International Society for the Study

and Conservation of Amphibians

(International Society of Batrachology)

SEAT

Laboratoire des Reptiles et Amphibiens, Muséum national d'Histoire naturelle,

5 rue Cuvier, 75005 Paris, France

BOARD FOR 1994

President: Raymond F. LAURENT (Tucumän, Argentina).

General Secretary: Alain DUBoIs (Paris, France).

Treasurer: Dominique PAYEN (Paris, France).

Deputy Secretaries: Rainer GÜNTHER (Berlin, Germany); W. Ronald Hever (Washington, U.S.A.);

Stephen J. RicHaRDs (Townsville, Australia).

Deputy Treasurers: Janalee P. CALDWELL (Norman, U.S.A.); Annemarie OHLER (Paris, France).

Councillors: Marissa FABREZI (Salta, Argentina); Günter GOLLMANN (Wien, Austria); Roy

McDiarMiD (Washington, U.S.A.); Mark L. WyGoDaA (Lake Charles, U.S.A.).

TARIFFS FOR 1994

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Subscription to Alytes alone 250 FF/50$ 500FF/100$

Subscription to Alytes + ISSCA + Circalytes 270 FF/54S$ S40FF/108S

Back issues of Alptes: single issue G0FF/12$ 120FF/24$

Back issues of Alyres: one complete volume (4 issues) 200 FF/40$ 400 FF / 80 $

Back issues of Alyres: complete set volumes 1 to 11 1760 FF /352$ 3520 FF / 704$

Five-years (1994-1998) individual subscription to Alytes: 1000 FF / 200 $.

Five-years (1994-1998) individual subscription to Alytes + ISSCA + Circalytes: 1350 FF / 270 $.

Life individual subscription to Alytes from 1994 on: 5000 FF / 1000 $.

Life individual subscription to Alytes + ISSCA + Circalytes from 1994 on: 6400 FF / 1280 S.

Patron individual subscription to Alytes from 1994 on: 10000 FF / 2000 $ or more.

Patron individual subscription to Alytes + ISSCA + Circalytes from 1994 on: 12800 FF / 2560 $ or

more.

Circalytes is the internal information bulletin of ISSCA. Back issues of this bulletin are also available:

prices can be provided upon request by our Secretariat.

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—_ In French Francs, by direct postal transfer to our postal account: “ISSCA”, Nr. 1-398-91 L, Paris.

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Museum of Natural History, University of Oklahoma, Norman, Oklahoma 73019, U.S.A.

Source : MNHN, Paris

AILR7TTES

INTERNATIONAL JOURNAL OF BATRACHOLOGY

June 1994 Volume 12, N° 2

Alytes, 1994, 12 (2): 49-63. 49

Bibliothèque Centrale Muséum

QUIL]

A new species of the

Eleutherodactylus conspicillatus group

(Leptodactylidae) from Peru,

with comments on its call

Lily ©. RODRIGUEZ

Departamento de Herpetologia, Museo de Historia Natural de la Universidad Mayor de San Marcos,

Casilla 14-0434, Lima-14, Peru

A new species of the Eleutherodactylus conspicillatus group is described

from Cocha Cashu, 350 m, Manu National Park, Southeastem Peru. This

species is most similar to E. gutturalis and E. conspicillatus and possesses a

very conspicuous call that can be heard only at dusk. À key to the species of

Eleutherodactylus of Cocha Cashu is presented.

INTRODUCTION

Only seven species of frogs of the conspicillatus group (sensu LyNCH, 1986) of the

genus ÆEleutherodactylus are known to occur in Amazonian forests below 1000 m:

Eleutherodactylus conspicillatus (Günther, 1859), E. fenestratus (Steindachner, 1864), E.

lanthanites Lynch, 1975, E. malkini Lynch, 1980, E. peruvianus (Melin, 1941), E. vilarsi

(Melin, 1941) and E. zeuctotylus Lynch & Hoogmoed, 1977 (LyNCH, 1980). AIl of them

except E. zeuctotylus have been reported from Peru.

During an ecological study of the anuran community of Cocha Cashu Biological

Station, in Manu National Park, Southeastern Peru (fig. 1), 81 species of frogs were found

to be sympatric (RODRIGUEZ, 1992). Among thirteen species of Eleutherodactylus, four

belong to the conspicillatus group: E. fenestratus, distributed in Brazil, the Bolivian Chaco

and Southeastern Peru; E. peruvianus, ranging from upper Amazonian localities between

Southern Peru and Southern Colombia, 200 m to as high as 1910 m (LyNCH &

Source : MNHN, Paris

50 ALYTES 12 (2)

DUuELLMAN, 1980); and two unnamed species. One of these species was first discovered by

its very distinctive call, heard only at dusk in the forest of Cocha Cashu. This species is

described below. The other unnamed species will be described elsewhere (FLORES &

RODRIGUEZ, in preparation). Eight remaining species of Eleutherodactylus in the area

belong to the unistrigatus group (sensu LyNCH, 1986): E. altamazonicus Barbour & Dunn,

1921, E. cf. carvalhoi (Lutz, 1952), E. diadematus (Jiménez de la Espada, 1875), E. mendax

Duellman, 1978, E. ockendeni (Boulenger, 1912), E. ventrimarmoratus (Boulenger, 1912),

£. toftae Duellman, 1978 and an undetermined green frog. The thirteen species, known

only from a juvenile, was tentatively reported before as a Ceratophryinae (RODRIGUEZ &

CADLE, 1990; RODRIGUEZ, 1992) but is here recognized as E. sulcatus (Cope, 1874) (LYNCH,

personal communication).

In this paper I describe a new species of frog of the Eleutherodactylus conspicillatus

group. I also present calls and some ecological notes contrasting the new species with

syntopic species of the group in Cocha Cashu, Manu National Park.

MATERIALS AND METHODS

1 examined specimens of the species of the Eleutherodactylus conspicillatus group

occurring in Amazonian Peru. Measurements used in the description were taken as in

LyNCH & DUELLMAN (1980), except for head length that was taken from the tip of snout

to the angle of jaw, using dial calipers with a precision to the nearest tenth of millimeter.

Calls were recorded with a Panasonic tape recorder and analyzed on a Digital

Sona-Graph 7800 Kay Elemetrics and 7900 printer and Uniscan Multigon Inc.

I monitored daily cycles of calling activity of the four species of the Eleutherodactylus

conspicillatus group, by censusing advertisement calls through 219 audio strip transects.

Censuses consisted in walking different trails in Cocha Cashu area, at 06.00, 12.00, 18.00

and 24.00 h, under rainy, sunny, cloudy or post rain weather conditions, during the onset

(October) and in the middle (January to March) of the rainy season, between 1986 and

1989. I registered the number of calling males while walking trails at a speed of 1.5 km an

hour; none of the censuses lasted more than 2 hours. À complete analysis of these data will

be presented elsewhere. Specimens, ecological data and recordings were collected during

395 days of field work at Cocha Cashu, from September 1985 to November 1989.

Museum acronymies used are: KU, Museum of Natural History, The University of

Kansas, Lawrence; MNHN, Muséum National d'Histoire Naturelle de Paris; MUSM

(=MHN JP), Museo de Historia Natural (Javier Prado) de la Universidad Mayor de San

Marcos, Lima; USNM, National Museum of Natural History, Smithsonian Institution,

Washington D. C.

Source : MNHN, Paris

RODRIGUEZ 51

Fig. 1. — Map of South America showing location of Cocha Cashu (star), in the Manu National

Park, Peru, type locality of Eleutherodactylus buccinator sp. nov. The area above 3000 m is

stippled.

RESULTS

Eleutherodactylus buccinator sp. nov.

(fig 2)

Holotype. — MUSM (=MHNIJP) 3842, an adult male collected at Cocha Cashu

Biological Station (11°55°S, 71°18° W), Manu National Park, Department of Madre de

Dios, Peru, by Lily O. RODRIGUEZ on October 29, 1985.

Paratopotypes. — Four adult males: MUSM 3845, collected on January 18, 1989; MNHN

1991.1302, on October 4, 1989; USNM 299779, on October 25, 1986; MNHN 1991.1301,

on November 8, 1989. Three juveniles: MUSM 3847 and 3865, collected on January 13,

1987; MUSM 3846, on February 22, 1989.

Source : MNHN, Paris

52 ALYTES 12 (2)

Fig. 2. — Eleutherodactylus buccinator sp. nov. (KU 220919, SVL = 35 mm, adult male). (a) lateral

view; (b) left hand; (c) left foot.

Source : MNHN, Paris

RODRIGUEZ 53

Other paratypes. — KU 220919, collected at Cocha Juarez, left bank of Manu River, Zona

Reservada del Manu, Madre de Dios, Peru, on April 23, 1988; MUSM 3844, collected on

the uplands across Cocha Cashu, right bank of the Manu River, on February 25, 1989.

Etymology. — In Latin, buccinator is a noun meaning who plays the trumpet. The name

is given to the new species in allusion to the similarity of its call to the sound produced

by a honk. This name is placed in apposition to the generic name.

Diagnosis. — A moderate-sized frog (mean SVL of 6 males = 31.2mm) of the

Eleutherodactylus conspicillatus group which can be defined as follows: first finger longer

than second; skin of venter smooth; tympanum prominent, annulus not concealed; large

nasal bones; vomerine odontophores prominent, triangular in shape. Within this group, £.

buccinator is characterized by a combination of: very conspicuous dorsolateral folds and

an X-shaped middorsal mark; narrow head (HW/SVL — 30 to 33.7 %), subacuminate

snout, no labial bars (dark face mask); no tubercles in forearms; no calcar on heels; small

basal webbing and lateral fringes in toes; and pink-orange marks in groin and rear shanks

in life.

It can be distinguished in the field from syntopic species of the E. conspicillatus group

by the groin coloration and the presence of prominent dorsolateral folds, only weakly

defined in £. fenestratus, E. peruvianus and E. sp. (FLORES & RODRIGUEZ, in preparation).

Furthermore, E. peruvianus has cream spots behind thighs and E. fenestratus and the

unnamed species have labial bars (dark face mask in Æ. buccinator). Other syntopic

Eleutherodactylus species belong to the unistrigatus group which can be characterized by

its first finger shorter than second and areolate ventral skin. None of the species in that

group has conspicuous dorsolateral marks as in E. buccinator, except E. toftae which has

distinctive clear spots (yellow in life) bordered by black on groin. Only E. sulcatus does not

belong to the E. unistrigatus group; it presents a large head with cranial ridges, dermal

dorsal ridges and digits lacking expanded discs. An additional species, E. cruralis, of the

E. discoidalis group, although not reported from Cocha Cashu, is known also from

Southeastern Peru; it also has the first finger longer than second and a smooth ventral skin,

but the absence of digital discs (sensu LyNCH & Myers, 1983) differentiates E. cruralis

from E. buccinator and all other species of the E. conspicillatus group.

Among Amazonian species of the £. conspicillatus group, E. buccinator resembles E.

gutturalis in that both species share a pink coloration on groin and rear thigh. However,

E. buccinator lacks labial bars (present in £. gutturalis), has a bifid palmar tubercle (round

in E. gutturalis), well-defined dorsolateral folds (barely visible in E. gutturalis), and

irregular throat flecking (distinctive median gular band in E. gutturalis). E. buccinator is

more similar to E. conspicillatus, which also shows well-defined dorsolateral folds but

differs in having a wider head (HW/SVL in E. conspicillatus varies from 36 to 42 %),

cream flecks smaller than thumb pad behind thighs, an antebrachial tubercle (both absent

in £. buccinator) and a more elongated inner metatarsal tubercle than in E. buccinator.

Description of the holotype. — Head as wide as body (head width = 9.6 mm), longer than

wide (head length = 11 mm, 87.3 % of head width); head narrow, head width 30 % of

SVL (snout-vent length = 28.2 mm). Snout subacuminate in dorsal view, moderately

short, eye-nostril distance (3 mm) 75 % of eye diameter (4 mm), internarial distance

Source : MNHN, Paris

54 ALYTES 12 (2)

2.6 mm, rounded and protruding beyond lower jaw in lateral view; canthus rostralis sharp;

loreal region flat, sloping to lips; nostrils not protuberant, dorsolaterally directed.

Interorbital space flat, without cranial crests, eyelid width (2.8 mm) 116% of I0OD

(inter-orbital distance = 2.4 mm). Supra-tympanic fold prominent, tympanum relatively

small (diameter 1.5 mm), its length one third of eye diameter; tympanum separated from

eye by 1/3 its diameter. Two subconical postrictal tubercles.

Choanae oval, of moderate size, not concealed by palatal shelf of maxillary arch;

vomerine odontophores slightly larger than choanae, median and posterior to choanae;

odontophores elevated, triangular in outline, narrowly separated on midline by space

equal to 1/2 odontophore width, each bearing five to nine teeth in transverse row; tongue

cordiforme, longer than wide, posterior 2/3 free. Vocal slits and a large prominent

subgular vocal sac present.

Skin of top and sides of head, upper surfaces of limbs and anterior part of dorsum

finely shagreened; that on lower back and flanks bearing scarce small non pungent

tubercles, some coalescent to form the interorbital bar and a middorsal X-shaped ridge.

Skin of throat and undersides of limbs smooth, that of venter finely areolated.

Well-defined dorsolateral folds extending from above eyelid to groin. No supra-anal warts.

Strong discoidal folds on flanks.

Forearm without tubercles; palmar tubercle bifid, 4/5 the size of oval thenar tubercle;

no supernumerary subarticular tubercles on hands; subarticular tubercles simple and

conical. Fingers lacking lateral fringes and bearing subdigital pads on discs; pads wider

than long; discs of inner two fingers slightly wider than digit below disc, rounded, those

on outer two fingers twice as wide as digit below discs and truncate apically. First finger

longer than second.

Tibia length 16.1 mm (50 % of SVL); no tubercles on knee, heel or tarsus; inner edge

of tarsus bearing low fold along distal two fifth. No fringe along outer edge of sole. Inner

metatarsal tubercle elongate, its length 3 times its width, subconical. Outer metatarsal

tubercle round, low, about one-third to one-fourth the size of inner. Single small

supernumerary plantar tubercles under toes 2, 3 and 4. Subarticular tubercles longer than

wide, subconical. Toes basally webbed, bearing lateral fringes. Toe discs slightly smaller,

but equally shaped, than those of outer fingers except that of the first toe, rounded and

as wide as digit.

In preservative, dorsum tan; supratympanic fold, canthal stripe, center of middorsal

X-shaped ridge and dorsolateral folds brown; a few cream spots bordering upper lip;

flanks darker, grayish, showing poorly defined vertical bars from dorso-lateral folds to

venter, blotching invading underarm and part of ventral surface; throat irregularly

spotted; a brown anal spot extending into more than half of the posterior surface of thighs;

ventral and inner surfaces of limbs cream; posterior surfaces of thighs brown with minute

light flecks, visible under magnification; external surfaces of legs bearing transverse bars

and some very dark blotches on knees and heels, dark mark in elbows and an incomplete

ring-like horizontal band in forearm; plantar surfaces and anal triangle dark brown.

In life, dorsal surface copper-brown, flanks darker brown-gray; groin and rear shanks

dull pink-orange; venter cream, throat spotted with light brown. Iris bronze above darker

brown horizontal streak, golden-brown below. Testes unpigmented.

Source : MNHN, Paris

RODRÂGUEZ 55

Variations. — Snout-vent length of adult males ranges from 28.6 to 35.0 mm. Head is

sligthly longer in other adult specimens of the type series; HW varies from 80 to 84.9 %

of HL (87.3 % in the holotype) in adults, the head is much longer in juveniles (HW/HL,

38 to 77 %). Otherwise, juveniles do not show any ontogenetic variation on fingers length

or other proportions. Proportionally to body length, head width is greater in paratopoty-

pes (31.1 to 33.7 % of SVL) than in the holotype (30.0 %). Shanks are also longer in

paratopotypes (53.4 to 64 % of SVL) than in the holotype (50.3 % of SVL).

There is also some variation in dorsal pattern and coloration. The mid-dorsal

X-shaped mark varies from only the lower part in MUSM 3844 or only the central part

in MUSM 3845 and 3847, to almost two connected rhomboid marks in MUSM 3846 and

3865. Throat flecking extends more from the flanks onto the venter, especially in KU

220919 and MUSM 3844-45; MUSM 3845 presents also scattered brown spots on venter.

The interorbital bar is not always well defined and is missing on three paratopotypes (KU

220919; MUSM 3844, 3847). Color of the holotype has paled when preserved, other

individuals have better preserved their life colors, except for the orange-red groin marks

showing as cream blotches.

Distribution. — The species is known from Cocha Cashu Biological Station (350 m), in the

Manu National Park, Departamento de Madre de Dios, Peru. In this area, E. buccinator

was found in both the floodplain, where the station is situated, and on the upland primary

forest, across the Manu River. In June 1992, I recorded some calls of E. buccinator

130 km South of Cocha Cashu, at the first Andean ridge (850 m) above the mouth of the

Candamo and Guacamayo rivers, approximately 13°30'17" S, 69°41'04” W, Departamento

de Puno, Zona Reservada Tambopata-Candamo.

Call. — Eleutherodactylus buccinator possesses an amplitude modulated call (AM)

composed of 1 to 6 notes given at an interval of about 0.76 s (93.75 notes/mn). Each note

has a duration of 50 to 66 ms with 17 to 18 pulses given at a rate of 257 to 283 pulses/s

(fig. 3). Spectrograms of the advertisement call, given at 24.6°C by the holotype, show a

fundamental frequency of 270 Hz and two emphasized frequency bands. The first band has

most of the energy concentrated in two harmonics, at 1846 and 2131 Hz. Second

emphasized frequency region concentrates energy from 3290 to 3860 Hz, with 3 to 5

harmonics separated by 285 (270 to 300) Hz, the dominant frequency being approximately

at 3564 Hz.

Natural history. — Eleutherodactylus buccinator is a secretive inhabitant of the understory

forest of Cocha Cashu Biological Station situated on one of the meanders on the left bank

of Manu river, at 350 m elevation. The pristine, 40 m tall forest is a mosaic of successional

stages lying in a floodplain not older than 300 years. The understory level, which can be

easily walked, is mostly composed of palms, ferns, heliconias, shrubs and young trees (see

TERBORGH, 1983, and GENTRY & TERBORGH, 1990, for more detailed descriptions).

Adult males of E. buccinator of the type series were discovered by their call. Only

MUSM 3844 was found after dark, sitting in low vegetation at 19.00 h, in the upland

forest (terra firme) facing the station area, across the Manu river. It was also the only

individual, out of five examined, with a full stomach containing two big prey items, an

orthopteran and a chilopoda. Juveniles were found from November through late April

both at night and day time, on the ground and low vegetation.

Source : MNHN, Paris

56 ALYTES 12 (2)

Fig. 3. — Advertisement call of Eleutherodactylus buccinator sp. nov.: oscillogram (above) filtered at

8 kHz, and sonagram (below). Air temperature = 24.6°C. The holotype (MUSM 3842, SVL =

28.3 mm) was calling about 50 cm above the ground, from a cavity formed by two green leaves

of a small tree.

Fig. 4. — Advertisement call of Eleutherodactylus fenestratus: oscillogram (above) filtered at 16 kHz,

and sonagram (below). Air temperature = 26°C.

Source : MNHN, Paris

RODRÂGUEZ 57

ÈË

0.08 x x x x x f

18.00 20.00 CCOET A 50.00 60.00 70.00

Fig. 5. — Wave form (a-b) and sonagram (c-d) of (a) and (c) E. unnamed sp., air temperature =

23.8°C, SVL = 21.1 mm, and (b) and (d) E. peruvianus, air temperature = 25.8°C, SVL = 24.0

mm; oscillogram corresponds to first note.

Source : MNHN, Paris

58 ALYTES 12 (2)

Table I. - Call characteristics of the four syntopic species of the Eleutherodactylus

conspicillatus group present at Cocha Cashu, Manu National Park, Madre de

Dios, Peru.

Species E. fenestratus | E. buccinator | E. peruvianus

Number of calls analyzed 3 6 7

Mean size of males (mm) 30.0 31.2 25.2 21.8

Note length (ms) 45 50 30 60

. 3100 3595 3070 4430

Dominant frequency (Hz)* | (896.3450) | (3564-3630) | (2812-3140) | (4424-4500)

190 270 260

Fundamental frequency (Hz)* (172-207) (265-285) (234-280)

13 1-5 1-5

Number of notes per call** G) @)

Number of pulses per note 7-9 17-18 5-7

618 185

Interçal berween.tintes # (073-084) | (403-779) | (180.380) | (2.4-2.5)

* ee

In parentheses: * range, ** mean.

Males called from 30 to 160 cm above the ground (n = 11, mean = 94 + 33 cm),

from uncovered perches (n = 3), or, more frequently (n = 14), from inside cavities formed

by green leaves of small trees or by dead leaves accumulated in branches and small

palms.

From 219 censuses, 40 at 06.00 h, 32 at 09.00 h, 48 at 12.00 h, 3 at 15.00 h, 64 at

18.00 h, 21 at 21.00 h and 11 at 24.00 h (1,232 hours of observations), under different

weather conditions and on both seasons, E. buccinator has been noticed calling during

44 of the 64 censuses at dusk, between 16.30 h and 18.30 h, and only on 3 occasions at

dawn (06.00 h). Although air temperature during the 64 censuses at 18.00 h varied from

16 to 28°C, E. buccinator only called at dusk when air temperatures were between 18 and

28°C. However, suitable temperatures for highest densities of calling males (75-100 % of

maximum registered densities) ranged from 18 to 27°C.

Males of E. buccinator usually call in a chorus every 7 to 12 minutes. A leader starts

calling and nearby frogs answer, alternating calls. While observing calling individuals at

dusk, males that were kept constantly illuminated with a headlamp went on calling longer

after dark, when leader and other males on the chorus had stopped, presumably because

of darkness.

Source : MNHN, Paris

RODRIGUEZ 59

Table II. - Density of calling males of species of the Eleutherodactylus conspicillatus

group per kilometer of trail censused on the floodplain of Cocha Cashu. Data

come from 190 censuses at various hours of day between 1986 and 1989, under

several weather conditions, dry and rainy season. H: hour of day. N: number of

censuses. For each species, the first line gives the range and the second, in

parentheses, the mean.

< 06.00 h 09.00 h 18.00 h 21.00h

N 35 56

E. fenestratus

0-0.9

(0.03)

E. buccinator

0-0.51

(0.04)

E. peruvianus

0-17.8 3-74.5

(4.33) (12.59)

The call of E. buccinator was easily recognized at a maximum distance of 30 m, giving

a reliable strip width of 60 m for aurial census. I have then estimated a maximum density

of 2 (2.2) calling males per hectare (13.3 males registered in an area of 1000 m of trail x

60 m of transect width).

Call of syntopic species. — Co-occurring species of the Æ. conspicillatus group are E.

Jenestratus, E. peruvianus, and an unnamed species of Eleutherodactylus, now under

description (FLORES & RODRIGUEZ, in preparation). Of the four species from Cocha Cashu,

at least three revealed similar call structure: E. buccinator, E. fenestratus and E. peruvianus

(figs. 4-5). Long range advertisement calls of all three species are composed of “chuck”

amplitude modulated notes with several harmonics and pulses per note. Besides differences

Source : MNHN, Paris

60 ALYTES 12 (2)

in note lengths, pulses per note, time interval between notes and length of notes (see Table

D), calls also differ in the range of their emphasized bands and distance between harmonics

(fundamental frequencies). Calls reported here generally agree with previously described

advertisement calls of E. peruvianus from Panguana (SCHLÜTER, 1980) and E. fenestratus

from Manaus (ZIMMERMAN & BOGART, 1984). In addition to call differences, species also

differ in peak hours of activity and microhabitat distribution. The four species have

different hours of calling activity (Table IT), and while E. fenestratus was found only in

clearings and edge situations (river bank, streams or lakes), Æ. buccinator, E. peruvianus

and the unnamed species were found only inside the forest.

DISCUSSION

The external morphology of Eleutherodactylus buccinator relates it to lowland species

assigned to the former E. fitzingeri group (LyNCH, 1976). LyNCH (1986) separated all

cis-Andean species of the E. fitzingeri group into the E. conspicillatus group, based on the

lateral passage of the mandibular ramus of the trigeminal nerve (“S”), relative to the m.

adductor mandibuiae externus superficialis. Although E. buccinator specimens were not

dissected, this species shares most external characters with other species of the E.

conspicillatus group, and is very likely related to other lowland species listed by LYNCH

(1980), all having the “S” condition of the defining character; therefore, E. buccinator is

tentatively placed in the E. conspicillatus group, if the group is to be valid. The monophyly

of this group, currently based only on shared plesiomorphic features (LYNCH, 1986), will

not be demonstrated until apomorphic features are found.

The restricted range of calling hours and the observed behaviour with respect to

artificial illumination suggests a light cue and a narrow light range for calling activity in

Eleutherodactylus buccinator. Narrow light levels have been suggested as possible cause for

habitat selection and daily activity rhythms of other neotropical frogs (JEAGER & HAILMAN,

1981). Among the four species of the E. conspicillatus group at Cocha Cashu, differences

in habitat utilization and time of activity may have arisen as a way of minimizing similarity

between calls. Similar vocalizations have been suggested as a possible cause for habitat

segregation and allopatric distribution of closely related species of frogs (e. g. PYBURN &

LyNCH, 1981). Additionally, it has been hypothesized that particular patterns of calling

activities as those observed in £. buccinator may ultimately be a predator-escape strategy

(LyncH & Myers, 1983). These hypothetical light cue, sound-space partitioning and

predator-escape strategy remain to be experimentally demonstrated.

AN ARTIFICIAL KEY TO THE SPECIES OF ÉLEUTHERODACTYLUS

FROM COCHA CASHU, SOUTHEASTERN PERU

For a speciose genus like Eleutherodactylus, updated keys are necessary to keep track

of known species from well surveyed assemblages. I offer here a key for field identification

Source : MNHN, Paris

RODRÂGUEZ 61

of the twelve syntopic species of Cocha Cashu. This key does not include E. sulcatus, the

only species of Eleutherodactylus in the area lacking expanded discs; it cannot be confused

with any other of this genus by its short digits and a very large head.

1. First finger longer than second, tympanum prominent, ventral skin smooth .... 2

First finger shorter than second, tympanum concealed or visible, ventral skin

areolate . 5

2. Prominent dorsolateral folds, no labial bars, HW/SVL < 34 %, groin reddish orange

nn ee etre tue Rene Se Ra den bue E. buccinator sp. nov.

Dorsolateral folds barely defined or absent, with or without labial bars, HW/SVL >

BE M ne ner sarah eo aires tp Tee » db ie BUES 3

E. peruvianus (Melin, 1941)

3. Pale spots on rear thigh

Rear thigh uniform, labial bars.

4. No dark anal triangle or plantar surfaces, no dorsolateral folds

DOS RE PEN NES ES E. fenestratus (Steindachner, 1864)

Dark anal triangle and plantar surfaces, low dorsolateral ridges .. Æ. unnamed sp.

5. Venter and concealed surfaces spotted or marbled .............................. 6

Venter uniform or with very small flecking, concealed surfaces with or without dark

MARS ere errant ner ere ec nee Es 7

6. Tympanum concealed, marbled venter, groin yellowish, tuberculate dorsal skin

. E. ventrimarmoratus (Boulenger, 1912)

Trnpanm visible, marbled venter and rear thighs, groin pink-reddish, some pustules

in smooth dorsal skin ........... E. diadematus (Jiménez de la Espada, 1875)

7. Dorsum brown, reddish, cream or grayish. . 8

Dorsum green or yellowish 1

8. Dorsum brown or grayish, tympanum concealed................................ 9

Dorsal cream or brown, skin finely shagreened with or without warts.......... 10

9. Venter brown, tympanum concealed, dark and light blotches in groin, orange in life,

SVL = 14.4-34.0 mm Æ. altamazonicus Barbour & Dunn, 1921

Venter brown, no dark marks in groin, yellow in life, SVL < 22mm..............

put are Rene Se nreeltiaie ST None ee ee Miles LE E. cf. carvalhoi Lutz, 1952

10. Large brown subocular bar, snout short, groin without dark marks, orange in life, no

marbling in throat, dorsal surfaces cream, at least on snout, scattered warts

RER RS EEE PAR CE EE AE E. ockendeni (Boulenger, 1912)

Light labial stripe, snout long, yellow mark bordered with black in groin, marbling in

throat, dorsum reddish brown, no warts in dorsum ..... E. toftae Duellman, 1978

11. Dull green or yellowish, tympanum visible, snout rounded in dorsal view, truncate in

E. mendax Duellman, 1978

ANNE AE SPA PR PCR FLE EONEE PR PR SA LENS ONE RRERREEE LES E.sp.

Source : MNHN, Paris

& ALYTES 12 (2)

RÉSUMÉ

Une nouvelle espèce du groupe d’Eleutherodactylus conspicillatus est décrite de Cocha

Cashu, 350 m, Parc National Manu, sud-est du Pérou. La nouvelle espèce, £. buccinator,

ressemble à E. conspicillatus et à E. gutturalis et possède un chant très remarquable qui

n’est émis qu’à la tombée de la nuit. Une clé d'identification des espèces d’Eleutherodacty-

lus de Cocha Cashu est présentée.

RESUMEN

Se describe una nueva especie de Eleutherodactylus del grupo conspicillatus de Cocha

Cashu, 350 m, Parque Nacional del Manu, Sudeste del Perü. E. buccinator se parece mâs

a E. conspicillatus y a E. gutturalis y posee un conspicuo canto que se escucha sélo al

anochecer. Una clave de identificacién de las especies de Eleutherodactylus de Cocha

Cashu es presentada.

ACKNOWLEDGEMENTS

Field work at Manu N. P. was partially supported by a World Wildlife Fund grant to John

TERBORGH. Data from Tambopata-Candamo come from a RAP (Rapid Assesment Program)

expedition by Conservation International. I thank G. ZUG, R. HEYER, B. REYNOLDS and R.

McDiarMiD from the USNM, C. Myers from the AMNH, W. E. DUELLMAN from KU and A.

Dusois from the MNHN, for making accessible collections at their charge, and J. LyNCH for

identifying Æ. sulcatus. 1 especially thank D. DavipsoN from the University of Utah, and R.

BARBAULT from the Ecole Normale Supérieure of Paris, for kindly providing working space and

facilities. Audio analyses were possible through the courtesy of R. HEYER (USNM) and G. ROSE (U.

of Utah). I am grateful to J. TELLO, D. PAREDES and L. VILLEGAS for assisting me in the field. A.

OKLER and Y. SCHACH-DUC generously prepared the illustrations and R. Bour the final tables. Permit

for collections were facilitated by the Direcciôn General Forestal y de Fauna, Ministerio de

Agricultura. A. DuBois and two anonymous reviewers made constructive comments on an earlier

version of the manuscript.

LITERATURE CITED

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Corresponding editor: Alain DUBOIS.

Source : MNHN, Paris

Alytes, 1994, 12 (2): 64-74.

Volume d’eau effectif,

volume d’eau accessible

et effet de masse

chez les têtards de Bufo calamita

Nils GoLay & Heinz DURRER

Station de recherches Rana, Rue de la Pisciculture, 68300 Saint-Louis, France

The experiment presented here was centred on two questions: (1) does

crowding effect in tadpoles of Bufo calamita influence the size of toadlets at

metamorphosis? (2) does the crowding effect depend on the density of the

tadpoles in the total water volume (effective water volume) and/or on their

density in the accessible water volume (enclosed in a frame)?

To test these hypotheses, seven groups of tadpoles were raised in seven

basins, all containing the same water volume. In three of these basins the

accessible water volume was restricted to a tenth by a frame.

These experiments showed that the crowding effect strongly influences

the size of freshly metamorphosed toadlets. At a density of five tadpoles per

litre, growth inhibition was already noticeable. Both the effective and the

accessible water volume interact with the crowding effect.

With increasing tadpole density the larval period of the first metamorpho-

sing toadlets is reduced whereas the time span until 50 % of the animals reach

metamorphosis is prolonged.

INTRODUCTION

Chez la plupart des anoures, la croissance des têtards est ralentie proportionnellement

à leur densité, ce qui entraîne une taille inférieure à la normale chez les individus juste

métamorphosés. Ce phénomène est désigné du nom d’“effet de masse” ou “crowding

effect” (KABISCH, 1990).

Nous avons supposé que ce phénomène jouait un rôle important chez le crapaud

calamite (Bufo calamita). En effet, cet anoure pond habituellement une grande quantité

d’œufs dans des volumes d’eau relativement faibles (voir par ex.: ANDRÉN & NILSON, 1985;

Banks & BeeBee, 1987; BREGULLA, 1988; HEUSSER, 1972); ainsi, la densité des têtards du

calamite est en général très élevée dès l’éclosion. Cette densité augmente encore avec

l’assèchement progressif des mares, très souvent éphémères, qui constituent les frayères les

plus recherchées par cet anoure.

Source : MNHN, Paris

GoLay & DURRER 65

Le premier but de l’expérience présentée ici était de tester deux hypothèses à propos

du déterminisme de l’effet de masse chez le calamite.

(1) Hypothèse du volume d'eau effectif: l'effet de masse serait déclenché par une

densité élevée de têtards.

L’estimation de la densité pose le problème du volume d’eau dans lequel vivent les

têtards. Celui-ci peut être bien plus grand que le volume d’eau qui leur est accessible. En

effet, les eaux stagnantes des biotopes fréquentés par le crapaud calamite sont le plus

souvent en contact direct avec la nappe phréatique, le substrat de leur fond étant

fréquemment constitué de gravier et de sable (voir par ex.: BEEBEE, 1979; BLANKENHORN,

1972; BRINKMANN & PODLOUKY, 1987; GROSSENBACHER, 1988; SINsCH, 1988, 1989). Du fait

du renouvellement de l’eau, le volume d’eau total qui baigne les têtards au cours de leur

développement est bien plus important que le volume apparent de la frayère (volume d’eau

accessible). Ainsi, même dans un habitat restreint et malgré une densité très élevée, l'effet

de masse peut être amorti, à condition, toutefois, que la nourriture-soit suffisante. Selon

cette hypothèse, le mécanisme d’inhibition suppose la dispersion dans le milieu d’un agent

inhibiteur.

(2) Hypothèse du volume d'eau accessible: l'effet de masse serait proportionnel à la

densité des têtards dans le volume d’eau qui leur est accessible. Selon cette hypothèse, le

mécanisme de l’inhibition reposerait sur les contacts directs entre congénères.

Le deuxième but de cet article est d'évaluer l'influence de l'effet de masse sur la taille

des jeunes crapauds calamites juste après leur métamorphose et sur la durée de leur période

larvaire.

MATÉRIEL ET MÉTHODES

Les expériences ont été effectuées dans la Halle Est de la pisciculture de la Petite

Camargue Alsacienne à Saint-Louis (Haut-Rhin, France).

L'élevage des groupes de têtards a été réalisé dans des bassins circulaires en fibre de

verre, de 150 + 10 1. Le fond des bassins étant légèrement en forme d’entonnoir, la

profondeur au bord était de 1 cm contre 11 cm au centre (fig. 1).

Dans tous les bassins, les conditions physiques ont été maintenues constantes

(température de 24°C, aération continue). Tous les bassins recevaient le même éclairage.

L'eau a été changée à peu près tous les deux jours. La nourriture était composée de 2/5

de poudre d’ortie, 2/5 de nourriture pour poissons rouges, broyée, et 1/5 de granulés pour

chats. La ration quotidienne était de 24 mg/têtard pendant les deux premières semaines,

et de 48 mg/têtard par la suite (quantités considérées comme optimum par BEEBEE, 1983).

Le 13 mai 1991, 7 bassins ont été garnis de frai de calamite pris dans des mares en

cours d’assèchement de la gravière SASAG à Blotzheim (Haut-Rhin) pendant les nuits des

11 et 12 mai 1991. La répartition du frai de 6 femelles dans les 7 bassins a été

Source : MNHN, Paris

66 ALYTES 12 (2)

plan:

bassin cadre avec un fond de filet en nylon,

contenant contenant 15 | d'eau (=enceinte)

150 | d'eau

coupe:

ee ———

180 cm

Fig. 1 — Schéma de l'installation utilisée: bassins circulaires de pisciculture avec ou sans enceinte.

proportionnelle au nombre de têtards par bassin pour réduire le plus possible la variation

génétique entre les groupes.

Le nombre total d'œufs a été extrapolé à partir de comptages sur des morceaux de

cordon de 10 cm de longueur.

Dans les groupes ‘1500 se’, ‘3000 se’ et ‘3000 ae”, plus de 100 œufs ne se sont pas

développés (Tableau I). Le nombre initial de têtards (deuxième colonne du Tableau I) a

été estimé en déduisant le nombre d'œufs non éclos du nombre d’œufs introduits dans les

bassins. Pour les trois groupes qui comptaient moins de têtards que prévu, on a réduit le

volume d’eau dans les proportions nécessaires pour obtenir la densité de têtards désirée

pour l'expérience. Pour ne pas endommager les têtards récemment éclos, on a pris soin

d’enlever les œufs non développés une fois que les têtards nageaient dans le bassin.

Afin de restreindre le volume d’eau disponible, une enceinte perméable de 50 x 50 cm

a été installée à l’intérieur de 3 des 7 bassins. Le cadre de cette enceinte était en bois et son

fond consistait en un filet très fin en nylon (taille de la maille: 1,1 X 1,1 mm). Une

mouture grossière de la nourriture l’empêchait de tomber à travers les mailles du filet de

Source : MNHN, Paris

GoLay & DURRER 67

Tableau I. — Noms des 7 groupes, conditions de l’expérience et résultats:

d (vol. effectif): densité de têtards dans le volume d’eau effectif (150 1).

d (vol. accessible): densité de têtards dans le volume accessible, c’est-à-dire dans

le volume d’eau dans lequel ils pouvaient se mouvoir librement (15 1 avec enceinte, 150

1 sans enceinte). Le nombre des têtards éclos n’était pas exactement identique dans

tous les bassins et l’adjonction d’autres têtards après l’éclosion était contre-indiquée.

On a donc choisi de réduire le volume d’eau, chez les trois groupes (suivis

d’astérisques) qui comptaient moins de têtards que prévu, dans les proportions

nécessaires pour obtenir la densité de têtards désirée pour l'expérience. Ainsi le

volume d’eau était, après cet ajustement, de 140 1 pour les groupes (*) et (**) et de

120 1 pour le groupe (***).

Jours de mensuration: jours après l’éclosion où des échantillons de crapauds

récemment métamorphosés furent prélevés pour mensuration de leur longueur.

n: nombre total des crapauds mesurés.

nom du groupe | nombre |avec/sans| d (vol. | d SA jours de n

têtards | enceinte | effectif) | access. mensuration

"150 se' 150 sans 1/1 174 1:3 27

"700 se' 700 sans 5/1 S/1 1:3;6 37

"700 ae’ 700 avec S/1 50/1 1:3;8 [37

"1500 se'* 1400 sans 10/1 10/1 17,13 £

"1500 ae’ 1500 avec 10/1 100/111;3;10;16;18;20

"3000 se'** 2800 sans 20/1 20/1 :7;10;14 A

"3000 ae'*** 2400 avec 20/1 200/1[1:3;13;16;18;20 [57

l'enceinte. Les têtards de tous les groupes expérimentaux avaient ainsi accès à la même

quantité de nourriture.

Un diffuseur placé sous ce filet assurait la circulation de l’eau entre l’intérieur et

l'extérieur de l’enceinte. A l’intérieur de celle-ci, la profondeur de l’eau était de 6 cm et le

volume d’eau de 15 1, soit 10 % du volume d’eau effectif contenu dans le bassin où se

trouvait l'enceinte (fig. 1).

Pour chaque groupe, on a relevé le temps écoulé entre l’éclosion et la métamorphose

des premiers têtards (Met 1), le temps entre les premières métamorphoses et le moment où

environ 50 % des têtards avaient achevé leur métamorphose (Met 50 %), et la longueur

moyenne (de la pointe du museau à l’extrémité de l’urostyle) des crapelets à la

métamorphose (plusieurs échantillons pendant la période Met 50 %, Tableau I). Les

têtards et les jeunes crapauds morts ont été retirés journellement pendant toute la durée

de l’expérimentation. Le nombre des jeunes crapauds évacués des bassins n’ayant été

qu’estimé, les durées Met 50 % obtenues peuvent comporter une erreur d'environ + 2

jours.

Après l'expérience, tous les crapelets ont été relâchés dans la gravière.

Source : MNHN, Paris

68 ALYTES 12 (2)

RÉSULTATS

L'analyse de variance à deux facteurs montre que la présence de l’enceinte et la densité

de têtards influencent la taille à la métamorphose (F/densité, 354 = 251,6, P = 0,0001;

F/enceinte, 354 = 108,2, P = 0,0001). De plus, l’interaction entre ces deux facteurs est

aussi significative (F/densité X enceinte, 3544 = 24,4, P = 0,0001).

A la métamorphose, les jeunes crapauds du groupe ‘150 se’ étaient de loin les plus

grands, suivis de ceux des groupes ‘700 se’ et ‘1500 se’ (fig. 2). Les jeunes crapauds du

groupe ‘700 ae’ occupaient une position intermédiaire. En revanche, les crapauds des

groupes ‘1500 ae”, ‘3000 se’ et ‘3000 ae”, aux longueurs moyennes à peu près égales, étaient

sensiblement plus petits que ceux des quatre autres groupes.

La réduction du volume d’eau accessible aux têtards (le volume d’eau effectif restant

le même) a eu des conséquences importantes, ce qui apparaît clairement lorsqu'on compare

les groupes ‘700 se’ et ‘700 ae’ et les groupes ‘1500 se’ et ‘1500 ae’. L'hypothèse du rôle

du volume d’eau accessible peut donc être retenue.

Le volume d’eau accessible n’a cependant pas été le seul facteur responsable de l'effet

de masse dans l’expérience. Si tel avait été le cas, l’effet de masse aurait dû être plus fort

— ou du moins aussi fort - dans le groupe ‘700 ae’ que dans le groupe ‘3000 se’, étant

donné que les têtards du groupe ‘700 ae’ ne disposaient chacun en moyenne que de 20 ml

(ce qui correspond à une densité de 50 têtards / 1 dans le volume accessible), alors que ceux

du groupe ‘3000 se’ disposaient de 50 ml (soit 20 têtards / 1). Or, les crapauds du groupe

“700 ae’ sont devenus plus grands que ceux du groupe ‘3000 se’. La première hypothèse,

selon laquelle l’effet de masse dépend du volume d’eau effectif, est donc également

acceptable.

L’expérience montre cependant aussi les limites de l'influence de la densité: à partir

d’un certain seuil, l'influence d’une augmentation de la densité sur l’effet de masse est de

plus en plus faible (fig. 2). Ainsi, l'augmentation du nombre de têtards entre le groupe

“1500 ae’ et le groupe ‘3000 ae’, qui présentent les plus fortes densités, n’entraîne pas une

réduction significative de la taille des jeunes crapauds, comme le montre le test t (t =

—0,159, P = 0,87).

La durée du développement des premiers têtards (Met 1) ainsi que la durée qui sépare

les premières métamorphoses du moment où la moitié des têtards ont achevé leur

métamorphose (Met 50 %) a beaucoup varié d’un groupe à l’autre (fig. 3).

Plus les animaux étaient grands à la métamorphose, c’est-à-dire plus l'effet de masse

était faible, plus la durée Met 1 a été longue (n = 6, coefficient de corrélation linéaire r

= 0,93, P = 0,006; fig. 3a), et plus la durée Met 50 % a été brève (n = 7, coefficient de

corrélation linéaire r = —0,76, P = 0,033; fig. 3b).

A l’intérieur des groupes, il n’y a pas eu de différence de taille significative entre les

crapauds qui s'étaient métamorphosés les premiers et ceux qui s'étaient métamorphosés les

derniers.

Source : MNHN, Paris

GoLay & DURRER 69

laile (mm)

T T RENTE TT

150 se 700se 1500 se 3000 se 700ae 1500 ae 3000 ae

groupe

Fig. 2 — Taille à la métamorphose des têtards des différents groupes. La moyenne de chaque groupe

est indiquée par la ligne dans la boîte, les extrémités de la boîte indiquent la déviation standard,

et les barres l'intervalle de confiance de 95%. Le test de comparaison de moyennes

Student-Newman-Keuls entre les moyennes de tous les groupes montre l’ordre suivant: 150se >

700se = 1500se > 700ae > 3000se = 1500ae = 3000ae.

Dans tous les groupes expérimentaux, le taux de mortalité jusqu’à la libération des

animaux est resté en-dessous de 10 %. La mortalité la plus élevée a été observée dans le

groupe ‘1500 ae’ avec 103 têtards morts (soit 7 %) et 15 crapauds juvéniles morts (soit 2 %

des 750 crapauds métamorphosés). La mortalité la plus faible a été observée dans le groupe

“700 ae’ (15 têtards soit 2 % et 12 crapauds juvéniles soit 3.5 %).

DISCUSSION

La comparaison des moyennes des tailles des crapauds récemment métamorphosés des

7 groupes expérimentaux permet de constater que la densité des têtards dans le volume

d’eau accessible (limité par l'enceinte dans 3 des 7 groupes) a une influence sur la

croissance des têtards. Par ailleurs, il s'avère que la croissance dépend aussi de la densité

dans le volume d’eau effectif (volume d’eau dans tout le bassin).

On peut donc supposer que les eaux stagnantes à substrat de gravier où la nappe

phréatique affleure, qui constituent, dans le Fossé Rhénan, les frayères les plus propices

Source : MNHN, Paris

70 ALYTES 12 (2)

(a)

700 sc

1500 sc

24 le]

23 3000 sc

22 © 3000 ac

1500 ac

21 ——

Tr ——— T

72 74 76 7.8 8 8.2 8.4 8.6 8.8 9 9.2 9.4

taille moyenne (mm)

)

3000 ac

1500 ac

Met 50 % (jours)

a ——

A 8 9 10 11 T2 13

taille moyenne (mm)

Fig. 3 — Dans cette figure, la taille moyenne à la métamorphose a été prise comme indicateur de

l'intensité de l'effet de masse. Dans les deux graphiques, l'intensité de l'effet de masse diminue

donc de gauche à droite. (a) Moins l'effet de masse est important (plus les tailles moyennes sont

grandes), plus le laps de temps jusqu'aux premières métamorphoses (Met 1) est long (n = 6,r

= 0.93, P = 0.006). (b) En revanche, moins l'effet de masse est important, plus le laps de temps

entre les premières métamorphoses et la métamorphose de 50 % des têtards (Met 50 %) est court

fn = 7,r = —0.76, P = 0.033). (Pour le groupe ‘150 se’ la durée Met 1 manque, la date

d’éclosion ayant fait l’objet d’un oubli.)

Source : MNHN, Paris

GoLay & DURRER 71

au calamite, comportent un moindre risque d’effet de masse que des mares colmatées sans

contact avec la nappe phréatique; mais le contact avec la nappe n'empêche pas que,

lorsque la densité est élevée, l’effet de masse se manifeste aussi, d’autant plus que le volume

d’eau accessible de ces sites est souvent très restreint.

Récemment, BEEBEE (1991), BEEBEE & WOnG (1992) et GRiFrITHS et al. (1993) ont

identifié, chez le crapaud calamite (Bufo calamita), l’algue dépigmentée Prototheca

richardsi comme agent de l’effet de masse. Dans le modèle établi par BEEBEE & WONG

(1992), seul le manque de nourriture est mis en corrélation avec l’augmentation

des Prototheca dans l’eau, avec le renforcement de leur excrétion par les têtards. Selon

ce modèle, la coprophagie des têtards, et avec celle-ci l’effet de masse, ne devraient donc

pas augmenter en cas de haute densité des têtards tant que le nourrissage reste suffi-

sant.

L’expérience présentée ici, tout comme celle de GRIFFITHS et al. (1993), prouve en

revanche que la densité des têtards en elle-même peut être responsable de l'effet de masse.

En effet, la quantité de nourriture par têtard a été suffisante pour les 7 groupes et ce

facteur n’a donc pas pu limiter la croissance des têtards de certains groupes seulement.

En 1993, MIRANDA & PisaN6 ont effectué des expériences de laboratoire sur l'effet de

masse chez les têtards de Bufo arenarum. Chez cette espèce, une densité élevée de têtards

paraît aussi pouvoir déclencher l’effet de masse. MIRANDA & PISANO présument que les

têtards perçoivent la densité au moyen de la vue.

Lors de l’expérience présentée ici, les plus grands sujets du groupe ‘700 se’, pour lequel

la densité des têtards s'élevait à 5 têtards par litre d’eau, ont juste atteint, à la fin de leur

métamorphose, la taille des crapelets du groupe ‘150 se’, pour lequel la densité était d’un

seul têtard par litre. Une densité de 5 larves par litre d’eau a donc suffi pour provoquer

un important effet de masse.

Les tailles moyennes du groupe ‘1500 ae’ et du groupe ‘3000 ae’ ne sont pas

significativement différentes. On peut ainsi supposer qu’à partir d’une certaine densité

l'effet de masse atteint son intensité maximale et qu’une augmentation supplémentaire de

la densité n’entraîne plus une accentuation de cet effet, à condition que les facteurs

abiotiques et la quantité de nourriture ne changent pas. Il s’agit donc d’un phénomène de

saturation. D'après nos résultats, l’effet de masse a atteint son intensité maximum à partir

d’une densité de 10 à 20 têtards par litre.

Il ressort des données présentées ci-dessus que les têtards du crapaud calamite se

métamorphosent à des tailles variables, à partir d’un minimum d’environ 7 mm (les tailles

moyennes des groupes ‘1500 ae”, ‘3000 se’ et ‘3000 ae’ dans la fig. 2).

Des jeunes crapauds élevés sans effet de masse pendant leur phase larvaire pourraient

avoir une survie plus élevée que des crapauds qui ont subi un effet de masse, l'avantage

de taille des premiers pouvant les rendre plus aptes à chercher leur nourriture, à échapper

à la prédation, à s’enfouir en automne et à préparer des réserves pour l’hibernation. SMITH

(1987) a pu en effet démontrer sur le terrain que, chez Pseudacris triseriata, les individus

qui atteignent la plus grande taille à la métamorphose ont significativement plus de

chances d’atteindre la maturité sexuelle que les plus petits. Dans une étude semblable,

PFENNIG et al. (1991) sont arrivés au même résultat chez Scaphiopus multiplicatus.

Source : MNHN, Paris

72 ALYTES 12 (2)

Chez la plupart des amphibiens, l’effet de masse induit une prolongation de la période

larvaire (BROCKELMAN, 1969; MIRANDA & PISANO, 1993; NEWMAN, 1987; SmiTH, 1987;

SMiTH-GiLL & BERVEN, 1979; WiBUR, 1976). Ceci se vérifie également pour le crapaud

calamite comme le montrent nos résultats. Il faut cependant noter que BEEBEE & BEEBEE

(1978) ont obtenu des résultats contraires.

La différence entre Met 1 et Met 50 % est particulièrement élevée pour les groupes

à forte densité. Cette différence s'explique par le fait que, dans ces groupes, quelques rares

têtards se sont métamorphosés après un développement court, tandis que la majorité des

larves présentaient un développement particulièrement long. Ce phénomène est sans doute

lié à l'effet de masse. Il a aussi été observé par MIRANDA & PisAN6 (1993) chez Bufo

arenarum.

Dans cette expérience, tout comme dans celles de GRiFrITHS et al. (1993) avec Bufo

calamita et celles de MIRANDA & PISANO (1993) avec Bufo arenarum, mais contrairement

à ce que BROCKELMAN (1969) a décrit pour Bufo americanus, aucune augmentation

de mortalité n’a été observée à forte densité, ni pendant la période larvaire ni au cours

de la métamorphose. Le taux de mortalité est resté en-dessous de 10 % dans tous les

groupes.

L'influence de l'effet de masse sur la survie des jeunes crapauds dans les populations

naturelles fera de notre part l’objet d'observations de terrain.

RÉSUMÉ

L'expérience présentée a été centrée sur deux questions: (1) dans quelle mesure l'effet

de masse chez les têtards du crapaud calamite (Bufo calamita) influence-t-il la taille des

crapauds à la métamorphose? (2) l’effet de masse dépend-il de la densité des têtards dans

le volume total d’eau qui les baigne (volume d’eau effectif) et/ou de la densité des têtards

dans le volume d’eau qui leur est accessible?

Pour tester ces hypothèses, des groupes de têtards ont été élevés dans des bassins

contenant tous la même quantité d’eau. Dans trois des sept bassins, le volume d’eau

accessible aux têtards a été réduit à un dixième du contenu effectif au moyen d’une

enceinte, faite d’un filet fin.

Les résultats montrent que l'effet de masse influence très fortement la taille des

crapelets à la métamorphose. Il suffit d’une densité de cinq têtards par litre d’eau pour que

la croissance soit inhibée. Le volume d’eau effectif et le volume d’eau accessible jouent

l’un et l’autre un rôle dans le mécanisme de l’effet de masse. Une augmentation de den-

sité entraîne un raccourcissement de la période larvaire des têtards qui se métamorpho-

sent les premiers, mais aussi une augmentation de la variation de la durée du

développement.

Source : MNHN, Paris

GoLay & DURRER 73

REMERCIEMENTS

Cette étude a été financée par le “Verein zur Fôrderung der Forschungsstation in der Petite

Camargue Alsacienne” (Saint-Louis, France).

Toute ma reconnaissance va à Stefanie BUSAM et Reto STOCKER pour le temps et le soin qu’ils

ont apportés aux travaux fort exigeants de laboratoire.

Je remercie également l'association “eAu vive”, qui a mis gracieusement la halle de la pisciculture

et ses installations à notre disposition.

Merci à Andi OCHSENBEIN, Markus FISCHER, Véronique PERROT et au Professeur Dr. U. SINsCH

qui ont accepté de relire le manuscrit, et à Jean Paul BINNERT et Markus FISCHER pour la traduction

en français du texte allemand original.

RÉFÉRENCES BIBLIOGRAPHIQUES

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Corresponding editors: Pierre JOLY & Günter GOLLMANN.

Source : MNHN, Paris

Alytes, 1994, 12 (2): 75-92. Review paper

Progrès récents

dans la connaissance des Nyctothères

(Protozoaires, Ciliés Hétérotriches)

associés aux Anoures

Félix-Marie AFFa’A & Jean-Louis AMIET

Laboratoire de Zoologie, Faculté des Sciences, B. P. 812, Yaoundé, Cameroun

Nyctotherans (Ciliata, Clevelandellida) associated with anuran amphib-

ians live only in the posterior part of the digestive tract. Their relationship with

these amphibians have been extensively studied in Cameroon. Fourty-five

nyctotheran species were found in fourty-one anuran species (both at the larval

and the adult stages). Depending on the species, nyctotherans can be specific

to tadpoles, or present throughout their host’s life-cycle, or live only in the

adult from the metamorphosis. In all these cases, infection is by cysts

ingestion at the larval stage. There is no infection at the egg stage nor after

metamorphosis (anurans with direct development have no nyctotherans), at

least in the Cameroonian fauna. About half of the Cameroonian known species

of nyctotherans live only in one anuran species, whereas about 40 % are

eclectic. In some cases, a correlation has been found between the physiolog-

ical state of the anuran host and cyst production, conjugation and vegetative

multiplication of nyctotherans. The presence of the latter has no conspicuous

effect on the host. Nyctotherans are neither parasites nor symbionts, but

endocommensals.

INTRODUCTION

Parmi les Protozoaires qui peuplent le tractus digestif des Amphibiens Anoures, les

Opalines et les Nyctothères occupent une place prédominante, tant par leur fréquence que

par les effectifs souvent élevés de leurs populations. Pourtant, seules les Opalines jouissent

d’une certaine notoriété, grâce à plusieurs travaux de METCALF (surtout celui de 1909 sur

Opalina ranarum) qui furent repris par la plupart des manuels de zoologie. La

connaissance des Nyctothères, en revanche, est restée plus confidentielle et n’a guère

diffusé en dehors de la communauté des protozoologistes.

Jusqu’aux années 1960 ces Ciliés n’ont fait l’objet que de publications dispersées,

parmi lesquelles on doit retenir, en raison de leur intérêt biologique, celles de HEGNER

(1923), WIiCHTERMAN (1937) et Mc ARTHUR (1955). La connaissance systématique du

groupe a ensuite progressé notablement grâce aux recherches d’ALBARET (1968a-b, 1970,

Source : MNHN, Paris

76 ALYTES 12 (2)

1972, 1973, 1975), relayées par celles d’ArFA’A (1978, 1979a-b, 1980, 1983, 1986a, 1987,

1988a, 1990), qui a étendu ses investigations à la biologie des Nyctothères inféodés aux

Anoures du Cameroun (1986b-c, 1988b).

Il nous a semblé que, dans la mesure où les Anoures sont impliqués dans un type de

relation assez original avec d’autres organismes, une mise au point sur les Nyctothères

serait de nature à intéresser les batrachologues. Nous y ferons surtout état des recherches

menées au Cameroun car ce territoire, grâce à la richesse de sa batrachofaune, offre des

conditions particulièrement favorables à l'étude des Nyctothères!.

REMARQUE

Comme nous l’avons déjà signalé (AMIET & ArF4’A, 1985), le parasitologue qui étudie

les cycles de parasites ou d’endocommensaux inféodés aux Anoures est confronté à une

lacune du vocabulaire batrachologique. En effet, il n’y a pas de terme général pour

désigner un individu qui a terminé sa métamorphose, quel que soit le laps de temps qui

s’est écoulé depuis celle-ci. Le terme d“‘imago”, que nous avions proposé (AMIET &

AFFA'A, 1985) doit être proscrit car ROSTAND (1955) puis Dugois (1978) en ont restreint

l'application au jeune individu qui vient de se métamorphoser (c’est dans ce sens qu’il sera

utilisé i De même, le terme “adulte” ne concerne que l'individu qui a acquis la

possibilité de se reproduire.

Dans ce qui suit, nous emploierons le terme “pneumonte”, néologisme faisant allusion

à la respiration pulmonaire, pour désigner tout individu, quel que soit son âge, ayant

terminé sa métamorphose.

APERÇU SUR L'ORGANISATION ET LA POSITION SYSTÉMATIQUE

DES NYCTOTHÈRES

En principe, le terme “Nyctothères” devrait s'appliquer au seul genre Nyctotherus,

créé en 1849 par LEIDY pour une espèce qu'il décrivait sous le nom de Nyctotherus velox.

Dans cette mise au point, nous l’utiliserons dans un sens plus large, pour désigner tous les

Ciliés Hétérotriches de l’ordre des Clevelandellida, car ceux-ci présentent de nombreux

points communs avec Nyctotherus.

Tous les Nyctothères sont des endocommensaux (terme sur lequel nous reviendrons)

mais ne sont pas nécessairement inféodés aux Amphibiens Anoures, certains genres, tel Nyc-

totherus, ayant été signalés chez d’autres vertébrés ou dans divers groupes d’invertébrés.

Les Nyctothères sont de “grands” Protozoaires: leur taille varie de 57 X 48 um

(Nyctotheroides ovalis) à 905 x 699 im (Albaretia maxima). Leur forme, à peu près

constante chez une même espèce, montre une grande diversité (voir figs. 1 à 7) mais est

toujours plus ou moins comprimée, les modalités de l’aplatissement variant suivant les

genres.

1. Les noms des auteurs des espèces n’ont été mentionnés ni dans le texte ni dans les légendes des figures.

On les trouvera à la fin de l’article, sous la rubrique “Liste des espèces citées”.

Source : MNHN, Paris

Figs. 1 à 7. — Morphologie de différentes espèces de Nyctothères. Seules ont été figurées les cinéties,

sous forme de lignes plus ou moins continues; ces cinéties sont en réalité formées par des paires

alignées de cinétosomes, dont un est muni d’un cil vibratile. Sur les figs. 3 et 4 sont aussi visibles,

en plus foncé, les éléments de la ciliature buccale. 1: Neonyctotherus dragescoi (A: face droite;

B: face gauche); 2: Nyctotheroides fusiformis (face droite), 3: Nyctotheroides boulardi (face

droite); 4: Nyctotheroides ptychadenae (A: face gauche; B: face droite); 5: Nyctotheroides

paulistanus (face droite); 6: Nyctotheroides bopeleti (face gauche); 7: Nyctotheroides cryptothylaxi

(face droite). Figures extraites de AFFA’A (1987). Source : MNHN, Paris

78 ALYTES 12 (2)

Certains d’entre eux ont différencié une “ventouse”, souvent renforcée par des

formations fibrillaires ou des éléments squelettiques de nature polysaccharidique. La forme

et l’agencement de ces derniers constituent de bons critères taxinomiques.

Tout le corps cellulaire des Nyctothères est revêtu de cils locomoteurs disposés en

lignes plus ou moins méridiennes, les cinéties (fig. 8). Certaines cinéties s’interrompent

avant d’atteindre l’un ou l’autre pôle de la cellule et s'affrontent alors régulièrement par

leurs extrémités. Une telle disposition constitue un “système sécant” (fig. 11). La situation,

l'orientation, la longueur et le nombre des systèmes sécants fournissent de bons critères de

distinction des genres.

La ciliature des Nyctothères témoigne de leur appartenance au phylum des Ciliophora

(ou embranchement des Ciliés). Il en est de même pour leur appareil nucléaire, sans

équivalent chez les autres Protozoaires. Cet appareil est constitué de deux noyaux: un

macronoyau, végétatif, et un micronoyau, reproducteur (fig. 9). La position du micro-

noyau, près de la face postérieure ou antérieure du macronoyau, est caractéristique de

certains groupes de Nyctothères.

Les Nyctothères possèdent une cavité buccale bien définie qui contient une ciliature

particulière, différente de celle du corps (fig. 10). L'organisation de cette ciliature buccale

est trop complexe pour être abordée ici. On retiendra seulement que ce sont ses

caractéristiques qui permettent de placer les Nyctothères dans le sous-embranchement des

Polyhymenophora Jankowski, 1967, la classe des Hétérotriches Stein, 1859 et l’ordre des

Clevelandellida Puytorac & Grain, 1976 (pour plus de précisions sur la taxinomie des

Ciliés on pourra se reporter à PUYTORAC et al., 1987, dont nous suivons ici la classification,

ainsi qu’à CorLiss, 1979 et MARGULIS et al., 1989).

Actuellement, les Nyctothères sont répartis en 5 familles et 19 genres. Les genres

associés aux Anoures se rencontrent dans 3 familles: Nyctotheridae (comprenant aussi des

genres inféodés à des invertébrés ou à des poissons), Sicuophoridae (avec un genre chez les

reptiles) et Neonyctotheridae.

Au Cameroun, 45 espèces de Nyctothères ont pu être identifiées parmi la faune

endocommensale de 89 espèces d’Anoures (pour les techniques d'étude des espèces et les

critères utilisés pour les distinguer, voir AFFA’A, 1979a-b, 1980, 1988a). Ce chiffre, déjà

considérable, est sûrement très inférieur à la réalité car une centaine d’espèces d’Anoures

n’ont pas encore été examinées (la batrachofaune camerounaise est estimée à 190-200

espèces: AMIET, 1989) et celles qui ont été disséquées ne l’ont parfois été qu’en petit nombre

d'exemplaires.

Quelques espèces de Nyctothères camerounais se placent dans une demi-douzaine de

genres pauci- ou monospécifiques, mais l’essentiel de la faune nyctothérienne est fourni par

le genre Nyctotheroides, à distribution cosmopolite.

NATURE DE LA RELATION DES NYCTOTHÈRES AVEC LEURS HÔTES

Chez les Anoures, les Nyctothères se localisent strictement dans le rectum chez les

pneumontes ou dans la partie renflée du tortillon intestinal chez les têtards. Plusieurs

Source : MNHN, Paris

AFFA’A & AMIET 79

Figs. 8 à 11. — Quelques aspects de l’organisation des Nyctothères. 8: face droite de Nyctotheroides

ptychadenae; les lignes longitudinales sont des cinéties, les fines stries transversales visibles au

centre de la photo correspondent aux fibres cinétodesmales et la masse sombre est le

macronoyau. 9: face droite de Nyctotheroides purpureus; on distingue bien, ici, le micronoyau

situé en arrière du macronoyau (flèches). 10: face droite de Nyctotheroides heterostomus;

remarquer l’infundibulum (flèche), partie de l’appareil buccal qui, chez cette espèce, est souvent

très incurvée; la bande sombre qui en souligne le contour est constituée par une ciliature

spécialisée, 11: Nyctotheroides cordiformis; système sécant apical gauche (flèche); un système

sécant est constitué par l'affrontement de cinéties orientées différemment. Figs. 8, 9 et 10: x

500 env.; fig. 11 : X 1000 env. Figures extraites de ArFA’A (1987).

Source : MNHN, Paris

80 ALYTES 12 (2)

espèces (auxquelles s’ajoutent des Opalines et des Flagellés de petite taille) coexistent

souvent dans un même hôte, ces peuplements plurispécifiques atteignant dans certains cas

plusieurs centaines d’individus.

En milieu aquatique, où ils peuvent être rejetés naturellement avec les fèces, les

Nyctothères ne survivent que quelques heures sous forme de trophozoïtes (individus

végétatifs). Seuls les kystes peuvent subsister longtemps dans l’eau.

Le régime alimentaire des Nyctothères est encore mal connu mais doit être constitué

surtout de débris cellulaires issus de l’hôte lui-même ou des aliments qu’il a absorbés.

L’ingestion d’autres unicellulaires (Opalines, Nyctothères), ou même de Nématodes par

certaines grandes espèces, a été observée (AFFA’A, 1990). Même lorsqu'ils sont en grand

nombre et comprennent des espèces munies de “ventouse”, les Nyctothères ne paraissent

causer aucun dommage à leur hôte.

Certains Anoures, que ce soit à l’état larvaire ou post-larvaire, peuvent être dépourvus

de tout Nyctothère. Ceci s’observe aussi bien à l'échelle de l'individu qu’à l'échelle de la

population (et même de l'espèce: les adultes d’Astylosternus batesi n’hébergent jamais de

Nyctothères).

Il résulte des observations précédentes que les Nyctothères ne sont ni des parasites ni

des symbiotes, mais que leur relation avec les Anoures relève du commensalisme. En raison

de leur localisation à l’intérieur de leur hôte, qui leur offre ainsi “le gîte et le couvert”, ils

doivent être qualifiés d’endocommensaux.

RAPPORT ENTRE LE PEUPLEMENT NYCTOTHÉRIEN

ET LE STADE DE DÉVELOPPEMENT DE L'HÔTE

Pour le parasitologue, l’'Amphibien Anoure à cycle “normal” offre un modèle d’hôte

particulièrement intéressant en raison du changement de vie radical qui se produit lors de la

métamorphose: comment l’endofaune d’un organisme aquatique à régime plutôt végétarien

réagira-t-elle lorsque son hôte passera à un mode de vie terrestre et à un régime carnivore?

En réponse à cette situation, les Nyctothères d’Anoures ont développé deux stratégies

différentes (fig. 12): (1) certaines espèces (qu’on pourrait qualifier d’“euryphasiques”)

passent du têtard au pneumonte et s'adaptent donc au changement de milieu interne

consécutif au changement de mode de vie; (2) d’autres espèces (‘“sténophasiques”) vivent

seulement chez le têtard, ou chez le pneumonte; cela se traduit, pour l’espèce-hôte, par une

modification de sa faune nyctothérienne lors de la métamorphose.

La première possibilité avait été signalée par HEGNER dès 1923. Plus tard,

WICHTERMAN (1936) a montré que, dans le cas précis de “Nyctotherus cordiformis”,

l'espèce se rencontrait aussi bien chez l'adulte que chez le têtard2. Dans la faune

camerounaise, nos investigations ont montré que 9 espèces sur les 45 identifiées, soit 20 %,

se trouvent indifféremment dans les deux stades.

2. Les progrès effectués depuis dans la systématique des Nyctothères ont montré que le nom cordiformis a

été appliqué à plusieurs Nyctothères différents: il ne s'agit donc peut-être pas d’une espèce réellement

“euryphasique” (AFFA’A, 1991).

Source : MNHN, Paris

AFFA’A & AMIET 81

Scotobleps

Bufo

ru Acanthixalus

qu Ne Scotobleps

LI. Wereria

Astylo., Aubria Afrixalus, Aubria

Kassina, Leptopelis Chirom., Cryptothylax

Nyctibates \ Ÿ Y # Hyper, Leptopelis

Astylo., Aubria

Crypto., Hemisus

—\ / Kassina, Leptop.

Xenopus

Nt À

Astylosternus

Xenopus

Astylo., Aubria

Bufo, Chirom.

Crypto., Hemisus

Hyper. Leptop.

Nyctib., Ptychad.

Astylosternus

Nyctibates

Ë Pa. a.

TT sil

Astylostermus Leptopelis

Aubria HE ) — Ptychadena

Kassina 1 Xenopus

Leptopelis |

Aubria

Xenopus

Fig. 12. — Le peuplement nyctothérien du têtard et de l'adulte de Hylarana albolabris. Pour chaque

espèce de Nyctothère ont été mentionnés, en dérivation, les noms des autres genres d’Anoures

où ils ont été rencontrés. Ne. r.: Neonyctotherus reticulatus; N. b.: Nyctotheroides bopeleti, N. bl.:

Nyctotheroides boulardi; N. br.: Nyctotheroides brachystomus; N. c.: Nyctotheroides cryptothy-

laxi; N. h.: Nyctotheroides heterostomus; N. m.: Nyctotheroides modestus; N. 0.: Nyctotheroides

ostreiformis; N. p.: Nyctotheroides purpureus: N. t.: Nyctotheroides teochit; Pa. a.: Parasicuophora

aberrans; Pr. b.: Prosicuophora basoglui.

Source : MNHN, Paris

8 ALYTES 12 (2)

L'existence de Protozoaires endozoïques propres aux têtards avait aussi été reconnue

par HEGNER (1923) mais c’est en 1955, dans une étude sur les Protozoaires intestinaux de

Rana pipiens, que MC ARTHUR a clairement mis en évidence une corrélation entre le stade

de développement de l’hôte et sa faune de Protozoaires. Il distingue ainsi des espèces: (1)

présentes chez le têtard et persistant jusque chez l’adulte (cas évoqué ci-dessus); (2)

présentes uniquement chez le têtard; (3) présentes chez le têtard, disparaissant à la

métamorphose et réapparaissant ensuite chez l’adulte.

Chez les Anoures camerounais, les Nyctothères propres aux têtards représentent le

contingent le plus important, avec 22 espèces, soit 49 % du total des espèces actuellement

répertoriées.

Il est curieux de constater que nos prédécesseurs, peut-être parce qu'ils avaient affaire

à des batrachofaunes peu diversifiées, ont méconnu l’existence de Nyctothères inféodés

uniquement aux pneumontes. Pourtant, au Cameroun, 14 au moins, soit 31 % des espèces

inventoriées, sont dans ce cas.

En revanche, nous n'avons pas pu mettre en évidence, aussi bien chez les Anoures du

Cameroun que chez ceux du Canada, de Nyctothères correspondant à la troisième

catégorie de MC ARTHUR, c’est-à-dire subissant une éclipse pendant la métamorphose et

réapparaissant chez le pneumonte. Ce que nous savons actuellement des modalités

d’infestation des pneumontes, point important sur lequel nous reviendrons plus loin, nous

fait douter de la réalité de ce type de cycle chez les Nyctothères.

Dans le peuplement nyctothérien d’une même espèce d’Anoure, les trois catégories de

Nyctothères peuvent être représentées. C’est ce que nous avons démontré par une étude

détaillée de la faune endocommensale des deux crapauds communs d'Afrique, Bufo

maculatus et Bufo regularis (AFFA’A & AMIET, 1985). Chez ces crapauds, Nyctotheroides

ptychadenae a été relevé à tous les stades de développement, Neonyctotherus reticulatus a

été trouvé chez les têtards, les individus en métamorphose et même les imagos, mais jamais

chez les adultes, tandis que Prosicuophora basoglui et Sicuophora bufonicola sont présents

seulement chez les individus en métamorphose et les pneumontes.

Le déterminisme de la disparition de certaines espèces de Nyctothères lors de la

métamorphose, et leur remplacement éventuel par d’autres, reste à élucider. Le

changement de régime alimentaire, qui avait été invoqué par HEGNER (1923), ne semble pas

déterminant puisque, dans certains cas, les Nyctothères des têtards peuvent se maintenir

quelque temps chez l’imago, alors que, inversement, des espèces propres au pneumonte

apparaissent avant l'achèvement de la métamorphose (ces deux éventualités sont illustrées

par les Nyctothères de Bufo regularis et B. maculatus mentionnés ci-dessus). Il est plus

probable que les facteurs hormonaux intervenant dans la métamorphose de l'hôte se

répercutent aussi sur son peuplement nyctothérien, mais cela reste à démontrer expéri-

mentalement.

3. Soulignons qu'une espèce n'en relaie pas nécessairement une autre: chez un même hôte, les espèces de

Nyctothères propres au pneumonte sont en général moins nombreuses que les espèces propres au têtard.

Astylosternus batesi présente même la particularité de ne posséder aucun Nyctothère à l'état adulte, alors que

le têtard peut en héberger 8 espèces différentes.

Source : MNHN, Paris

AFFA’A & AMIET 83

LES DIFFÉRENTS DEGRÉS DE SPÉCIFICITÉ

DANS L'ENDOCOMMENSALISME DES NYCTOTHÈRES

La relation entre un organisme parasite et son hôte est souvent marquée par sa

spécificité, le parasite n’existant que chez une seule espèce-hôte ou chez quelques espèces

affines. Il en est de même pour les associations de type symbiotique. Les Nyctothères étant

simplement endocommensaux, on pourrait supposer que leurs relations avec leurs hôtes

soient plus lâches, et qu’une espèce donnée de Nyctothère puisse de ce fait se rencontrer

indifféremment chez diverses espèces d’Anoures.

L'analyse de la répartition et de la prévalence de 45 espèces de Nyctothères a été

effectuée chez 41 espèces d’Anoures camerounais: elle réfute l'hypothèse précédente

(AFFA’A & AMIET, 1990).

En effet, 20 espèces de Nyctothères (près de 49 % du total des espèces considérées) se

sont révélées chacune strictement inféodées à une seule espèce-hôte.

Dans la plupart des cas, ces Nyctothères “spécialistes” s’observent chez des espèces

d’Anoures qui se distinguent sur le plan systématique et/ou écologique. Par exemple, le

record de Nyctothères “endémiques” est détenu par la rainette Acanthixalus spinosus, qui

en héberge 8 espèces (plus quelques généralistes...). Or cette rainette appartient à un genre

très isolé chez les Hyperoliinae et présente la particularité de se développer dans l’eau noire

remplissant les grandes cavités d’arbres (PERRET, 1966).

Le batrachologue ne sera pas étonné non plus en apprenant que des Nyctothères à

spécificité stricte ont été trouvés dans les genres Leptodactylodon (qui occupe une place à

part chez les Astylosterninae: AMIET, 1980), Cryptothylax (lui aussi isolé parmi les

Hyperoliinae) et Chiromantis (seul représentant africain de la famille des Rhacophoridae).

De même, les Pipidae, remarquables par leur mode de vie entièrement aquatique, abritent

des Nyctothères spécifiques: trois espèces chez Xenopus fraseri.

A l'opposé, 16 autres espèces de Nyctothères (39 % du total) ont été trouvées chez des

espèces-hôtes appartenant à plusieurs genres sans affinités systématiques particulières.

L’éclectisme de ces Nyctothères, illustré par la figure 12, ressort clairement du Tableau I,

qui montre en outre que les espèces propres aux têtards peuvent avoir des hôtes encore

plus diversifiés que les espèces propres aux pneumontes: jusqu’à 10 genres appartenant à

5 familles différentes pour Neonyctotherus reticulatus!

Cependant, il n’y a pas d’espèces de Nyctothères totalement généralistes. C’est ainsi

que Nyctotheroides bopeleti et N. teochii, qui ont été trouvés chez les têtards et pneumontes

de nombreuses espèces, manquent chez les représentants des genres Bufo et Ptychadena. De

même, Prosicuophora basoglui a été observé chez des hôtes aussi différents que des Bufo,

Hylarana*, Scotobleps et Acanthixalus, mais jamais chez les Prychadena, Leptopelis,

Afrixalus ou Hyperolius. Ce phénomène est d’autant plus remarquable que des espèces-

hôtes potentielles peuvent coexister, au moins à l’état larvaire, avec des espèces hébergeant

des Nyctothères généralistes.

4. Par commodité, nous conservons ici le genre Hylarana, bien que les espèces africaines qui y sont

habituellement placées doivent être considérées, selon Dumois (1992), comme des Rana (sous-genre

Amnirana).

Source : MNHN, Paris

84 ALYTES 12 (2)

Tableau I - Familles-hôtes et nombre de genres-hôtes chez les espèces généralistes de

Nyctothères d'Anoures camerounais. Abréviations des noms de familles

(classification de Dugois,

1984): A, Arthroleptidae; B, Bufonidae; He,

Hemisotidae; Hy, Hyperoliidae; P, Pipidae; Ra, Ranidae, Rh, Rhacophoridae

(d'après Arra'a & AMieT, 1990, modifié).

Nom du Cilié

Familles-hôtes

Nombre de

genres-hôtes

Espèces présentes seulement avant la métamorphose

Neonyctotherus reticulatus

Nyctotheroides modestus

Nyctotheroides brachystomus

Nyctotheroïides ostreiformis

Nyctotheroides judesi

Nyctotheroides cryptothylaxi

Nyctotheroides purpureus

Nyctotheroides rotundatus

P,B, Ra, À, Hy

P, Ra, À, Hy

Ra, À, Hy

H, P, Ra, A

Ra, Hy, He

P, Ra

B, Ra

Espèces présentes seulement à partir de la métamorphose

Prosicuophora basoglui

Nyctotheroides ptychadenae

Sicuophora heimi

Sicuophora magna

Sicuophora bufonicola

B, Ra, À, Hy

B, Ra

Espèces présentes à tou:

s les stades de développ.

ement

Nyctotheroides bopeleti

Nyctotheroides teochii

Parasicuophora nucleocavata

Ra, Rh, Hy

Ra, À, Hy

B, Ra

Entre ces deux extrêmes se situe un contingent assez restreint (une demi-douzaine

d'espèces) de Nyctothères susceptibles de se rencontrer chez des espèces appartenant au

même genre, ou à la rigueur à des genres systématiquement affines.

Source : MNHN, Paris

AFFA’A & AMIET 85

On retrouve donc, chez ces endocommensaux, les trois grandes catégories reconnues

pour les parasites vrais par EUZET & ComBes (1980): les oioxènes, propres à une seule

espèce-hôte (spécificité stricte), les sténoxènes, parasitant des hôtes directement apparentés

(spécificité étroite) et les euryxènes, susceptibles de se rencontrer chez de nombreux hôtes

sans affinités systématiques (spécificité relative ou large). Même si les généralistes sont

relativement plus nombreux chez les Nyctothères que dans beaucoup de groupes de

parasites vrais (où l’oioxénie ou la sténoxénie peuvent être la règle), il est remarquable que

des endocommensaux aient développé la même gamme d’“associations” avec leurs hôtes

que les parasites.

Nous ignorons tout des facteurs qui font qu’une espèce d’Anoure constitue un

“biotope” favorable pour tel Nyctothère et pas pour tel autre, fût-il généraliste. De même,

nous ne savons pas pourquoi et comment des espèces de Nyctothères, parfois affines, ont

pu devenir les unes généralistes et les autres spécialistes.

COMMENT LES NYCTOTHÈRES INFESTENT-ILS LEURS HÔTES?

Chez les Amphibiens, l’espèce-hôte représente pour le parasite ou l’endocommensal

deux cibles distinctes en fonction de son stade de développement. Malgré cette

particularité, le problème de l’infestation des Anoures par les Nyctothères n’a guère retenu

l'attention des protozoologistes jusqu'à une époque récente.

Dès 1936, WICHTERMAN avait cependant imputé la contamination des têtards à

l’ingestion de kystes émis par les adultes. METCALF (1909) avait auparavant trouvé le même

mode d’infestation chez Opalina ranarum. Cela conduisit, semble-t-il, à admettre

l'existence d’un processus identique chez tous les Protozaires du tractus digestif des

Anoures.

La batrachofaune camerounaise offre un choix de comportements reproducteurs et de

cycles de développement (voir à ce sujet AMIET, 1989) dont la diversité se prête bien à la

vérification de cette hypothèse.

Remarquons tout d’abord qu’il y a au Cameroun plusieurs espèces d’Anoures à

développement direct$ auxquelles le modèle proposé par WICHTERMAN et par METCALF ne

peut s'appliquer, puisque tout leur cycle vital de déroule hors de l’eau. L'examen de la

faune intestinale d’une cinquantaine d’Arthroleptis (appartenant à 5 espèces différentes et

provenant de localités et de biotopes variés) et d’une vingtaine de Leptopelis brevirostris

nous a permis de constater que ces espèces sont toujours dépourvues de Nyctothères. Un

échantillon de même importance dans tout autre ensemble plurispécifique d’Anoures à

développement normal donne un taux d’infestation variable mais jamais nul.

Cette constatation est riche d'enseignement car elle signifie que, au moins chez les

espèces à développement direct, il n’y a contamination ni à l’état de pneumonte ni à l'état

d'œuf. Qu'en est-il chez les espèces à développement normal?

5. Une douzaine d'espèces d'Arthroleptis (Schoutedenella comprises) et, très probablement, Leptopelis

brevirostris (AMIET, 1989).

Source : MNHN, Paris

86 ALYTES 12 (2)

L’INFESTATION AU STADE ŒUF

A priori, deux modes de contamination différents peuvent être envisagés: (1) lors du

passage des ovules dans le cloaque de la femelle; (2) après l’oviposition, soit par kystes se

déposant sur les pontes, soit par passage actif de Protozoaires à travers la gangue des œufs

(les Nyctothères peuvent vivre quelques heures dans l’eau).

La première hypothèse peut être écartée, car tous les élevages que nous avons faits en

laboratoire, soit à partir de pontes immergées obtenues en captivité (Prychadena,

Hylarana), soit à partir de pontes suspendues récoltées dans la nature (Hyperolius,

Afrixalus, Chiromantis), ont donné des têtards et des imagos dépourvus de Nyctothères et

même, plus généralement, de tout Protozoaire (AMIET & ArFA’A, 1985). Il s'agissait

pourtant d'espèces dont les têtards sont fréquemment infestés dans la nature (98 % des

individus chez Hylarana, par exemple).

La contamination des œufs après la ponte, en milieu naturel, est difficile à vérifier,

mais le cas des espèces à ponte émergée montre que ce processus, à supposer qu’il existe,

n'est pas général. En effet, dans la batrachofaune forestière camerounaise, de nombreuses

espèces d’Anoures (plus de 50 % des 88 espèces de la région de Yaoundé, par exemple:

AMIET, 1989) pondent leurs œufs à côté ou au-dessus de l’eau, ce qui empêche toute

contamination d’origine externe à l’état d'œuf. Dans la nature, les têtards de ces espèces

sont pourtant, comme ceux des espèces à ponte aquatique, fortement infestés de

Nyctothères.

Ces observations, jointes à celles qui ont été rapportées plus haut pour les espèces à

développement direct, permettent d'affirmer qu’il n’y a jamais de contamination des œufs

dans le cloaque et que, en milieu naturel, l’infestation après oviposition est très

improbable, et de toute façon limitée aux espèces à ponte aquatique.

L'INFESTATION AU STADE LARVAIRE

Lors de la recherche des Nyctothères dans les têtards, il n’a pas toujours été possible

d'identifier ces derniers spécifiquement, mais les espèces ont pu être séparées et dans tous

les cas l'identification générique a été faite. Toutes les espèces (41, appartenant à 19 genres)

se sont révélées susceptibles d’abriter des Nyctothères dans leur tube digestif, avec une

prévalence souvent élevée (jusqu’à 98 % des individus infestés dans certaines populations).

L'existence de Nyctothères chez les têtards apparaît comme un phénomène très général,

bien qu’elle soit restée longtemps méconnue.

Il est facile de démontrer que la contamination se fait par voie trophique. Comme on

l'a vu plus haut, les têtards issus de pontes récoltées dans la nature ou obtenues au

laboratoire sont dépourvus de Nyctothères, mais si on les nourrit de plantes aquatiques

recueillies dans la nature ou si on les élève en compagnie de têtards “sauvages”, on

constate en les disséquant quelques jours plus tard qu’au moins certains d’entre eux sont

infestés (AMIET & AFFA’A, 1985).

Des essais d’infestation par les Nyctothères actifs se sont révélés infructueux: ils

pénètrent par la bouche pour ressortir aussitôt par le spiracle. Le seul mode de

Source : MNHN, Paris

AFFA’A & AMIET 87

contamination possible reste donc l’absorption de kystes émis soit par d’autres têtards, soit

par des adultes (dans la mesure où ceux-ci se reproduisent dans l’eau ce qui, rappelons-le,

n’est pas toujours le cas).

Un aspect inattendu de la biologie des Nyctothères d’Anoures camerounais est que les

espèces propres aux pneumontes pénètrent chez leur hôte lorsqu'il est encore à l’état

larvaire. C’est ainsi que chez Bufo regularis et B. maculatus on voit deux espèces propres

aux pneumontes, Prosicuophora basoglui et Sicuophora bufonicola, apparaître chez les

individus en métamorphose, qui n’ont pas encore pu se nourrir en milieu aérien; il est

probable que les kystes de ces espèces ingérés par les têtards avant la métamorphose

trouvent alors des conditions propices à leur développement.

Bien qu’elle n’ait pas été étudiée chez d’autres Anoures, cette mise en place des

Nyctothères spécifiques des pneumontes avant la métamorphose est probablement un

processus général, corroboré par l'absence d’infestation chez les espèces à développement

direct ou semi-direct6. Le têtard apparaît ainsi comme la cible privilégiée, voire unique, des

Nyctothères.

On remarquera enfin, en relation avec ce qui précède, que les kystes des Nyctothères

d’Anoures constituent un cas particulier puisqu'ils ne paraissent capables de survivre qu’en

milieu aquatique, et non aérien comme c’est généralement le cas chez les autres Ciliés. Ce

ne sont donc pas des formes de résistance, mais plutôt des formes de transmission.

Rappelons toutefois que cette particularité de la stratégie de dissémination-transmission

des Nyctothères, assez imprévue, ressort de l'étude menée sur la batrachofaune camerou-

naise, surtout en milieu forestier; il n’est pas sûr qu’elle s’étende à toutes les espèces de

Nyctothères.

INFLUENCE DE L’'ANOURE-HÔTE SUR L’ENKYSTEMENT,

LA CONJUGAISON ET LA MULTIPLICATION VÉGÉTATIVE DES NYCTOTHÈRES

La composition du peuplement nyctothérien d’un Anoure dépend, comme on l’a vu,

de l'espèce de l’hôte ainsi que du stade de développement de ce dernier. Diverses

observations et expériences tendent à montrer que l'influence de l’Anoure-hôte s'étend

aussi à plusieurs phénomènes biologiques importants, tels que l’enkystement, la conjugai-

son et la multiplication végétative.

L’ENKYSTEMENT

La production de kystes est, dans le cycle biologique des Nyctothères, une condition

sine qua non de l’infestation de nouveaux individus-hôtes. Des kystes de Nyctothères ont

pu être trouvés chez de nombreux Anoures camerounais, mais nous ne disposons pas de

données quantitatives précises sur leur abondance en fonction du stade de développement

6. Nous faisons allusion ici à Phrynodon sandersoni, dont le têtard est libre mais vit uniquement sur ses

réserves vitellines: après leur métamorphose, les individus de cette espèce restent dépourvus de Protozoaires

endozoïques (AMIET, 1981; AMiEr & ArFA'A, 1985).

Source : MNHN, Paris

88 ALYTES 12 (2)

de l'hôte. On peut cependant noter que, chez les têtards, des kystes sont produits à tout

âge, mais en quantité relativement faible, alors que chez les adultes ils peuvent se former

en masse quand l’hôte est en période d'activité sexuelle. C’est du moins ce qui a été observé

chez les deux crapauds communs, Bufo regularis et B. maculatus, où l’enkystement de

Prosicuophora basoglui et Nyctotheroides ptychadenae peut d’ailleurs être provoqué par

l'injection de gonadotrophine (AFFA’A, 1986b).

Ce constat ne saurait cependant être généralisé. En effet, d’importantes et brèves

concentrations d'individus reproducteurs des deux sexes s’observent surtout chez les

Anoures des milieux ouverts (voir AMIET, 1989, pour les stratégies de reproduction des

espèces camerounaises). C’est dans cette éventualité, à laquelle correspond le cas des deux

Bufo anthropophiles, qu’une production massive de kystes peut être efficace. Il n’en va

probablement pas de même pour les Nyctothères d’Anoures sylvicoles car, chez ces

derniers, les mâles séjournent longtemps (plusieurs semaines) sur les sites de reproduction,

où les femelles viennent les rejoindre en ordre dispersé. Une interdépendance éventuelle

entre les cycles reproducteurs des hôtes et la production de kystes par les Nyctothères

mérite donc d’être vérifiée pour l’ensemble des systèmes Anoures-endocommensaux.

LA CONJUGAISON

On sait que la conjugaison est un phénomène sexuel propre aux Ciliés, au cours

duquel deux individus, ou conjugants, s’accolent l’un à l’autre et échangent une partie de

leur matériel nucléaire, provenant du micronoyau.

D'après WICHTERMAN (1936), la conjugaison n’a lieu qu’au moment où le têtard

entreprend sa métamorphose. Elle serait due aux changements drastiques qui se produisent

dans l'intestin au cours de la transformation du têtard.

Cette opinion n’est pas corroborée par les observations faites sur les Nyctothères

inféodés aux Anoures camerounais. En effet:

(1) des couples de conjugants, ou des post-conjugants, ont été trouvés chez toutes les

espèces propres aux têtards, non seulement pendant la métamorphose, mais aussi bien

avant, alors que les têtards sont encore dépourvus de pattes postérieures;

(2) des conjugaisons ont été observées aussi chez Prosicuophora basoglui, Nyctothère

propre aux pneumontes. Des post-conjugants ont de même été trouvés chez Nyctotheroides

Jusiformis, inféodé aux pneumontes de Cryptothylax greshoffii.

Chez les têtards, la conjugaison est peut-être sous la dépendance, directe ou indirecte,

des hormones de croissance de l'hôte, mais cette hypothèse devra être vérifiée expérimen-

talement. En revanche, chez P. basoglui, on a pu montrer (ArFA’A, 1986b, 1987) que la

conjugaison est induite par injection de gonadotrophine aux hôtes, en l'occurrence Bufo

regularis et B. maculatus, même si ceux-ci sont immatures.

Il est néanmoins assez troublant que des conjugaisons n'aient jamais été observées

chez les autres Nyctothères inféodés aux pneumontes, alors que leurs hôtes ont été la

plupart du temps capturés en pleine phase de reproduction. Autre fait curieux, des

conjugants ont été aussi trouvés, chez P. basoglui, dans des crapauds morts subissant un

début de décomposition.

Source : MNHN, Paris

AFFA’A & AMIET 89

Il est donc possible que la conjugaison des Nyctothères soit induite par des causes

diverses, correspondant surtout à des modifications des équilibres internes de l'hôte, et

dont la mise en évidence offre encore un large champ d'investigation.

LA MULTIPLICATION VÉGÉTATIVE

Chez les Nyctothères, contrairement à ce qui a lieu chez d’autres Ciliés, la conjugaison

ne s'accompagne pas d’un accroissement du nombre des cellules. Le phénomène se limite

à un échange de matériel génétique entre les conjugants et n’a donc pas de répercussion

sur le développement des populations de Nyctothères à partir des kystes ingérés par les

têtards. La multiplication de l’endocommensal dépendra uniquement de la division

cellulaire, mode de reproduction végétative au demeurant très répandu chez les Ciliés.

L’impossibilité, pour le moment, de “cultiver” des Nyctothères ne permet pas de

connaître la fréquence de leurs divisions, et donc le rythme d’accroissement théorique de

leurs populations. Des comptages de Nyctothères effectués à différents stades de

développement de Bufo regularis et B. maculatus ont cependant montré que les populations

de certaines espèces croissent plus rapidement pendant la phase de métamorphose (voir à

ce sujet AFFA’A & AMIET, 1985). Cette observation permet de supposer que, au moins dans

certains cas, le rythme de division des Nyctothères dépend de l’état physiologique de leur

hôte.

CONCLUSION

L'organisation des Nyctothères associés aux Anoures ne diffère pas notablement de

celle des Nyctothères qui vivent chez des hôtes appartenant à d’autres groupes

zoologiques, qu’il s'agisse de vertébrés ou d’invertébrés. De ce fait, il est impossible, au

moins actuellement, de tracer une phylogénie de l’ensemble des Nyctothères et d’élucider

l’origine de l’association de certains d’entre eux aux Anoures. Tout ce que l’on peut dire,

c’est que cette association, à en juger par la grande diversité spécifique et l’abondance des

populations de Nyctothères chez les Anoures, a été une réussite évolutive.

Il est probable que les Nyctothères ont primitivement peuplé les têtards. En faveur de

cette hypothèse, plusieurs arguments peuvent être proposés: (1) la prévalence plus élevée

des Nyctothères chez les têtards que chez les pneumontes; (2) la plus grande diversité des

espèces chez les têtards; (3) le mode d’infestation, manifestement adapté à des organismes

aquatiques puisque les kystes ne survivent que dans l’eau.

La spécialisation de certaines espèces de Nyctothères aux pneumontes doit être

considérée comme un phénomène secondaire. Ces Nyctothères sont d’ailleurs tributaires

d’une statégie d’infestation “‘conservatrice” puisqu'elle nécessite l’ingestion de kystes avant

la métamorphose. Les Anoures à développement semi-direct ou direct sont restés, pour

cette raison, des “places vides”, non colonisées par les Nyctothères (au moins dans la faune

camerounaise, car il est possible qu'ailleurs des Nyctothères soient capables de produire

des kystes résistant en milieu aérien).

Source : MNHN, Paris

90 ALYTES 12 (2)

Des liens spécifiques plus ou moins étroits unissent le Nyctothère à son hôte: ils vont

de l’oioxénie à l’euryxénie, mais il n'existe pas de Nyctothères “polyvalents”. Cette

dépendance à l'égard de l’hôte concerne aussi le stade de celui-ci, puisqu'il n’y a que

quelques espèces de Nyctothères qui puissent subsister chez un même hôte depuis le têtard

jusqu’au stade adulte. La production de kystes, la conjugaison et la multiplication

végétative témoignent aussi de l'influence jouée par le milieu intérieur de l'hôte, quoique

les corrélations soient ici plus discrètes (peut-être seulement en apparence, car les

recherches expérimentales n’ont pas encore été assez développées dans ce domaine).

La relation entre Nyctothères et Anoures n’est pas, contrairement à ce que l’on

observe dans le parasitisme ou la symbiose, fondée sur des interactions: l’Anoure constitue

simplement pour le Nyctothère un biotope, dont les caractéristiques se révèlent plus ou

moins contraignantes (au niveau de l’espèce et/ou du stade de développement de l’hôte) et

auquel le Nyctothère va s’ajuster de façon plus ou moins étroite (corrélation de divers

phénomènes biologiques avec les modifications du milieu intérieur de l’hôte). A ce titre, le

“système Nyctothère-Anoure” peut être considéré comme un excellent modèle d’endo-

commensalisme.

LISTE DES ESPÈCES CITÉES

Amphibia Anura: Acanthixalus spinosus (Buchholz & Peters, 1875); Astylosternus

batesi (Boulenger, 1900); Bufo maculatus Hallowell, 1855; Bufo regularis Reuss, 1833;

Cryptothylax greshoffi (Schilthuis, 1889); Hylarana albolabris (Hallowell, 1856); Leptopelis

brevirostris (Werner, 1898); Phrynodon sandersoni Parker, 1935; Rana pipiens Schreber,

1782; Xenopus fraseri Boulenger, 1905.

Ciliata Clevelandellida: Albaretia maxima Affa'a, 1986; Neonyctotherus reticulatus

Affa’a, 1983; Nyctotheroides bopeleti Affa’a, 1978; Nyctotheroides boulardi Albaret, 1975;

Nyctotheroïdes brachystomus Affa’a, 1988; Nyctotheroides cordiformis (Ehrenberg, 1838);

Nyctotheroïdes cryptothylaxi Affa’a, 1980; Nyctotheroides heterostomus Affa’a, 1980;

Nyctotheroïides judesi Affa’a, 1980; Nyctotheroides modestus Affa’a, 1980; Nyctotheroides

ostreiformis Affa’a, 1988; Nyctotheroides ptychadenae Albaret, 1972; Nyctotheroides

purpureus Affa’a, 1988; Nyctotheroides rotundatus Affa’a, 1988; Nyctotheroides teochii

Albaret, 1975; Nyctotherus ovalis (Leidy, 18$0); Nyctotherus velox Leidy, 1849; Parasi-

cuophora aberrans Affa’a, 1986; Parasicuophora nucleoclavata Affa’a, 1988; Prosicuophora

basoglui Puytorac & Oktem, 1967; Sjcuophora bufonicola Affa’a, 1990; Sicuophora heimi

Albaret, 1970; Sicuophora magna (Bezzenberger, 1904).

Opalinata: Opalina ranarum (Purkinje & Valentin, 1835).

RÉSUMÉ

Les Nyctothères (Ciliata, Clevelandellida) associés aux Amphibiens Anoures vivent

uniquement dans la partie terminale du tube digestif. Leurs relations avec les Anoures ont

été particulièrement étudiées au Cameroun, où 45 espèces de Nyctothères ont été trouvées

Source : MNHN, Paris

AFFA’A & AMIET 91

chez 41 espèces d’Anoures (à l’état larvaire et adulte). Suivant les espèces, les Nyctothères

sont propres aux têtards, ou sont présents durant toute l'existence de leur hôte, ou ne

vivent que chez l’adulte après être apparus lors de la métamorphose. Dans tous les cas,

l'infestation se fait par kystes ingérés au stade larvaire. Il est démontré qu'il n’y a pas

d’infestation au stade œuf ni après la métamorphose (les Anoures à développement direct

sont dépourvus de Nyctothères), au moins dans la faune camerounaise. Environ la moitié

des espèces de Nyctothères camerounaises connues ne vivent que chez une seule espèce

d’Anoures, alors que environ 40 % sont très éclectiques. Au moins dans quelques cas, on

a constaté une corrélation entre l’état physiologique de l’Anoure-hôte et la production de

kystes, la conjugaison et la multiplication végétative des Nyctothères, alors que la présence

de ces derniers n’a aucune répercussion apparente sur l’hôte. Les Nyctothères ne sont donc

ni des parasites, ni des symbiotes, mais des endocommensaux.

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Corresponding editor: Alain Dumois.

Source : MNHN, Paris

AINTES

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BourRer, R., 1942. - Les batraciens de l'Indochine. Hanoi, Institut Océanographique de l'Indochine:

ix + 1-547, pl I-IV.

GR4r, J.-D. & POLLS PELAZ, M., 1989. - Evolutionary genetics of the Rana esculenta complex. In:

R. M. DawLey & J. P. BOGART (eds.), Evolution and ecology of unisexual vertebrates, Albany, The

New York State Museum: 289-302.

INGER, R. F., Voris, H. K. & VORis, H. H., 1974. - Genetic variation and population ecology of some

Southeast Asian frogs of the genera Bufo and Rana. Biochem. Genet., 12: 121-145.

Manuscripts should be submitted in triplicate either to Alain DuBois (address above) if dealing

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Alytes, 1994, 12 (2): 49-92.

Contents

Lily O. RODRIGUEZ

A new species of the Æleutherodactylus conspicillatus group

(Leptodactylidae) from Peru, with comments on its call ................ 49

Nils GoLay & Heinz DURRER

Volume d’eau effectif, volume d’eau accessible et effet de masse

Chezilésitétards de Bufo. calamitas 100 senc unie: 64

Review paper

Félix-Marie AFFA’A & Jean-Louis AMIET

Progrès récents dans la connaissance des Nyctothères

(Protozoaires, Ciliés Hétérotriches) associés aux Anoures ............... 75

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Dépôt légal: 2°" trimestre 1994.

Source : MNHN, Paris