.
In the preparations of the larval limbs from Hyla pulchella andina and Phyllomedusa
sauvagii, it was observed that the fibulare differentiates earlier than the tibiale. Together
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Fig. 2. — (A) Early stage of the tarsus development in Phylomedusa sauvagii, in which rudiments of
tibiale, fibulare, metatarsals IV, III and V and the distal tarsal 3 condensation are present. (B)
Advanced stage of the tarsus development in Lepiodactylus cf. gracilis, in which distal tarsal 3,
element Y, prehallux, five metatarsals and fused tibiale and fibulare are present.
with the two proximal tarsal rudiments (tibiale and fibulare), the metatarsal IV rudiment
is also present. In the next stage, the metatarsals V and III appear, and a proliferation at the
end of the fibulare becomes apparent, from which the cartilage condensation corresponding
to the distal tarsal 3 arises. Later, when the metatarsal II and 1 rudiments are formed, the
element Y condensation and the beginning of fusion between the tibiale and fibulare can
be seen. Finally, the distal tarsal 2 differentiates as a continuation of the distal tarsal 3,
while the distal tarsal 1 and the prehallux elements differentiate in a distal direction.
LEIOPELMATIDAE
Only two larval specimens of Ascaphus truei with ages corresponding to stages 39 and
42 of GosnER (1960) were analyzed. As these stages are advanced in regard to limb
development, no embryonic connections between the elements, such as those described by
SHUBIN & ALBERCH (1986), were observed.
The stage 39 tadpole showed a cartilaginous tibiale and fibulare, fused at their ends;
five distal tarsals (1, 2, 3, 4 and 5) diminishing in size in an anterior direction; the element
Y located between the distal end of the tibiale; and a small condensation corresponding
to the proximal segment of the prehallux. Each of the distal tarsals is related to the
corresponding metatarsal.
The stage 42 tadpole showed the fusion of distal tarsals 5 and 4 with the distal end
of fibulare (this can be deduced from the elongation of the distal end of the fibulare which
Source : MNHN, Paris
52 ALYTES 11 (2)
exceeds the tibiale in length). The metatarsals V and IV articulated directly with the end
of the fibulare, while the metatarsals III, II and I maintained their relationship with the
corresponding distal tarsals. The element Y was larger in size than the distal tarsals and
supported the proximal element of the prehallux, made up of the two elements.
The morphology described for the stage 42 tadpole is the same as that described by
ANDERSEN (1978) for an adult of Ascaphus truei.
LEPTODACTYLIDAE
Adult specimens of the genera Eleutherodactylus, Hylodes, Leptodactylus, Odonto-
phrynus, Pleurodema and Syrrhopus were analyzed, as were ontogenetic series of
Leptodactylus, Odontophrynus and Pleurodema.
The tarsal morphology of the adults is similar in all these species, with variations
observed at the level of the number of prehallux elements. The tibiale and fibulare are
fused at the ends, the metatarsals V and IV articulate directly with the end of the fibulare,
the distal tarsal 3-2 articulates with the metatarsals III and II, the distal tarsal 1 articulates
with the metatarsals II and I, and the element Y and the prehallux are present. The
prehallux in Lepiodactylus podicipinus, Pleurodema cinerea (fig. 1 D) and Syrrhopus
nivicolimae is formed of a single element. In Eleutherodactylus discoidalis, Hylodes nasus,
Leptodactylus chaquensis, L. fuscus, L. gracilis and Odontophrynus occidentalis, the
prehallux is formed of two elements. In the rest of the species three elements were
observed.
The sequences of tarsal development analyzed in the species of Leptodactylidae
studied (fig. 2 B) is similar to that described for the Hylidae.
MICROHYLIDAE
Adult specimens of the genera Breviceps, Dermatonotus (fig. 3 A), Elachistocleis,
Gastrophryne, and Phrynomantis (DuBois, 1988) were analyzed, as were ontogenetic series
of the limb in Dermatonotus muelleri.
Observation of the tarsus in these species showed the tibiale and fibulare fused at the
ends, the distal tarsal 3-2 articulating with the metatarsals III and II, the distal tarsal 1
articulating with the metatarsals II and I, the element Y and the prehallux. In all of them
the prehallux consisted of two pieces.
The only difference in limb development observed in Dermatonotus muelleri was that
the fusion of the ends of the tibiale and fibulare takes place prior to differentiation of the
distal tarsals and of the element Y.
MYOBATRACHIDAE
Adult specimens of the genera Crinia (fig. 3 B), Limnodynastes and Neobatrachus were
analyzed. The tarsal morphology observed is characterized by the presence of: tibiale and
fibulare fused at the ends; metatarsal V and IV articulating directly with the end of the
Source : MNHN, Paris
FABREZI 53
fibulare; distal tarsal 3-2 articulating with metatarsal III and II; distal tarsal 1 articulating
with metatarsals II and I; element Y and prehallux, this last formed of two elements. The
distal segment of the prehallux in Neobatrachus pictus is greatly developed.
PELODYTIDAE
An adult specimen of Pelodytes punctatus (fig. 3 C) was analyzed. It has the tibiale
and fibulare fused along their entire length, although a groove remains between the two
elements, revealing their dual nature. Present are the distal tarsals 3, 2 and 1, which
articulate with the corresponding metatarsals, whereas the metatarsals V and IV articulate
with the distal end of the fibulare. The distal tarsal 3 is the largest of the set. The element
Y supports the prehallux, formed of three pieces. HOWES & RIDEWOOD (1888) describe the
same tarsal morphology for this species, and TALAVERA (1985) analyzed its development.
This last author observed that the specialization in Pelodytes punctatus includes not only
the complete fusion of tibiale and fibulare, but also an early beginning of the ossification
and fusion of these elements, a characteristic notably different from any observed in other
species.
PIPIDAE
Adult specimens of the genera Xenopus, Hymenochirus and Pipa were analyzed.
In Xenopus, the tibiale and fibulare are fused at the ends and they are of equal length.
The metatarsals V and IV articulate directly with the distal end of the fibulare. There are
two distal tarsals: the distal tarsal 3-2 which articulates with the metatarsals III and II; and
the distal tarsal 1 — somewhat smaller in size — which articulates with the metatarsals II
and I. There is the element Y related to the tibiale, the distal tarsal 1 and the metatarsal
I, and supporting the prehallux formed of two elements. HOWES & RiIDEWOOD (1888)
describe this same morphology in Xenopus laevis, the only difference being their
observation of the prehallux with three elements.
In Hymenochirus boettgeri camerunensis (fig. 3 D), the tibiale and fibulare are
completely fused, with the small fissure between them. The metatarsals V and IV articulate
directly with this osseous complex. The distal tarsals 3-2 and 1, and the element Y, are
observed to be the same as in Xenopus, but no elements which can be assigned to the
prehallux are evident. Five or six sesamoids are present in plantar position between
tibiale-fibulare and metatarsals.
In Pipa, the ends of the tibiale and fibulare are joined by a thin ossification. In dorsal
view, the five metatarsals are articulated to a broadened osseous plate. In the ventral view,
there are osseous condensations between the tibiale-fibulare and the metatarsals: four in
Pipa parva (fig. 4 A) and six in P. carvalhoi, with no prehallux present. HOWES &
RiDEWOOD (1888) observed a similar tarsal structure in P. pipa, where the metatarsals V
and IV articulated directly with the end of the fibulare, while the remaining metatarsals
articulated with the osseous plate (which is preaxial in this species). Three osseous
condensations were observed in ventral view. The above-mentioned authors considered
Source : MNHN, Paris
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O
Fig. 3. — (A) Dorsal view of right foot of Dermatonotus muelleri. (B) Dorsal view of right foot of
Crinia signifera. (C) Dorsal view of right foot of Pelodytes punctatus. (D) Dorsal view of right
foot of Hymenochirus boettgeri camerunensis.
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Fig. 4. — (A) Dorsal view of right foot of Pipa parva. (B) Dorsal view of right foot of Chiromantis
rufescens. (C) Dorsal view of right foot of Phrynobatrachus petropedetoides. (D) Dorsal view of
right foot of Rhinoderma darwinii.
Source : MNHN, Paris
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these condensations to correspond to the distal tarsal 3-2, the element Y and a sesamoid.
It is difficult to interpret the homologies of these structures in Pipa, because their
tarsal-metatarsal union is highly altered. The size of the bony dorsal plate varies, as do the
number of osseous condensations, but it may be that both the plate and these
condensations have no relation to the original tarsal elements, and are really sesamoids,
similar to those observed in Hymenochirus boettgeri camerunensis. However, it will require
a closer study of all aspects of the development and variation of the tarsal structure in
these species to be carried out before any feasible interpretation can be made.
PSEUDIDAE
Adult specimens of the genera Lysapsus and Pseudis were analyzed. They were
observed to have a tarsus made up of tibiale and fibulare fused at the ends, the distal tarsal
3-2 articulating with the metatarsal III and II, the distal tarsal 1 articulating with the
metatarsals II and I, the element Y and the prehallux. The prehallux in both genera was
composed of two elements, the distal one being very developed.
RANOIDAE (MANTELLIDAE, PHRYNOBATRACHIDAE AND RANIDAE, SENSU DUBOIS, 1992)
Adults specimens of the genera Aubria, Chiromantis, Hoplobatrachus, Phrynobatra-
chus and Ptychadena were analyzed.
Most of the Ranoidae examined present a similar tarsal morphology, consisting of the
tibiale and fibulare fused at the ends, the distal tarsal 3-2 articulating with the metatarsals
IT and II, a very small distal tarsal 1 articulating with the metatarsals II and I, the element
Y and the prehallux.
The presence of a free distal tarsal 1 is not observed in Chiromantis rufescens (fig. 4
B), Phrynobatrachus natalensis and P. asper. Its absence can be interpreted as a loss, or as
a fusion with some other element, probably the element Y.
There are variations in the number of pieces in the prehallux. This is formed of one
element in Phrynobatrachus acutirostris and P. petropedetoides (fig. 4 C), and in the
remaining species of two elements — with the exception of Aubria subsigillata, in which
it is formed of three.
RHINODERMATIDAE
One adult specimen of Rhinoderma darwini (fig. 4 D) was analyzed. It presented a
tarsus consisting of the tibiale and fibulare fused at the ends, the distal tarsal 3-2
articulating with the metatarsals III and II, the distal tarsal 1 articulating with the
metatarsals II and I, the element Y, and the prehallux formed of two pieces.
Source : MNHN, Paris
FABREZI 57
DISCUSSION
As pointed out in the introduction, the existing information on tarsal development in
the anurans is contradictory.
SHUBIN & ALBERCH (1986) have proposed a tentative development model for the
anuran limb. This model explains the differentiation of autopodium elements in a
proximal-distal and posterior-anterior direction on the basis of two cartilaginous series
(postaxial and preaxial), in which processes such as branching, segmentation and de novo
condensation are seen (fig. 5). The postaxial series (corresponding to fibula) segments to
the fibulare; at the distal end of the fibulare there is an area of differentiation of distal
tarsal 4 and metatarsal IV (distal tarsal 5 being formed by de novo condensation). Distal
tarsal 4 does not segment from the end of fibulare, but branches to form distal tarsal 3.
Distal tarsal 3 branches and segments to form metatarsal III and distal tarsal 2, metatarsal
IT arising from the last. Distal tarsal 1 could be formed by de novo condensation — as
could metatarsal I — or could be cleaved from distal tarsal 2. On the other hand, the
preaxial series (corresponding to the tibia) segments form the tibiale, the element Y and
the prehallux. According to the above-mentioned authors, in the tetrapods, the interme-
dium differentiates from the branching end of the fibula together with the fibulare, while
the centralia segments from branches of the intermedium. This does not occur in the
anurans.
The results of the present work on tarsal development in various species of anurans
confirm the model proposed by SHUBIN & ALBERCH (1986), as no trace of cartilage
condensation which could be attributed to the intermedium and/or centralia were
observed. The differentiation of the preaxial elements — tibiale, element Y and prehallux
— in a proximal-distal sequence has been confirmed. A description has also been given,
in a proximal-distal and posterior-anterior sequence, of the differentiation of the postaxial
elements: namely, fibulare, distal tarsals and metatarsal V to I.
Although the results obtained herein support the hypothesis of the non-existence of
intermedium and centralia during tarsal development in the anurans, they are not
exhaustive enough to entirely negate the results obtained by other authors (especially
JAROSOVA, 1974). This last author made a careful analysis of the hindlimb development of
Xenopus laevis and Discoglossus pictus by studying histological preparations of larval
limbs, in which she observed the presence of these condensations.
An analysis of the development patterns shows that the individual tarsals which can
be recognized in the early stages of hindlimb differentiation are the tibiale, the fibulare, the
distal tarsals 3, 2 and 1, the element Y and the prehallux. The progressive fusion of some
of these can be verified in the later ontogenetic stages of some species. This leads to the
supposition that the plesiomorphic condition of the tarsal structure is that of the initial
stages of limb differentiation, and is that presented by the adult forms of the
Leiopelmatidae, Discoglossidae (HOwES & RiDEWOOD, 1888; ANDERSEN, 1978), Pelobati-
dae (HOWES & RIDEWOOD, 1888; ANDERSEN, 1978) and two species of Cardioglossa.
Subsequent to this plesiomorphic condition of the tarsus, in which all the elements can
be individually recognized, progressive fusions between them take place during the
Source : MNHN, Paris
58 ALYTES 11 (2)
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Fig. 5. — Schematic sequence of the tarsus development in Xenopus laevis (from SHUBIN & ALBERCH,
1986), reduced to patterns of branching, segmentation and de novo condensation.
development, leading to the appearance of apomorphic states in different directions that
are characteristic of the adults. In one direction, as observed in the Pelodytidae, there is
complete fusion of the tibiale and of the fibulare, which is further associated with other
specializations (TALAVERA, 1985). Alternatively, in another direction arises the apomorphic
state represented by fusion of the distal tarsals 3 and 2.
This last condition is amply distributed throughout the remaining families, including
Pelobatidae (HOWES & RiDEWOOD, 1888; LyNCH, 1973; ANDERSEN, 1978; DUELLMAN &
TRUEB, 1985).
In the Pipoidea, the Xenopus tarsus represents the generalized condition from which
at least two apomorphic, apparently independent, states will emerge. (1) In the Pipa species
analyzed in this work, and in that of Howes & RiDEwoOopD (1888), the replacement of the
distal tarsals, of the element Y and of the prehallux by a complex formed of an osseous
plate and a set of sesamoids has been observed. (2) In Hymenochirus boettgeri
camerunensis, the condition of the fused tibiale and fibulare and reductions of the
prehallux elements (with the distal tarsals 3-2 and 1 and the element Y preserved, as in
Xenopus), with sesamoids associated, is present. Another state observed in the tarsal
structure of Pipoidea is that described by ANDERSEN (1978) as found in Rhinophrynus
dorsalis, in which only the tibiale and fibulare are preserved as tarsal elements.
The morphology described for the majority of the Myobatrachidae species (LYNCH,
1973; ANDERSEN, 1978; GOLLMANN, 1991) is similar. However, in hybrid populations of
Geocrinia laevis and Geocrinia victoriana (GOLLMANN, 1991), there are numerous variations
in the shape and number of tarsal elements. These include complete fusions (with or
without signs of suturing) between distal tarsals, hypertrophy of the element Y, the
appearance of accessory elements, and so on. In some cases these variations are symmetric.
Source : MNHN, Paris
FABREZI 59
In the Brachycephalidae, Bufonidae, Centrolenidae, Hylidae, Leptodactylidae, Mi-
crohylidae, Pseudidae and Rhinodermatidae, the presence of three free distal tarsals has
been mentioned only for the Rhinodermatidae by LYNCH (1971) and DUELLMAN & TRUEB
(1985). This information is different from that obtained from analysis of the Rhinoderma
darwinii tarsus in the present work and in that of ANDERSEN (1978). According to the
results here given, the condition of the tarsus in these families includes the presence of the
tibiale and fibulare fused at the ends, the distal tarsals 3-2 and 1, the element Y and the
prehallux (with a variable number of elements). According to reference data, two
independent apomorphic states can emerge from this condition, as shown by complete
fusion of tibiale and fibulare occurring in Centrolenidae (LYNCH, 1973; ANDERSEN, 1978;
DuELLMAN & TRUEB, 1985) and Geobatrachus (DUELLMAN & TRUEB, 1985).
DREWES (1984) analyzed the tarsus in Ranoidea and recognized the following
character states: (0) distal tarsals not fused; Leiopelmatidae, Discoglossidae and Pelodytes;
(1) distal tarsals 3 and 2 fused; all Ranoiïdea except Hyperoliinae; (2) distal tarsals not
fused (paedomorphic); Hyperoliinae.
This author established the polarity in the 0 — 1 — 2 direction. Furthermore, he
recognized other states in regard to the distal tarsal 1, namely: (0) presence of the distal
tarsal 1, plesiomorphic; Astylosterninae, Arthroleptinae, Arthroleptella, Cacosternum,
Strongylopus, Ptychadena, Rana (African species), and Hemisus; (1) absence of the distal
tarsal 1 in free form (it can be absent or fused to the element Y), apomorphic;
Phrynobatrachidae, Abrana, Aubria, Hylarana, Tomopterna, Pyxicephalus, and Hyperolii-
nae.
Owing to the fact that DREWES (1984) did not illustrate his observations, it is difficult
to interpret his results, as even analyses carried out on the same species give different
results. The present writer considers that the unfused condition of distal tarsals 3 and 2
which DREWES (1984) attributes to the Hyperoliinae is not exact, and that what the latter
interprets as the distal tarsal 2 (as opposed to the interpretation he gives for Ranoïdae) is
the distal tarsal 1 of the present work. With regard to the absence of the distal tarsal 1 in
Aubria and the Phrynobatrachidae, this would also seem to be an error; according to
observations made in the present work, only two species of Phrynobatrachus lack a free
distal tarsal 1. In the Hyperoliinae, as well as in the Astylosterninae, Arthroleptinae,
Ranidae, Phrynobatrachidae and Hemisotidae, the distal tarsal 1 is present. The only
notable difference with regard to this element is that in Aubria and the Phrynobatrachidae
itis proportionally much smaller than the distal tarsal 3-2 and the element Y. These results
lead to the interpretation — identical to that of LAURENT (1940, 1941a-b, 1942) — that the
fusion of the distal tarsals 3 and 2 is a widely distributed condition, as is the presence of
the distal tarsal 1. Only Cardioglossa among the ranoïds exhibits a clearly plesiomorphic
condition with respect to the tarsus. In the remainder of the Arthroleptinae, as well as in
the Astylosterninae, Hyperoliinae, Ranidae, Phrynobatrachidae and Hemisotidae ana-
lyzed, the condition of the tarsus is derived from that of Cardioglossa by fusion of the
distal tarsals 3 and 2. The state observed in Phynobatrachus asper, P. natalensis and
Chiromantis rufescens, where the distal tarsal 1 is absent, probably due to fusion with the
element Y as observed in the development of Rana catesbeiana (HOWES & RIDEWOOD,
1888), would in turn derive from the foregoing state.
Source : MNHN, Paris
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With regard to the structure of the prehallux, an interspecific variation in the number
of elements it contained was observed. Although only a small number of specimens were
analyzed for each species, from information supplied by other authors (HOWES &
RIDEWOOD, 1888; ANDERSEN, 1978) it is probable that this structure also varies
intraspecifically with relation to sex and age. However, the absence of a prehallux in
Pipoidea, which shows a highly specialized tarsal structure, could also be considered an
apomorphy.
CONCLUSIONS
(1) On the basis of an analysis of the hind limb ontogeny, it can be suggested that the
plesiomorphic condition of the anuran tarsus is shown by the presence of the tibiale and
fibulare fused at the ends, three free distal tarsals (3, 2 and 1), the element Y and the
prehallux.
(2) The apomorphic states result from the fusion of proximal and/or distal tarsal
elements, or from reduction of distal elements.
(3) The Pipoidea show the greatest complexity and specialization in their tarsal
structure. In these forms the typical tarsal elements are replaced by others.
RESUMEN
Se analiza la estructura del tarso en especimenes adultos y secuencias larvales de
diferentes familias de anuros con el propésito de establecer un panorama global de la
diversidad de este carâcter en el grupo. El anälisis de la ontogenia permite confirmar la
hipôtesis del origen de los tarsales distales y metatarsales a partir del eje fibular, mientras
que el elemento Y y el prehallux se originan del eje tibial, sin diferenciaciôn de intermedio
y centrales. Sobre las bases de la informaciôn ontogenética, se puede establecer que la
condicién plesiomérfica del tarso en los anuros es aquella en la que los extremos del tibial
y fibular se encuentran fusionados, y existen tres tarsales distales libres, el elemento Y y
el prehallux. Los estados apomérficos pueden ser reconocidos por diferentes tipos de
fusion entre los elementos proximales y distales, o por la reduccion de los elementos
distales.
ACKNOWLEDGEMENTS
The present work was carried out thanks to the support provided by the Co:
Investigaciones Cientificas y Técnicas (Argentina), through its Proyecto de Investigaciôn y Desarrollo
3-005600/88. The Fundacién Miguel Lillo and Dr. Raymond F. LAURENT provided the specimens
analyzed. Dr. Raymond F. LAURENT and Dr. Gustavo SCROCCHI provided some very apt comments
and observations on the text. Omar PAGABURO provided assistance in the field.
Source : MNHN, Paris
FABREZI 61
LITERATURE CITED
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Corresponding editor: Alain DuBois.
Source : MNHN, Paris
6 ALYTES 11 (2)
APPENDIX
LIST OF SPECIMENS EXAMINED
FML: Fundaciôn Miguel Lillo, Tucumän.
RFL: personal collection of Raymond F. LAURENT, Tucumän.
MCN: Museo de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Salta.
Staging of larvae is according to GOSNER (1960).
Family ARTHROLEPTIDAE (= HYPEROLIDAE sensu LAURENT, 1986).
Subfamily ARTHROLEPTINAE, — Arthroleptis adolfifriederici: RFL 90c (3 specimens); Arthroleptis
poecilonotus: RFL 232h (2 specimens); Arthroleptis stenodactylus: RFL 108b (1 specimen); Arthroleptis
variabilis: RFL 143 (1 specimen); Cardioglossa cyaneospila: RFL 66a (2 specimens); Cardioglossa
leucomystax: RFL 170 (2 specimens); Schoutedenella pyrrhoscelis: RFL 121 (4 specimens); Schoute-
denella schubotzi: RFL 175b (4 specimens); Schoutedenella sylvatica: RFL 169b (2 specimens), RFL
43b (2 specimens).
Subfamily ASTYLOSTERNINAE. — Astylosternus diadematus: FML 03215 (2 specimens).
Subfamily HYPEROLINAE. — Afrixalus laevis: RFL 16g (1 specimen), RFL 92a (1 specimen);
Afrixalus osorioi: RFL 4 (2 specimens), RFL 74 (2 specimens); Afrixalus quadrivittatus: RFL 44b (2
specimens); Hyperolius castaneus: RFL 54c (9 specimens); Hyperolius marmoratus argentovittis: RFL
101fg (2 specimens); Kassina senegalensis angeli: RFL 158g (1 specimen); Kassina senegalensis ruandae:
RFL 273 (2 specimens); Leptopelis christyi: RFL 135 (4 specimens), FML 3988 (1 specimen), FML
3987 (1 specimen); Opisthothylax sp.: RFL s/n.; Phlyctimantis verrucosus: RFL 81b (3 specimens),
RFL 87 (3 specimens).
Family BUFONIDAE. — Atelopus pachyrhinus: FML 3496 (1 specimen); Bufo granulosus: FML 4408 (1
specimen); Melanophryniscus r. rubriventris: FML 2502 (1 specimen), FML 1484 (1 specimen).
Family DENDROBATIDAE. — Dendrobates pictus: FML 3516 (1 specimen).
Family HEMISOTIDAE. — Hemisus g. guineens
: FML 1244 (1 specimen).
Family HYLIDAE. — Argenteohyla siemersi: FML 3954 (2 specimens); Gastrotheca gracilis: FML 2995
(1 specimen), FML 3816 (1 specimen); Hyla minuta: FML 4282 (1 specimen); Hyla nana: FML 4352
(1 specimen); Hyla pulchella andina: FML 3812 (1 specimen), FML 4585 (16 tadpoles, stages 33-42);
Phyllomedusa kypochondrialis: FML 0452 (2 specimens); Phyllomedusa sauvagi: FML 3822 (
specimen), FML 3823 (1 specimen), FML 4090-4091 (30 tadpoles, stages 32-42); Scinax nasica: FML
3810 (2 specimens); FML 4407 (1 specimen).
Family LEIOPELMATIDAE. — Ascaphus truei: FML s/n (2 tadpoles, stages 39 and 42).
Family LEPTODACTYLIDAE. — Eleutherodactylus discoidalis: FML 0462 (2 specimens), FML 4405 (2
specimens); Hylodes nasus: FML 3498 (1 specimen); Leptodactylus chaquensis: FML 4406 (1
specimen), FML 4537 (6 tadpoles, stages 37-42); Leprodactylus elenae: FML 1274 (1 specimen);
Leptodactylus fuscus: FML 1470 (1 specimen), FML 3887 (1 specimen); Leptodactylus gracilis: FML
2984 (1 specimen); Leprodactylus cf. gracilis: MCN 21 (25 tadpoles, stages 32-40); Leprodactylus
podicipinus: FML 4411 (1 specimen), FML 4412 (1 specimen); Odontophrynus americanus: FML 1376
(1 specimen), FML 4525 (12 tadpoles, stages 35-42); Odontophrynus lavillai: FML 3580 (2 specimens),
FML 4499 (12 tadpoles, stages 33-39), Odontophrynus occidentalis: FML 1336 (2 specimens):
Physalaemus biligonigerus: FML 1887 (1 specimen), FML 3930 (2 specimens), FML 1893 (2
specimens), FML 3824 (1 specimen), FML 4409 (1 specimen); Physalaemus santafecinus: FML 0937
@ specimens); Pleurodema cinerea: FML 3785 (3 specimens); Syrrhopus nivicolimae: FML 1274 (1
specimen).
Family MICROHYLIDAE. — Breviceps mossambicus: FML 3166 (1 specimen); Breviceps poweri: FML
3165 (1 specimen); Dermatonotus muelleri: FML 1074 (1 specimen), FML 4571 (15 tadpoles, stages
Source : MNHN, Paris
FABREZI 63
32-42); Elachistocleis bicolor: FML 0?S1 (1 specimen), FML 4031 (1 specimen); Gastrophryne
carolinensis: FML 3365 (1 specimen); Gastrophryne olivacea: FML 2384 (1 specimen); Phrynomantis
bifasciatus: RFL 368 (3 specimens).
Family MYOBATRACHIDAE. — Crinia signifera: FML 3778 (1 specimen); Limnodynastes tasmaniensis:
FML 3773 (2 specimens): Neobatrachus pictus: FML 3777 (1 specimen).
Family PELODYTIDAE. — Pelodytes punetatus: FML 3940 (1 specimen).
Family PiPIDAE. — Hymenochirus boettgeri camerunensis: RFL 205b (4 specimens); Pipa carvalhoi:
FML 2307 (1 specimen); Pipa parva: FML 2856 (1 specimen); Xenopus fraseri: RFL 186 (3 specimens);
Xenopus laevis victorianus: RFL 343 (3 specimens); Xenopus sp.: FML 3984 (1 specimen), FML 3985
(3 specimens), FML 3986 (3 specimens).
Family PSEUDIDAE. — Lysapsus L. limellus: FML 0716 (1 specimen); Pseudis paradoxa: FML 1055
(1 specimen), FML 3825 (1 specimen).
Epifamily RANOIDAE (sensu DuBois, 1992).
Family PHRYNOBATRACHIDAE. — Phrynobatrachus acutirostris: RFL C1 (2 specimens); Phryno-
batrachus asper: RFL CI8 (1 specimen), RFL C5 (2 specimens); Phrynobatrachus dendrobates: RFL
C10 (2 specimens); Phrynobatrachus natalensis: RFL 438 (2 specimens); Phrynobatrachus petropede-
toïdes: RFL C6 (2 specimens); Phrynobatrachus sulfureogularis: RFL 346 (2 specimens); Phrynoba-
trachus versicolor: RFL 430 (2 specimens).
Family RANIDAE.
Subfamily DICROGLOSSINAE. — Conraua crassipes: RFL 246 (2 specimens); Hoplobatrachus
occipitalis: RFL 348 (1 specimen).
Subfamily PTYCHADENINAE. — Ptychadena aequiplicata: RFL 59 (1 specimen); Pychadena
christyi: RFL 76 (1 specimen); Pychadena chrysogaster: RFL 141 (1 specimen), RFL 143 (1
specimen), FML 3947 (1 specimen), FML 3949 (1 specimen); Prychadena guibeï: RFL 163 (1
specimen), FML 3952 (1 specimen), FML 3953 ( 1 specimen); Prychadena mascareniensis bibroni: RFL
CI16 (2 specimens); Piychadena m. mascareniensis: RFL 120 (2 specimens), RFL 123 (1 specimen),
RFL 124 (1 specimen), FML 3950 (2 specimens); Pychadena perreti: RFL 72 (1 specimen), RFL 99
(1 specimen); Prychadena porossisima: RFL Crl (2 specimens); Prychadena uzungwensis: RFL 157 (1
specimen).
Subfamily PYXICEPHALINAE. — Aubria subsigillata: RFL 209 (2 specimens), RFL 212 (1
specimen).
Subfamily RHACOPHORINAE. — Chiromantis rufescens: RFL 382c (2 specimens).
Family RHINODERMATIDAE. — Rhinoderma darwiniü: FML 3694 (1 specimen).
© ISSCA 1993
Source : MNHN, Paris
ALYTES, 1993, 11 (2): 64-76
Efecto de la densidad poblacional
en larvas de Bufo arenarum
producido a traves de señales visuales
Leandro A. MIRANDA ! & Armando PISANO 2
Laboratorio de Investigaciones Embriolôgicas (LABINE), CONICET, Montevideo 126,
4 Piso, 1019 Buenos Aires, Argentina
This study deals with the effect of density on growth and metamorphosis
in Bufo arenarum larvae. Mortality rates were independent of initial density.
We concluded that increase in initial density has a negative effect on larval
growth and on body mass at the metamorphic climax, and that it increases
duration of metamorphosis. The “crowding” effects could be provoked by
behavioural interactions mediated through visual cues, that we called “mass
effect”.
INTRODUCCION
La tasa de crecimiento corporal en cada estadio del desarrollo representa una
considerable parte en la estrategia adaptativa de cada especie (COLE, 1954). En los
animales ectotermos estas tasas estän controladas especialmente por las condiciones
ambientales, siendo la temperatura una de las mäs importantes (SmiTH-GiLL & BERVEN,
1979). A su vez, en los animales acuâticos, el tamaño corporal y su crecimiento estä
relacionado con el volümen de agua en la que se encuentran (ALLEE, 1931), y con otros
factores como ser disponibilidad de alimento, competiciôn intraespecifica e interespecifica,
predacién, etc.
La regulacion de las poblaciones de anfibios se produce principalmente durante la
etapa larvaria (WiLBUR, 1980), ya que del éxito en superar los procesos metamorficos
dependerà la abundancia de ejemplares adultos en la naturaleza.
La metamorfosis en los anuros involucra tanto el crecimiento corporal como la
diferenciaciôn de tejidos y érganos, siendo dificultoso separar ambos procesos. Varios
autores (WiLBUR & COLLINS, 1973; DASH & HOTA, 1980; MAHAPATRO & DasH, 1988) han
indicado que las condiciones que afectan la tasa de crecimiento en las larvas de anuros
también afectan el tiempo de la metamorfosis y el tamaño corporal al climax metamorfico.
1. Becario del CONICET.
2. Miembro de la Carrera del Investigador Cientifico del CONICET.
Source : MNHN, Paris
MIRANDA & PISANO 65
Este tamaño corporal, al finalizar la metamorfosis, no sélo influirä en la supervivencia
futura de los juveniles, sino también afectarä el potencial reproductivo de los adultos
(BERVEN, GizL & SmirH-GiLL, 1979; SmirH, 1987; SEMLITSCH & CALDWELL, 1982; BERVEN,
1990).
Estudios realizados en larvas de diferentes especies de anuros han demostrado que el
aumento de la densidad poblacional influye negativamente en el crecimiento y la
metamorfosis, debido a competicién por el alimento (BROCKELMAN, 1969; WiLBUR, 1977a,
1982; DE BENEDICTIS, 1974), a interacciones comportamentales (GROMKO, Mason &
SMiTH-Gii, 1973; JOHN & FENSTER, 1975) o a factores inhibidores de naturaleza varia que
se encontrarian en el agua (ROSE, 1960, 1965; RicHARDS, 1958; AKIN, 1966; CULLEY,
MEyers & DouCETTE, 1977; COLLINS, 1979; STEINWASCHER & TRAVIS, 1983; POLLS PELAZ,
1987). En Bufo stomaticus, MAHAPATRO & DasH (1988) demostraron que elevadas
densidades poblacionales reducen la tasa de crecimiento larval, mientras que aumentan los
tiempos de metamorfosis.
En el presente trabajo, hemos considerado oportuno estudiar el efecto que podria
provocar un aumento de la poblaciôn inicial en el crecimiento corporal y la metamorfosis
en larvas de Bufo arenarum. Paralelamente, hemos intentado verificar si el “efecto de
masa”, entendido como la sumatoria de las interacciones comportamentales percibidas a
través de señales visuales, puede influir en forma significativa en el control hormonal del
crecimiento y metamorfosis en larvas de la especie en estudio.
Bufo arenarum es un sapo de considerable tamaño, siendo los machos (largo
hocico-cloaca: 88-108 mm) mäs pequeños que las hembras (largo hocico-cloaca: 93-112
mm). De amplia distribucién en Sudamérica, es la especie mäs frecuente en el territorio
argentino, extendiéndose desde la provincia de Jujuy hasta el Rio Chubut cerca de las
costas Patagénicas (Cr, 1980). De gran adaptabilidad, puede enconträrselo tanto en
ambientes secos como hümedos, se reproduce en primavera-verano coincidiendo con los
periodos Iluviosos, y coloca sus huevos (4000-5000) en cordones gelatinosos en aguas
quietas poco profundas (CEI, 1980). Su coloracién es verdosa-amarronada en el dorso y
amarillenta-blanquecina en el vientre. Los renacuajos poseen cuerpo deprimido y
redondeado con pigmentacién oscura.
MATERIALES Y MÉTODOS
Larvas de Bufo arenarum, obtenidas en el laboratorio mediante fertilizaciôn in vitro
y mantenidas segün metodologias descritas (MIRANDA, PAZ & PISANO, 1991), seleccionadas
al azar de una misma cohorte en el estadio I de MARTIN, NUNES & ToMATIS (1985) (esbozos
patas posteriores), equivalente al estadio 26 de GosneR (1960), fueron acondicionadas en
peceras de 2 1 de volumen.
Se realizaron dos ensayos, uno para demostrar el efecto del aumento de las densidades
en el crecimiento y metamorfosis larval, y otro para demostrar la existencia de algün factor
comportamental percibido visualmente (definido como ‘“efecto de masa”) que podria
influir en estos parämetros:
Source : MNHN, Paris
66 ALYTES 11 (2)
- Ensayo 1. - Grupo A: 5 larvas por litro. Grupo B: 10 larvas por litro. Grupo C:
20 larvas por litro. Grupo D: 40 larvas por litro.
- Ensayo 2. - Grupo E: se mantuvieron 10 larvas (sobre las que se efectuaron las
mediciones) en un acuario de vidrio estanco, transparente, con un volumen de 2 1, a su vez
introducido en un acuario de 5 1 de volumen con 80 larvas (simulando una mayor
densidad). Grupo F (grupo control): consistié en un acuario de 2 1 de volumen con
10 larvas.
Tanto para el ensayo 1 como para el ensayo 2 se mantuvieron las mismas condiciones
de cria. La temperatura oscilé entre los 19-20°C, el fotoperiodo suministrado fué de
12 L : 12 O, el alimento ofrecido consistié en lechuga hervida ad libitum, los acuarios
recibian oxigeno mediante aireadores, y el medio de cultivo (soluciôn de Holtfreter: 3,5 g
NaCI + 0,05 g KCI + 0,1 g CaCl, + 0,2 g NaHCO, + 1000 ml agua destilada) era
renovado en su totalidad en dias alternos.
De acuerdo con MCNAB (1970), BARTHOLOMEW (1977) y HoTA & DaAsH (1987), se
eligié al peso hämedo corporal como el mejor estimador del crecimiento corporal larval.
El peso hümedo se determiné en una balanza electrénica con una sensibilidad de 0,001 g,
y fué pesada la totalidad de los individuos de cada acuario, luego se obtuvo la media
aritmética de ese valor.
Los ensayos concluyeron cuando todas las larvas habian completado su metamor-
fosis. Diariamente se retiraban los ejemplares muertos registrändose estos valores para
establecer las tasas de mortalidad y también se retiraban los metamorfoseados (definidos
como las larvas que poseian por lo menos un miembro anterior expuesto).
Los ensayos fueron realizados por triplicado y la media de cada una de las replicas
de cada tratamiento fueron empleadas como los datos del anälisis de varianza.
RESULTADOS
En todos los grupos, tanto para el ensayo 1 como para el ensayo 2, se obtuvieron
tasas de mortalidad que oscilaron entre el 15 y 20 %, lo que demostré su independencia
de las densidades iniciales. Las curvas obtenidas a partir de los datos medidos en los
grupos del ensayo 1, a través de las 18 semanas que duré el experimento (semana en la
que todos las larvas habian completado la metamorfosis), mostraron diferencias para cada
grupo en el crecimiento larval (fig. 1). El anälisis de varianza de los valores medios de peso
hümedo obtenidos para las primeras 7 semanas mostré que el aumento de la densidad
inicial tiene un efecto negativo significativo (P < 0,01) en el crecimiento larval (Tabla I).
El peso hümedo obtenido al climax metamérfico (fig. 2) para todos los grupos del
ensayo 1 mostré diferencias significativas (P < 0,01) que disminuian si aumentaba la
densidad (Tabla II). En cuanto al tiempo que tardo cada grupo en completar la
metamorfosis, se observaron diferencias significativas (P < 0,01) (Tabla III) que
aumentaban si las densidades iniciales eran mayores (fig. 3). WiLBUR & CoLLins (1973),
DasH & Hora (1980) y MisHRA & DasH (1984) sugieren que el climax metamérfico se
Source : MNHN, Paris
MIRANDA & PISANO 67
600 1
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7 B 9 10 11 12 13 14 15 16 17
SEMANAS
A B4-CW D |
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Fig. 1. — Crecimiento dependiente de la densidad inicial en larvas de Bufo arenarum. A: 5 larvas por
litro. B: 10 larvas por litro. C: 20 larvas por litro. D: 40 larvas por litro.
Tabla I. — Anälisis de varianza doble del peso (mg) de larvas de Bufo arenarum en funcién
de la densidad inicial. Los valores analizados son las medias de las 3 réplicas de los
grupos del ensayo 1 tomados en las 7 primeras semanas.
Fuente de Grados de
variaciôn libertad
Subgrupos 2.145.776 69.219
Densidad 536.972 178.990
Semanas 1.377.985 196.885
Interacciôn 230.819 10.991
Error 212.372 3.318
Total 8.148
Source : MNHN, Paris
68 ALYTES 11 (2)
PESO MEDIO (mg)
DENSIDAD
Fig. 2. — Peso medio al climax metamôrfico de larvas de Bufo arenarum en funciôn de la densidad
ï lores me
s de Bufo
inicial. Se grafican los valores medios de las réplicas por grupo.
Tabla II. — Anälisis de varianza del peso (mg) al climax metamérfico de larvas de Bufo
arenarum en funciôn de la densidad inicial.
Grados de
variacién libertad
Densidad 4, 74.358,4 24.786,13
Error 8 3393,3 | 491,66
Total 11 78.291,7
Source MNHN, Paris
JhOOOOSISISISK
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70 ALYTES 11 (2)
400+ À
350+- ee == ES
PESO MEDIO {ms}
nm
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0 1 2 3 4 S 6 7 8 © 10
SEMANAS
FF
Fig. 4. — Crecimiento dependiente de la densidad inicial para los grupos E y F (control).
Tabla IV. — Anälisis de varianza del peso en (mg) de larvas de Bufo arenarum para los
grupos E y F (control). Los valores analizados son las medias de las 3 réplicas
tomados en las 7 primeras semanas.
Fuente de Grados de
variaciôn libertad
Subgrupos 1.044.498
Tratamientos 35.752
Semanas 980.481
Interacciôn 28.265
Error 28.535
Total
Source : MNHN, Paris
e-
©
AN
EE,
FE
SYNYUAS
MIRANDA & PISANO 73
inicia después de que las larvas Ilegan a un peso corporal minimo. En nuestro ensayo el
peso minimo observado fue de 180 mg (grupo D) y el mäximo 450 mg (grupo A) (fig. 2).
En cuanto al tiempo en completar la metamorfosis, se obtuvo un minimo de 8 semanas
(grupo A) y un mäximo de 18 semanas (grupo D) (fig. 3).
Las curvas obtenidas con los valores medidos en los grupos del ensayo 2 mostraron
diferencias en el crecimiento, registrändose valores mayores en el grupo F (control)
(fig. 4). Los pesos medios de las primeras 7 semanas del experimento, sometidos a anälisis
de varianza, mostraron diferencias significativas (P < 0,01) (Tabla IV). El peso hämedo
de los ejemplares al climax metamérfico mostré diferencias significativas (P < 0,01)
(Tabla V), registrandose valores menores en el grupo E (fig. 5). En cuanto al tiempo
empleado en la metamorfosis, se observé que fué mayor en el grupo E (fig. 6), y los datos
entre ambos grupos mostraron diferencias significativas (P < 0,01) (Tabla VI).
DISCUSION
El presente estudio pone en evidencia que, para larvas de Bufo arenarum, el
crecimiento corporal depende de la densidad poblacional y no sélo se refleja en el peso con
el que los ejemplares Ilegan al climax metamérfico, sino también en el tiempo que emplean
en superar la metamorfosis.
El efecto negativo de la densidad en el crecimiento y metamorfosis ha sido atribuido,
por lo menos en algunos casos, a la producciôn de una sustancia peculiar producida por
los renacuajos de mayor tamaño que inhibirian el crecimiento de los ms pequeños de la
poblaciôn (RICHARDS, 1958; ROSE, 1960; LicHT, 1967), asi también a la competiciôn por
el recurso alimenticio en funciôn de las mäs elevadas densidades (WiLBUR & COLLINS,
1973; DasH & Hora, 1980; SoaREs et al., 1983; TRAVIS, 1984; MAHAPATRO & DAsH, 1988).
En cuanto a la duraciôn del tiempo de metamorfosis y el tamaño de los ejemplares
al completarla, nuestros resultados corroboran los estudios realizados en laboratorio y en
el campo en Rana catesbeiana (ROSE, 1960; AKkIN, 1966; LicaT, 1967; CoLLiNs, 1979), y por
MAHAPATRO & DasH (1988) en Bufo stomaticus. Sin embargo algunos autores han
observado que un incremento de interacciones sociales en larvas de Bufo americanus
tendria un efecto positivo sobre el peso al climax metamérfico (WiLBUR, 1977b; BREDEN
& KELLY, 1982).
Los resultados obtenidos, tanto en el ensayo 1 como en el 2, señalan que ciertas
interacciones comportamentales influirian negativamente en el crecimiento y desarrollo
larval. En nuestro estudio hemos denominado “efecto de masa” a la sumatoria de las
interacciones comportamentales observadas (como ser choques entre ejemplares, efectos
visuales, etc) u otras, que se traducirian en una respuesta estresante en las larvas con el
consiguiente efecto negativo en el crecimiento y desarrollo larval. Este “efecto de masa”
seria mayor en funciôn de densidades mäs elevadas y como se desprende de los resultados
del ensayo 2, los estimulos debidos a la presencia de otros ejemplares serian captados
visualmente por las larvas. Estos resultados corroboran en parte observaciones realizadas
por GROMKO, MASON & SMITH-GILL (1973) y JOHN & FENSTER (1975), quienes han emitido
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la hipôtesis que interacciones comportamentales en larvas de anuros, y su influencia en el
control hormonal del crecimiento y desarrollo, estarian relacionados directamente con el
efecto que proporcionan elevadas densidades poblacionales.
LaRsEN et al. (1990) han estudiado el efecto de la densidad como posible causa de
estrés en ejemplares adultos de Bufo bufo, observando un crecimiento menor y un
comportamiento agresivo de los ejemplares mantenidos a densidades mäs elevadas. Sin
embargo hasta el momento en larvas de anuros no se habian realizado estudios al respecto.
Si bien nuestros resultados parecen ser coherentes, es necesario confirmar la hipôtesis
enunciada con anälisis a nivel hormonal, en modo especial seria conveniente un estudio
comparativo de las concentraciones de corticosterona en sangre entre los distintos grupos
experimentales que, como ha sido probado en otras especies (ELSEY et al. 1990),
representan un parämetro importante para cuantificar, de alguna forma, el efecto
estresante causado por la densidad.
RESUMEN
Se ha estudiado el efecto de la densidad en el crecimiento corporal y metamorfosis de
larvas de Bufo arenarum en condiciones controladas de laboratorio. Las tasas de
mortalidad observadas fueron independientes de las densidades iniciales. Se señala que el
aumento de la densidad afecta negativamente el crecimiento corporal larval como asi
también el tamaño al climax metamorfico y alarga el tiempo de la metamorfosis. Los
efectos negativos productos del aumento de las densidades larvales iniciales podrian
deberse a interacciones comportamentales que hemos denominado “efecto de masa”, y que
percibidas visualmente influirian en el control hormonal del crecimiento y metamorfosis.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo ha sido realizado utilizando aportes financieros del CONICET (Pid. 3004800/88).
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© ISSCA 1993 Source : MNHN, Paris
Alytes, 1993, 11 (2): 37-76.
Contents
E. O. LAviLLA & [. DE LA RIvA
La larva de Telmatobius bolivianus (Amphibia, Leptodactylidae) ....... 37
FABREZI
The anuran tarsus ........... ST a ni SES noce 47
Leandro A. MIRANDA & Armando PISANO
Efecto de la densidad poblacional en larvas de Bufo arenarum
producido a traves de señales visuales ..:.............................. 64
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