International Society for the Study

and Conservation of Amphibians

(International Society of Batrachology)

SEAT

Laboratoire des Reptiles et Amphibiens, Muséum national d'Histoire naturelle, 25 rue Cuvier, 75005

Paris, France. — Tel.: (33).(0)1.40.79.34.87. — Fax: (33).(0)1.40.79.34.88. - E-mail: dubois@mnhn.fr.

BOARD FOR 1998

President: W. Ronald HEYER (Washington, USA).

General Secretary: Alain Duois (Paris, France).

Treasurer: Jean-Louis DENIAUD (Paris, France).

Deputy Secretaries: Britta GRILLITSCH (Wien, Austria); Stephen J. RICHARDS (Townsville, Autralia).

Deputy Treasurers: Julio Mario Hovos (Paris, France); Mark L. WyGoDA (Lake Charles, USA).

Councillors: Rafael DE S4 (Richmond, USA); C. Kenneth Dopp, Jr. (Gainesville, USA); Jon LOMAN

(Lund, Sweden).

TARIFF FOR 1998 AND 1999

Individuals Institutions

Subscription to Alytes alone 280 FF / 56 $ (regular) 560 FF/112$

140 FF /28 $ (student)

Subscription to Alytes + ISSCA + Circalytes 300 FF / 60 $ (regular) 600 FF/120$

150 FF /30$ (student)

Back issues of A/ytes: single issue 70FF/14$ 140 FF/28$

Back issues of Alytes: one complete volume (4 issues) 225 FF/45$ 450 FF/90$

Back issues of Alytes: complete set volumes 1 to 15 2700 FF / 540 $ 5400 FF / 1080 $

Five-year (1998-2002) individual subscription to Alytes: 1120 FF / 224$.

Five-year (1998-2002) individual subscription to Alytes + ISSCA + Circalytes: 1500 FF / 300 $.

Life individual subscription to A/ytes from 1998 on: 5600 FF / 11208.

Life individual subscription to A/ytes + ISSCA + Circalytes from 1998 on: 7000 FF / 1400 $.

Patron individual subscription to Alytes from 1998 on: 11200 FF / 2240 $ or more.

Patron individual subscription to Alytes + ISSCA + Circalytes from 1998 on: 14000 FF / 2800 $ or

more.

Important notice: from 1996 on, any new life or patron individual subscriber to Alytes will be offered a free

complete collection of back issues of Alptes from the first issue (February 1982) until the start of her/his

subscription.

Circalytes is the internal information bulletin of ISSCA. Back issues of this bulletin are also available:

prices can be provided upon request by our Secretariat.

Inclusive Section or Group affiliation to ISSCA: 250 FF / 50 $.

Individual subscription to the ISSCA Board Circular Letters: 200 FF / 40 $.

MODES OF PAYMENT

— In French Francs, by cheques drawn on a French bank payable to “ISSCA”’, sent to our Secretariat

(address above).

— In French Francs, by direct postal transfer to our postal account: “ISSCA”, Nr. 1-398-91 L, Paris;

if you use this mode of payment, add 15 FF to your payment for postal charges at our end.

3 in US Dollars, by cheques payable Lo “ISSCA". sent to Mark L. WxGopa, Department of Biological

and Environmental Sciences, PO Box 92000, McNeese State University, Lake Charles, Louisiana

70609-2000, USA.

Source : MNHN, Paris

AINTTES

INTERNATIONAL JOURNAL OF BATRACHOLOGY

November 1998 Volume 16, N° 1-2

Alytes, 1998, 16 (1-2): 1-24. 1

The relationships of Leptodactylus diedrus

(Anura, Leptodactylidae)

W. Ronald HEYER

NHB mail stop 162, Department of Vertebrate Zoology, National Museum of Natural History,

Smithsonian Institution, Washington, DC 20560, USA

E-mail: heyer.ron@nmnh.si.edu

Leptodactylus diedrus shares some external features with the mono-

typic genus Vanzolinius. Thirty eight characters of morphology and behav-

ior are analyzed for 14 taxa which include species of Leptodactylus chosen

to encompass the extremes of variation found in the genus, Vanzolinius

discodactylus, and three outgroup taxa, Adenomera marmorata, Litho-

dytes lineatus and Physalaemus pustulosus. New osteological and myo-

logical data are provided for Leptodactylus diedrus and Leptodactylus

riveroi, and the advertisement call of L. diedrus is described and figured for

the first time. Cladistic analyses of the data set yield support, but not

completely convincingly so, for a sister-group relationship of Leptodacty-

lus diedrus with Vanzolinius discodactylus. Additional studies are re-

quired to test the robustness of this hypothesis, as well as resolve encoun-

tered problems of paraphyly of both the genus Leptodactylus and pre-

viously defined species groups within it.

INTRODUCTION

The recently described frog species Leptodactylus diedrus Heyer, 1994 was included as a

member of the Leptodactylus podicipinus-wagneri complex within the Leptodactylus melano-

notus species group. However, two features of external morphology of L. diedrus distinguish

it from other members of the L. melanonotus species group: complete absence of dorsolateral

folds and toe tips expanded into small disks, with the largest disks having a single dorsal

longitudinal groove. The monotypic genus Vanzolinius also lacks dorsolateral folds and the

toe tips are expanded into small disks, with 1-5 longitudinal dorsal grooves (HEYER, 1997).

The primary purpose of this paper is to evaluate whether L. diedrus is a Leptodactylus or

Vanzolinius.

The original descriptions of Leptodactylus riveroi Heyer and Pyburn, 1983 and Lepto-

dactylus silvanimbus eCpanic, Wilson, & Porras, 1980 could not associate these species with

Bibliothèque Centrale Muséum

BIRL. Di |

3 3001 0005!

HN, Paris

2 ALYTES 16 (1-2)

the species groups previously defined by HEYER (1969). Recent evidence indicates that L.

silvanimbus is a member of the L. melanonotus species group (HEYER et al., 1996). A secondary

purpose of this paper is to evaluate the relationships of L. riveroi and L. silvanimbus to the

other species groups of Leptodactylus through analysis of morphological and behavioral

characters.

Finally, this paper includes new information on myological and osteological characters

for L. diedrus, L. riveroi and L. silvanimbus and describes for the first time the advertisement

call of L. diedrus.

MATERIALS AND METHODS

CHOICE OF TAXA

As the relationships of key species are the focus of this study, individual species are used

as the operational taxonomic units (OTUS) for analysis. In addition to the focal species

Leptodactylus diedrus, L. riveroi, L. silvanimbus and Vanzolinius discodactylus, representatives

of the four species groups of Leptodactylus are included: Leptodactylus bufonius and Lepto-

dactylus fuscus (members of the Leptodactylus fuscus species group); Leptodactylus chaquen-

and Leptodactylus insularum' (members of the Leptodactylus ocellatus species group);

Leptodactylus leptodactyloides and Leptodactylus melanonotus (members of the Leptodacty-

lus melanonotus species group); and Leptodactylus pentadactylus? (member of the Leptodac-

1ylus pentadactylus species group).

Representatives of the most closely related genera to Leptodactylus (LYNCH, 1971;

HEYER, 1974, 1975) were initially included as outgroup taxa: Adenomera marmorata and

Lithodytes lineatus. Preliminary analyses using these two taxa as outgroups indicated that

they often appeared within Leptodactylus on the cladograms and neither consistently per-

formed as an effective outgroup taxon. Consequently, a third outgroup taxon was included in

the analysis: Physalaemus pustulosus.

CHOICE OF CHARACTERS

The characters used in a similar previous study (HEYER, 1974) were screened to determine

whether they demonstrated variation among the taxa included in this study. Those characters

derive from external morphology of adults, adult jaw, hyoid, and thigh musculature, adult

osteology, and external larval morphology. In addition to that suite of characters, other

larval, osteological, and advertisement call features are examined herein.

1. Jesüs MANZANILLA (personal communication) has a study in progress with Enrique La MaRCa and Abraham

lemonstrating that two members of the Leprodactylus bolivianus complex occur in Venezuela. The

available names suggest that L. bolivianus and L. insularum are appropriate to apply to these two species. AI of”

the data for L. insularum reported on in this paper are based on specimens from Costa Rica and Panama

2. There are two species currently embraced in Leprodactylus pentadactylus (Ulisses GALATTI, personal com-

munication). AI of the data for L. pentadactylus reported in this paper are based on the taxon from Costa Rica

and Panama.

Source : MNHN, Paris

HEYER 3

CHOICE OF ANALYTIC PROCEDURES

There are no strong internal arguments from the data to treat the characters with three or

more states as ordered or unordered. Either option carries with it assumptions about the

evolution of character state change (SWOFFORD, 1993). Rather than make an a priori choice,

the data set is analyzed in two ways: (1) as completely unordered states, and (2) with as many

ordered characters as reasonable. Morphoclines are used to order character states. Ordered

character states are analyzed as unpolarized.

The data matrix analyzed was created in MacClade (MaADDisoN & MADDISON, 1992);

trees were generated and evaluated with PAUP version 3.1.1 (SWOFFORD, 1993). Specific

options are indicated as appropriate in association with the results.

SPECIMENS EXAMINED

The specimens supplementing those examined previously (HEYER, 1974: 4-5, tab. 1, 1994,

1997; WASsERSUG & HEYER, 1988) are listed in app. 1.

ANALYSIS OF CHARACTERS

The character state descriptions are the same as those used previously (HEYER, 1974,

although the character numbering is different), unless otherwise indicated.

ADULT MORPHOLOGY

Character 1. Vocal sac

State 0: vocal sac absent. State 1: no vocal sac visible externally, present internally. State

2: indications of lateral vocal folds. State 3: well developed paired lateral vocal sacs. State 4:

well developed, large, single vocal sac.

The greatest difficulty assigning the taxa of this study to these states is whether certain

species have state 1 or 2. Some individuals of Adenomera marmorata, Vanzolinius discodacty-

lus, Leptodactylus diedrus, L. leptodactyloides and L. melanonotus appear to have either state

1 or 2. However, most individuals demonstrate either one state or the other and in those cases,

the commoner condition is used. Only for L. diedrus and L. leptodactyloides are both states

about equally represented.

When used as ordered states, the order is 4-0-1-2-3.

Character 2. Tympanum visibility

State 0: tympanum well developed, easily seen externally. State 1: tympanum partially

concealed, but still visible externally.

Source : MNHN, Paris

4 ALYTES 16 (1-2)

Character 3. Male thumb

State 0: thumb without modifications. State 1: thumb with one horny spine (state 2 of

HEYER, 1974, in part). State 2: thumb with two horny spines (state 2 of HEYER, 1974, in part).

State 3: thumb with pair of nuptial pads.

When used as ordered states, the order is 3-0-1-2.

Character 4. Dorsolateral folds

This character was included in character 5 of HEYER (1974); however, as much of the

variation observed in the taxa of this study were subsumed in only two states, new state

characterizations are defined for this study.

State 0: no dorsolateral folds. State 1: one short pair. State 2: one well-developed pair.

State 3: three to five well developed pairs.

When used as ordered states, the order is 0-1-2-3.

Character 5. Toe disks

The state characterizations used previously (HEYER, 1974, character 6) do not adequately

encompass the variation found in the taxa being analyzed and are not followed here.

State 0: toe tips narrow. State 1: toe tips noticeably expanded without any dorsal

modification. State 2: toe tips expanded, usually in form of small disks with a single dorsal

groove in larger disks. State 3: toe tips with small disks, dorsal surfaces with 2-5 grooves (rarely

1). State 4: toe tips disked with a pair of dorsal scutes.

When used as ordered states, the morphocline 0-1-2-3 is used with state 4 additionally

linked to state 1.

Character 6. Tarsal decoration

State 0: tarsal fold. State 1: tarsal tubercle.

Character 7. Toe webbing

This is equivalent to character 9 of HEYER (1974) in part.

State 0: toes without web or fringes. State 1: toes with weak basal fringes and webbing.

State 2: toes with fringes extending length of toes except for tips. State 3: females with weakly

developed lateral toe fringes and males either with ridges or weakly developed fringes (see

HEYER et al., 1996).

When used as ordered states, the order is 0-1-2-3.

Source : MNHN, Paris

HEYER 5

Fig 1. - Semi-diagrammatic representation of lateral view and oral disk of stage 37 specimen from

KU 121362, reported in the literature as Vanzolinius discodactylus. Upper line scale is 5 mm, lower

1 mm.

LARVAL CHARACTERS

The larvae described as Vanzolinius discodactylus from Ecuador, Pastaza, Mera, by

DUELLMAN (1978) may or may not be W discodactylus larvae (HEYER, 1997). The larval

character states used in this analysis are from the Mera specimens. Because there is reasonable

doubt regarding the identification, phylogenetic analyses are performed both with the data

from these specimens and with larval data treated as missing for W discodactylus. Although

DUELLMAN (1978) described the larvae in question, they have never been figured. To enhance

the interpretations made in this paper, larval figures are presented (fig. 1).

Larval data that supplement those reported in HEYER (1974) are from: HEYER et al.,

(1990) for Adenomera marmorata; LAMAR & WiLp (1995) for Lithodytes lineatus; Lima (1992)

for Leptodactylus riveroi, MCCRANIE et al. (1986) for Leptodactylus silvanimbus; SCHLÜTER &

REGÔS (1996) for Lithodytes lineatus; and WASsERSUG & HEYER (1988) for Adenomera

marmorata, Leptodactylus chaquensis, L. fuscus, L. pentadactylus and Physalaemus pustulo-

sus.

Source : MNHN, Paris

6 ALYTES 16 (1-2)

Character 8. Larval tongue papillae

WASsERSUG & HEYER (1988) reported that Adenomera marmorata had 2 pustules, Lep-

todactylus chaquensis and L. pentadactylus 3 papillae, and L. fuscus and Physalaemus pustu-

losus 4 tongue papillae. The following represent new observations: Leptodactylus riveroi has

one simple papilla; Leptodactylus silvanimbus has 1 bifid papilla; Leptodactylus leptodactyloi-

des and Vanzolinius discodactylus have 1 papilla with a broadened fan tip; Leptodactylus

insularum and L. melanonotus have 2 pustules; and Leptodactylus bufonius has 4 papillae. It is

unclear whether the simple, bifid, and broadened fan tip conditions of larvae having a single

papilla should be considered as 1, 2, or 3 distinct character states. Given that uncertainty, a

single character state is used in this study (surveying more individuals and taxa in future

studies should clarify the situation). All three taxa with 2 papillae in this data set have

pustules, rather than elongate papillae. While the coding is unambiguous for this particular

study, future comparisons in larger data sets may have to distinguish pustular and papillate

states.

State 0: one tongue papilla. State 1: two pustules. State 2: three papillae. State 3: four

papillae.

When used as ordered states, the order is 0-1-2-3.

Character 9. Larval labial denticle rows

The variation used previously (HEYER, 1974, character 11) is at a coarse scale; those state

definitions are not followed here.

State 0: no labial denticle rows (formula 0/0). State 1: apparent ontogenetic development

of larval denticle rows from Gosner stages 26-42 of denticle formulae 0/0 to 2(2)/3(1); this

pattern is unusual and likely represents a distinct evolutionary trajectory within the study set

of taxa. State 2: labial row A-2 continuous, row P-1 interrupted; formula 2/3(1). State 3: labial

row A-2 continuous, row P-1 continuous; formula 2/3. State 4: labial row A-2 interrupted, row

P-1 interrupted; formula 2(2}/3(1). State 5: labial row A-2 interrupted, row P-1 continuous;

formula 2(2)/3.

Only Leptodactylus leptodactyloides shows variation among these states (formula 2[2]/3).

There is no obvious morphocline among the states and it seems reasonable to assume

that any given state could be derived from any other state. This character is therefore always

treated as unordered.

Character 10. Larval vent

State 0: median. State 1: dextral.

Character 11. Larval pattern

State 0: lacking melanophores (red in life). State 1: uniform, light. State 2: uniform, dark.

State 3: mottled.

This character is always treated as unordered.

Source : MNHN, Paris

HEYER 7

Character 12. Larval ecomorph

This character follows the definitions of ALTIG & JOHNSTON (1989).

State 0: lentic nektonic. State 1: lentic facultative carnivore. State 2: endotrophic nidi-

colous.

There is no obvious ordering pattern among the states, which are always treated as

unordered.

LARVAL SCHOOLING AND FEMALE ATTENDANCE

While these behavioral characters likely contain phylogenetic information, the data are

known for too few taxa at this time to analyze. More sustained observations are needed for

most taxa. For the taxa of this data set, both larval schooling and female attendance have

been documented for Leptodactylus insularum (WELLS & BARD, 1988, as Leptodactylus

bolivianus), and L. leptodactyloides (CocROFT & MORALES in DOWNIE, 1996). Larval aggre-

gations, but apparently without female attendance, are known for Leptodactylus riveroi

(Lima, 1992) and Leptodactylus silvanimbus (HEYER et al., 1996).

EGG CHARACTERS

Character 13. Egg pigment

State 0: eggs with melanin. State 1: eggs lacking melanin.

Character 14. Egg deposition

State 0: eggs deposited in a foam nest on top of the water. State 1: eggs deposited in a

foam nest away from the water; documentation of this state is from LAMAR & WiLD (1995) for

Lithodytes lineatus and RODRIGUEZ & D'UELLMAN (1994) for Vanzolinius discodactylus.

ADULT MUSCULATURE: JAW MUSCLES

All taxa lack the adductor mandibulae externus superficialis and have the adductor

mandibulae posterior subexternus muscle (s only condition of STARRETT, 1968).

Character 15. Depressor mandibulae muscle

State 0: bulk of muscle arises from squamosal, a small slip from the dorsal fascia, and a

few fibers from the annulus tympanicus (dfSQat condition of SrARRETT, 1968). State 1: bulk

of muscle arises from dorsal fascia, a small slip from the squamosal, and attachment by a few

Source : MNHN, Paris

8 ALYTES 16 (1-2)

fibers to the annulus tympanicus may or may not be present (DFsq, DFsqat conditions of

STARRETT, 1968).

The conditions of the species examined for this study which were previously unreported

are: DFsq in Leptodactylus diedrus and L. riveroi, DFsqat in Leptodactylus leptodactyloides

and L. silvanimbus.

ADULT MUSCULATURE: HYOID MUSCLES

Character 16. Geniohyoideus medialis muscle

State 0: muscle continuous medially, dividing posteriorly where the posteromedial pro-

cesses of the hyoid articulate with the body of the hyoid; the hyoglossus muscle is completely

covered ventrally by the geniohyoideus medialis. State 1: muscle divided ventrally, exposing

hyoglossus; posterior half of muscle covered ventrally by sternohyoideus.

Character 17. Geniohyoideus lateralis muscle

State 0: no attachment of muscle to hyale. State 1: muscle attached to hyale, indicated by

lateral flaring of the muscle. State 2: distinct slip of geniohyoideus lateralis attaches to hyale

anterolaterally.

The male examined of Leptodactylus diedrus has state 1, the female state 0.

When used as ordered states, the order is 0-1-2.

Character 18. Anterior petrohyoideus muscle

State 0: muscle inserts entirely on edge of the hyoid apparatus. State 1: muscle inserts

entirely on the ventral surface of the hyoid body.

Character 19. Sternohyoideus muscle origin

State 0: single medial slip originates from meso- and xiphisterna. State 1: medial slip

divides into two slips, one originating from anterior portion of the mesosternum, another

from the posterior meso- and/or xiphisternum.

Character 20. Sternohyoideus muscle insertion

State 0: muscle inserts in narrow band near the lateral edges of the hyoid. State 1: some

fibers insert near the lateral edges of the hyoid and some insert near midline of hyoid

posteriorly. State 2: muscle inserts in a narrow band with fibers attached near midline

posteriorly.

When used as ordered states, the order is O-1-2.

Source : MNHN, Paris

HEYER 9

Character 21. Omohyoideus muscle

State 0: muscle inserts partly on hyoid plate and partly on fascia between the postero-

lateral and posteromedial processes of the hyoid. State 1: muscle inserts entirely on hyoid plate

ventrally. State 2: muscle absent.

This character is always treated as unordered.

ADULT MUSCULATURE: THIGH MUSCLES

Complex of distal thigh muscle tendons

Variation is minimal with intraspecific variation as great as interspecific variation in the

data set. The data are not included for analysis. New dissection data indicate that Leptodac-

tylus diedrus, L. riveroi and L. silvanimbus have state 0 of character 22 and Leptodactylus

leptodactyloides has state 1 of character 22 as defined by HEYER (1974: 15).

Character 22. Iliacus externus muscle

State 0: muscle short, extending less than half the distance anteriorly on the iliac bone

from where the leg muscles join the iliac to the anterior extremity of the iliac (short state of

LimEses, 1964: fig. 2). State 1: muscle long, extending from three quarters to full length of iliac

(long B state of LIMESES, 1964: fig. 2).

Tensor fasciae latae

AI taxa of the data set have state C-2 as defined by LIMESES (1964: fig. 4).

Character 23. Semitendinosus muscle

State 0: interior (with respect to femur) and exterior portions of the semitendinosus unite

in a common tendon distally. State 1: exterior portion is well developed, but smaller than

interior portion and attaches by a tendon to the interior portion.

Character 24. Sartorius muscle

State 0: muscle very narrow (not quite as narrow as fig. 6A of LIMESEs, 1964, but much

narrower than her fig. 6B). State 1: muscle moderate (narrow type of LiMEsEs, 1964: fig. 6B).

State 2: intermediate condition between states 1 and 3. State 3: muscle broad (wide type of

LIMESES, 1964).

When used as ordered states, the order is 0-1-2-3.

Character 25. Accessory head of adductor magnus muscle

State 0: no distinct tendon of accessory head. State 1: accessory head absent.

Adductor longus muscle

AII taxa of the data set have state 0 of character 29 defined by HEYER (1974: 18).

Source : MNHN, Paris

10 ALYTES 16 (1-2)

Fig. 2. - Dorsal and ventral views of skull of Leptodactylus diedrus, AMNH 115721. Scale line: 5 mm.

Drawn from cleared and stained specimen. Only features clear in perspective are indicated by solid

line; some features are obscured by partially cleared muscle masses. Dentigerous areas indicated by

hatching. Note that right maxilla and left pterygoid bones are broken.

ADULT OSTEOLOGY

The previously undescribed skulls of Leptodactylus diedrus (fig. 2) and Leptodactylus

riveroi (fig. 3) are representative of the features described below.

Median contact of vomers

Only Leptodactylus bufonius within the data set exhibits median contact of vomers. AII

other taxa have vomers separated medially. The character is not analyzed further.

Character 26. Posterolateral projection of frontoparietal

State 0: no or minimal projection, such as a bump or swelling (fig. 2). State 1: distinct, but

relatively short posterolateral projection (fig. 3).

Character 27. Anterior articulation or overlap of vomers

State 0: anterior process of vomer does not articulate or overlap premaxilla or maxilla.

State 1: anterior process of vomer articulates or overlaps premaxilla or maxilla.

Source : MNHN, Paris

HEYER 11

Fig. 3. — Dorsal and ventral views of skull of Leptodactylus riveroi, MZUSP 60101. Scale line: 5 mm.

Drawn from cleared and stained specimen. Only features clear in perspective are indicated by solid

lines; some features are obscured by partially cleared muscle masses, Dentigerous areas indicated

by hatching.

Character 28. Sphenethmoid and optic foramen relationship

State 0: posterior extent of sphenethmoid widely separated from optic foramen. State 1:

posterior extent of sphenethmoid closely approximates optic foramen. State 2: posterior

extent of sphenethmoid borders foramen.

When used as ordered states, the order is 0-1-2.

Character 29. Anterior extent of sphenethmoid

State 0: sphenethmoid anterior extent no more than to middle of vomerine bones. State

1: sphenethmoiïd anterior extent beyond middle of vomerine bones.

Character 30. Pterygoid and parasphenoïd overlap

State 0: no overlap in an anterior-posterior plane. State 1: elements overlap but are not in

contact. State 2: pterygoid and parasphenoid overlap and are in contact.

When used as ordered states, the order is 0-1-2.

Character 31. Alary process of hyoid

State 0: alary process narrow, usually stalked. State 1: alary process broad and winglike.

Source : MNHN, Paris

12 ALYTES 16 (1-2)

Character 32. Sacral diapophyses

State 0: sacral diapophyses expanded. State 1: sacral diapophyses rounded.

Character 33. Terminal phalanges

State 0: simple or knobbed, single or slightly bifurcate. State 1: T-shaped, expanded.

ADVERTISEMENT CALLS

Data are derived from the following sources: BARRIO (1966) for Leptodactylus chaquensis;

DREwRY et al. (1982) for Physalaemus pustulosus, HEYER (1978) for Leptodactylus bufonius

and L. fuscus, HEYER (1979) for Leptodactylus pentadactylus (Middle American calls only);

HEYER (1994) for Leptodactylus leptodactyloides, HEYER (1997) for Vanzolinius discodactylus;

HEveR et al. (1996) for Leptodactylus melanonotus and L. silvanimbus; HEYER & PYBURN

(1983) for Leptodactylus riveroi, ER et al. (1990) for Adenomera marmorata; MARQUEZ et

al. (1995) for Lithodytes lineatus; and STRAUGHAN & HEYER (1976) for Leptodactylus insula-

rum (as L. bolivianus) and L. melanonotus.

The advertisement call of Leptodactylus diedrus (fig. 4) has the following characteristics:

call rate 0.7 calls per s (40.8 per min) (based on recording length of 175 s; rest of data based

on analysis of 20 individual calls); call duration 0.18-0.30 s (x = 0.23) (end of call difficult to

determine precisely); calls of single pulsed notes, 2-6 major pulses per note (x = 3.6), 6-12 total

major and partial pulses per note (x = 9.0); call frequency modulated, frequency rising

through call; harmonics well developed, particularly second; broadcast (i.e., fundamental)

frequency range 490-1170 Hz (modal values 510-1100 Hz), peak broadcast frequency 780-

860 Hz (modal value 860 Hz), frequency range of second harmonic 1160-2080 Hz (modal

values 1260-[no clear modal value, 1880, 1960, 2000, 2010, 2080 Hz with equal low numbers

of occurrences]), peak frequency of second harmonic 1640-1810 Hz (modal value 1720 Hz).

Character 34. Notes per call

State 0: one note per call. State 1: multiple notes per call.

Both Leptodactylus chaquensis and L. leptodactyloides are known to have two call types.

There is one note per call in both call types for both species.

Character 35. Pulse structure

State 0: call consists of a note of a single pulse. State 1: each note with 2 consistent,

well-defined pulses. State 2: each note with 2-5 strong pulses, one or more of the strong pulses

partially pulsed. State 3: each note of more than 6 pulses. State 4: entire note partially pulsed.

Leptodactylus pentadactylus from Middle America have calls demonstrating both states

0 and 4.

When used as ordered states, the morphocline 0-1-2-3 was used with state 4 treated as

unordered. A stepmatrix was used to enter the ordering information.

Source : MNHN, Paris

HEYER 13

Mn |

nl j

Lu il ti

50 ms

PE nr re SE

ÿ mr NU Do ji

S 4

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d (HN ra j "A bn: ‘lila ve

Ê eu SA om

She Mn 14 D Ur

5 ve

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Time in Seconds

Fig. 4. - Advertisement call of Leptodactylus diedrus. Wave form of first call represented in the

audiospectrogram. Audiospectrogram unfiltered: wave form filtered around 290-2300 Hz. USNM

Tape 255, Cut 1. Brazil, Amazonas, Altamira. Recorded 17 November 1991, 16.00 h, 80'F, by

Claude Gascon from a pot-hole filled pond in the forest. Voucher specimen INPA 5020.

Character 36. Frequency modulation

State 0: no or negligible frequency modulation (not readily discernible by human ear).

State I: rising frequency modulation, extremely sharp (rise in frequency so fast not readily

discernible to human ear), with or without a slight drop in frequency at end of call. State 2:

rising frequency modulation, moderate (rising whistle to human ear), with or without slight

drop in frequency at end of call. State 3: rising and falling frequencies throughout call. State

4: falling frequencies throughout call.

This character is always treated as unordered, as it seems most likely that any given state

could be derived from any other state.

Source : MNHN, Paris

14 ALYTES 16 (1-2)

Character 37. Call duration

State 0: very short calls, < 0.1 s duration. State l: moderately short calls, 0.1-0.2 s

duration. State 2: moderate length calls, 0.2-0.5 s duration. State 3: long calls, > 0.5 s duration.

The described call lengths of Leptodactylus insularum are 0.07 s for a Costa Rican sample

and 0.105 for a Panamanian sample; the species is coded as state 0 for analytic purposes. The

call duration of Leptodactylus diedrus exactly straddles the durations of states 1 and 2 and is

considered polymorphic for this character. Leptodactylus chaquensis has two types of advert-

isement calls reported, one type falling into state 1, the other into state 3.

When used as ordered states, the order is 0-1-2-3.

Character 38. Harmonic structure

State 0: no (or weak) harmonic structure. State 1: distinct harmonic structure.

Leptodactylus chaquensis and L. leptodactyloides have two call types; one call type of

each species has a harmonic structure, the other lacks harmonic structure. The calls of

Leptodactylus insularum reported from Costa Rica lack harmonic structure, those reported

from Panama have harmonic structure.

Multiple advertisement calls

Some species of Leptodactylus have a distinct call given initially or two call types given

sporadically throughout a calling bout. Other species have a single advertisement call.

Unfortunately, this character is unknown for many of the taxa in this data set, so it is not

included in the phylogenetic analysis. A single advertisement call is documented for Lepto-

dactylus fuscus and L. pentadactylus. Multiple advertisement calls are documented for

Leptodactylus chaquensis, L. leptodactyloides, L. melanonotus and L. silvanimbus.

CHARACTERIZATION OF ROBUSTNESS OF DATA

In order to evaluate the robustness of the ordered and partially ordered data sets, data

were used for all 14 taxa and 38 characters. The character states for Vanzolinius discodactylus

are those for the presumed larvae (tab. 1). Physalaemus pustulosus was used as the outgroup

taxon to root the tree. The default options were used for the branch-and-bound search

procedure. As multiple states are not allowed (in PAUP) for ordered characters, the first

character states in the matrix (tab. 1-3) were used for multiple states of characters 1 and 35 for

the analyses using partially ordered data.

The search using the entirely unordered data set yielded 194 most parsimonious trees of

a length of 122. The search using the partially ordered data set yielded a single shortest tree of

a length of 138.

Three tree statistics have been proposed that allow evaluation of the data in terms of

phylogenetic signal: (1) the Consistency Index (CI); (2) the Permutation Tail-Probabilities

Source : MNHN, Paris

HEYER

Tab. 1. - Standard data matrix used in parsimony phylogenetic analyses. Characters of adult morphology (1-7), larval

characters (8-12) and egg characters (13-14).

Taxon

Leptodactylus bufonius

Physalaemus pustulosus 4

Leptodactylus bufonius ofolo

Leptodactylus fuscus 3 GE PS

Leptodactylus leptodactyloides | 1,2 | 0 | 2 | 1

Leptodactylus melanonotus 1[012/0o

Leptodactylus chaquensis 2/[0]21]3

Leptodactylus insularum TERFIE

Leptodactylus pentadactylus | 1 | 0 | 1 | 2

Leptodactylus diedrus 12/[0]21|0o

Leptodactylus riveroi ofol2|2

Leptodactylus silvanimbus 1/01/1210

Adenomera marmorata 2 0 0 |0

Lithodytes lineatus 1 01012

Vanzolinius discodactylus 1 0/01)0

11310

Tab. 2. - Standard data matrix used in parsimony phylogenetic analyses. Characters of adult musculature: jaw muscles

(15), hyoïd muscles (16-21) and thigh muscles (22-25).

Leptodactylus fuscus

Leptodactylus leptodactyloides

Leptodactylus melanonotus

Leptodactylus chaquensis

Leptodactylus insularum

Lepiodactylus pentadactylus

Leptodactylus diedrus

Leptodactylus riveroi

Leptodactylus silvanimbus

Adenomera marmorata

Lithodytes lineatus

Vanzolinius discodactylus

olslolololc|cs|ls|s|c|clsls

Physalaemus pustulosus

olcels

viols

Source : MNHN, Paris

16 ALYTES 16 (1-2)

Tab. 3. - Standard data matrix used in parsimony phylogenetic analyses, Characters of adults osteology (26-33) and of

advertisement calls (34-38).

Taxon 26/27/28 | 29 | 30 | 31 | 32 | 33 | 34 | 35 | 36 | 37

Leptodactylus bufonius ofril2li of1|0ololo 1

Leptodactylus fuscus ofolf2l1f2lol1lololol2li

Leptodactylus leptodactyloides | 0 | 1 | olol1|ol1lolololi1lo

Leptodactylus melanonotus | 0 | oO | ol1|1lol1|olol1l1lo

Leptodactylus chaquensis 1folo|ol2lol1lolo 03 [13

Leptodactylus insularum ololololilol1ilololol2lo

Leptodactylus pentadactylus | 1 | 1 1 |1|1|0!11|01)0104|21]2

Leptodactylus diedrus ES AE EN EEA EEE

Leptodactylus riveroi SERRE ENNEMI IEEE

Leptodactylus silvanimbus o|ololol1lol1|olol4aloli

Adenomera marmorata EVENE ER RRAEAE

Lithodytes lineatus 0 0 0 0 l 0 1 1 0 (0 0 1

Vanzolinius discodactylus of1ilololilolililol2lili

Physalaemus pustulosus q of1lol1lololol3|l4al2

(PTP) test; and (3) skewness of tree-length distributions. HiLLis (1991) suggested that the g,

statistic provided an appropriate means of characterizing skewness of tree-length distribu-

tions to determine the amount of phylogenetic signal contained in the underlying data. He

calculated critical values for g, statistics of tree-length distributions for six, seven, and eight

taxa. Those critical values do not apply for different numbers of taxa. One approach to using

the results published by HizLis (1991) would be to use multiple subsamples of 8 taxa from the

total of 14 taxa used in this study. As a sample of 8 taxa would only account for 57 % of the

taxa, the skewness properties are not analyzed herein.

SANDERSON & DONOGHUE (1989) demonstrated that CI'is correlated with number of taxa,

but not number of characters beyond a minimum number. They provided a formula based on

analyses of 60 data sets that gives an expected CI for comparative purposes based on number of

taxa (valid for a range between about 5 and 60 taxa). The expected CI for 14 taxa is 0.63. The

Clexcluding uninformative characters for the 194 most parsimonious trees of the unordered

data set is 0.60; for the single most parsimonious tree of the partially ordered data set, 0.52.

The two data sets have a bit more homoplasy than predicted solely by the number of taxa.

The PTP test (run on PAUP* test version 4.0 with 100 replicates) evaluates the most

parsimonious trees produced from a data matrix against randomized data having the same

structure as the data matrix being evaluated (FAITH & CRANSTON, 1991). The data matrix (tab.

1-3) differs significantly from random data at the P = 0.01 level for both the entirely unordered

and partially ordered data sets.

Source : MNHN, Paris

HEYER 17

These results indicate that the unordered and partially ordered data sets do contain

phylogenetic information, but exactly how strong the phylogenetic signal is within each is not

known.

RELATIONSHIPS OF LEPTODACTYLUS DIEDRUS

The strict consensus tree for the 194 most parsimonious trees of the unordered character

state data set is entirely unresolved. As expected, applying some structure to the data set by

ordering some characters yields more resolved most parsimonious cladograms. This greater

resolution may or may not correlate with increased phylogenetic signal; for purposes of the

rest of the discussion, the assumption is made that the partially ordered data set enhances the

phylogenetic signal contained in the data. Further discussion is limited to partially ordered

data sets.

The single most parsimonious tree resulting from the partially ordered data matrix

indicates that Leptodactylus diedrus and Vanzolinius discodactylus share a sister-group rela-

tionship, nested within other species of Leptodactylus (fig. 5). The bootstrap 50 % majority-

rule consensus tree for these data is mostly unresolved, with only two clades having any

support: the trichotomy Adenomera marmorata — Leptodactylus bufonius — Leptodactylus

fuscus with bootstrap support of 52 % and Leptodactylus diedrus — Vanzolinius discodactylus

with bootstrap support of 68 %.

The same cladogram (fig. 5) indicates that Leptodactylus is paraphyletic, with Adenomera

marmorata occurring Within rather than outside of Leptodactylus lineages. In order to focus

on the relationships of Leptodactylus diedrus, further analyses use Physalaemus pustulosus as

the outgroup taxon for tree-rooting purposes and Adenomera marmorata and Lithodytes

lineatus are deleted. The analysis based on 12 taxa (fig. 6a) results in only one major change

among the relationships of Leptodactylus and Vanzolinius species: the position of Leptodac-

tylus pentadactylus switches from being a member of the clade of all other species of

Leptodactylus and Vanzolinius except for the species Leptodactylus bufonius and L. fuscus, to

forming a clade with those latter two species. The single most parsimonious tree has a length

of 114 with a CI excluding uninformative characters of 0.57. The bootstrap results indicate

that there is support for more lineage structure (fig. 6b) than when data are included for

A. marmorata and L. lineatus.

There are an additional 15 trees of a length of 115 using the 12-taxon partially ordered

data matrix. The strict consensus tree of the 114 and 115 length trees, as well as the bootstrap

50 % majority-rule consensus tree are identical in structure to fig. 6b. The bootstrap support

values for the 114 and 115 length trees are almost identical to those of fig. 6b, with 71 % for the

Leptodactylus diedrus — Vanzolinius discodactylus clade.

As indicated previously, the larval information for Vanzolinius discodactylus as used in

the matrix (tab. 1) may be correct or not. In order to determine whether larval information for

V. discodactylus impacts the relationships between it and L. diedrus, two additional analyses

were run on the partially ordered matrix. In both cases, Physalaemus pustulosus was used as

the outgroup and the default options for the branch-and-bound search were followed. In the

Source : MNHN, Paris

18 ALYTES 16 (1-2)

L. bufonius

A. marmorata

L. fuscus

L. leptodactyloides

L. diedrus

V. discodactylus

L. silvanimbus

L. melanonotus

L. chaquensis

L. riveroi

L. insularum

L. pentadactylus

L. lineatus

P. pustulosus

Fig. 5. - Single most parsimonious tree using the partially ordered state data matrix (tab. 1-3), Physalae-

mus pustulosus used as outgroup taxon.

first analysis, the larval states for W discodactylus were treated as unknown. A single most

parsimonious tree of a length of 114 resulted, identical in structure to that using the larval

states as in tab. 1 (that is, the tree is identical to that of fig. 6a, with slight differences in the

retention and rescaled consistency indices). The bootstrap support for the L. diedrus — V

discodactylus clade is 65 %. In the second analysis, all larval characters (characters 8-12) were

deleted. Three most parsimonious trees resulted, of length 99 and CI excluding uninformative

characters 0.56. The strict consensus tree has a different structure, with the clade L. diedrus —

V. discodactylus forming a basal trichotomy with the outgroup taxon, Physalaemus pustulo-

sus, and the rest of Leptodactylus (fig. 7a). The results of the bootstrap 50 % majority-rule

consensus tree (fig.7b) are similar to other bootstrap results.

Source : MNHN, Paris

HEYER 19

a L. bufonius o1 b

L. fuscus 73

L. pentadactylus

L. leptodactyloides

L. diedrus

V. discodactylus

L. silvanimbus 53

L. melanonotus

L. insularum

L. chaquensis

L. riveroi

P. pustulosus

Fig. 6. — (a) Single most parsimonious tree using the partially ordered data set (tab. 1-3), deleting

Adenomera marmorata and Lithodytes lineatus, with Physalaemus pustulosus used as outgroup

taxon. (b) Bootstrap 50 % majority-rule consensus tree for data set of (a).

Character support for the clade Leptodactylus diedrus — Vanzolinius discodactylus is

moderately strong. For example, in the cladogram of fig. 6a, there are four apomorphic

character states that support the clade. Three of these are unique and unreversed states (toe

disk, terminal phalanges, advertisement call pulse conditions). The one non-unique state (of

egg pigmentation) occurs in a total of three nodes within the tree.

In summary, the results infer a sister-group relationship between Leptodactylus diedrus

and Vanzolinius discodactylus, but the evidence is not 100 % convincing. Of particular

concern is the lack of very strong bootstrap support for this relationship.

DISCUSSION

This study raises more questions than it answers:

(1) Adenomera marmorata and Lithodytes lineatus do not consistently form sister-group

relationships to the rest of the Leptodactylus species analyzed. Often they form sister-group

relationships with certain Leptodactylus species, causing paraphyly of Leptodactylus as

currently understood.

Source : MNHN, Paris

20 ALYTES 16 (1-2)

a L. bufonius 90 b

L. fuscus 76

L. pentadactylus

L. leptodactyloides

L. melanonotus

L. insularum

L. chaquensis

L. riveroi

L. silvanimbus

L. diedrus 70

V. discodactylus

P. pustulosus

Fig. 7. — (a) Strict consensus tree of three most parsimonious trees using the partially ordered data set

(tab. 1-3), deleting characters 8-12 and taxa Adenomera marmorata and Lithodytes lineatus, with

Physalaemus pustulosus used as outgroup taxon. (b) Bootstrap 50 % majority-rule consensus tree

for data set of (a).

(2) The results of the phylogenetic analyses using the data matrix of tab. 1-3 do not

consistently provide support for the previously defined species groups. For example, in fig. 6a,

Leptodactylus chaquensis and L. insularum, considered to be members of the same species

group, do not cluster together. The results (e.g., fig. 6a) do indicate that both Leptodactylus

riveroi and L. silvanimbus show relationships to the previously defined L. melanonotus and

L. ocellatus species groups (HEYER, 1969, 1994), rather than representing basal speciation

events within Leptodactylus.

(3) There is some support for a sister-group relationship of Leptodactylus diedrus and

Vanzolinius discodactylus, but not overwhelmingly so. The support is certainly not strong

enough to make any taxonomic changes based on that purported relationship at this time.

BURTON (1998) found a synapomorphy in the hand musculature of Hydrolaetare schmidti and

Vanzolinius discodactylus, from which he concluded that Hydrolaetare and Vanzolinius show a

sister-group relationship exclusive of Leptodactylus within the family. BURTON (1998) did not

examine either L. diedrus or any member of the previously defined L. melanonotus or

L. ocellatus species groups in his study, however.

Source : MNHN, Paris

HEYER 21

In order to answer the questions this study has raised, more taxa need to be evaluated.

There are about a half dozen species of Adenomera and one species each of Hydrolaetare and

Lithodytes that should be evaluated to determine whether Leptodactylus as currently under-

stood is paraphyletic. There are about 60 species of Leptodactylus, many of which have

relatively complete data available (advertisement calls and larvae known). A study evaluating

relationships within Leptodactylus should include many more species than were included in

this study (species were specifically chosen for this study that embraced the diversity found in

the genus).

From a practical perspective, however, the relationships of species within Leptodactylus

probably will not be completely resolved using the kinds of characters included in this study.

While there may be a few more characters that could be added from morphology, behavior,

and karyotypes, those additional potential characters will be relatively few compared to the

number of additional Leptodactylus that should be added to understand their relationships.

Thus, the data matrix would likely have more taxa than characters, which while it potentially

could reveal much, would preclude complete resolution of the relationships. Using molecular

characters in concert with the kinds of characters analyzed in this paper is an obvious

approach to a more robust understanding of the relationships involved.

RESUMEN

Leptodactylus diedrus comparte algunas de las caracteristicas externas del monotipico

género Vanzolinius. Treinta y ocho caracteres morfolégicos y comportamentales fueron

analizados para 14 taxa, incluyendo Vanzolinius discodactylus, 10 especies de Leptodactylus

(abarcando los extremos de variacién del género), y tres especies utilizadas como grupo

hermano, Adenomera marmorata, Lithodytes lineatus ÿ Physalaemus pustulosus. Se reportan

nuevas caracteristicas osteolôgicas y miolôgicas para L. diedrus y L. riveroi. Ademäs se

describe e ilustra el canto nupcial de L. diedrus. Los anälisis cladisticos de los datos obtenidos

apoyan, aunque no fuertemente, una relaciôn de grupos hermanos entre L. diedrus y

V. discodactylus. Se necesitan estudios adicionales para verificar la robustez de esta hipôtesis,

y para resolver los problemas de parafilia del género Leptodactylus y los grupos de especies

definidos previamente dentro del género.

ACKNOWLEDGMENTS

Drs. Linda FORD (American Museum of Natural History) and P. E. VANZOLINI (Museu de Zoologia,

Universidade de Säo Paulo) gave permission to clear and stain specimens in their care. Steve GOTTE

(Biological Resources Division, US Geological Service stationed at the Smithsonian Institution) made

the cleared-and-stained preparations of Leptodactylus diedrus and L. riveroi used in this study. Dr. Kevin

DE QUEIROZ (Smithsonian Institution) had his patience tested through my constant asking questions

about phylogenetic analyses in general and made numerous specific suggestions throughout this study. He

also provided critical reviews of two rather different versions of this manuscript. Dr. Rafael O. DE SÂ

(University of Richmond) reviewed the manuscript version leading directly to the present paper and

provided the Spanish translation of the abstract. Review editor Dr. Ulrich SINSCH and reviewer Dr. John

D. LYNCH made important recommendations. The Neotropical Lowlands Research Program, National

Source : MNHN, Paris

2 ALYTES 16 (1-2)

Museum of Natural History (Richard P. VaRI, Principal Investigator), provided financial support for the

research involved in this paper. I very much appreciate the help of all these colleagues and institutions.

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APPENDIX 1

SPECIMENS EXAMINED FOR THIS STUDY SUPPLEMENTING

THOSE EXAMINED PREVIOUSLY

(HEYER, 1974, 1994, 1997; WASSERSUG & HEYER, 1988)

Wet metamorphosed specimens: Adenomera marmorata, USNM 209077-209120, Estaçäo Biologica

de Boracéia, Säo Paulo, Brazil, Leprodactylus bufonius, USNM 319557-319561, 319598-319606, ca. 60

km NE Joaquin V. Gonzälez, Salta, Argentina; Leprodactylus chaquensis, USNM 341260-341274,

Filadelfia, Boquerôn, Paraguay, and USNM 341275-341283, Parque Nacional Defensores del Chaco,

Alto Paraguay, Paraguay; Leptodactylus diedrus, AMNH 115705 (female, muscles examined), Estirôn,

Rio Ampiyacu, Peru, and INPA 3591, 3633, 5016, 5020, 5160, 5215, 5228, Altamira, Rio Juruä,

Amazonas, Brazil; Leptodactylus fuscus, USNM 202456-202490, Säo Carlos, Rondônia, Brazil; Lepto-

dactylus insularum, USNM 227621-227624, Rincôn de Osa, Puntarenas, Costa Rica; Leptodactylus

leptodactyloides, USNM 321214 (female, muscles examined), Cocha Cashu Biological Station, Madre de

Dios, Peru; Leptodactylus melanonotus, USNM 209823-209826, 226409-226410, near Aldama, Tamau-

lipas, Mexico; Leptodactylus pentadactylus, USNM 298079-298080, 347153-347156, Isla Popa, Bocas del

Toro, Panama; Leptodactylus riveroi, MZUSP 60100, Gaviäosinho, Reserva INPA-WWF, Amazonas,

Brazil; Leptodactylus silvanimbus, USNM 212048-212050 (paratypes, male 212048 thigh muscles exam-

ined), 348631 (female, jaw and throat muscles examined), Belén Gualcho, Ocotepeque, Honduras;

Lithodytes lineatus, USNM 283881-283915, Sucüa, Morona-Santiago, Ecuador; Physalaemus pustulosus,

USNM 227670, Rincon de Osa, Puntarenas, Costa Rica (thigh muscles examined).

Wet larval specimens: Leptodactylus bufonius, USNM 307186, 54 km NE Joaquin V. Gonzälez,

Salta, Argentina; Leptodactylus chaquensis, USNM 302515, Estancia Caiman, Mato Grosso do Sul,

Brazil; Leptodactylus insularum, USNM 330407, near Cañas, Guanacaste, Costa Rica; Leptodactylus

leptodactyloides, USNM 313545, Limoncocha, Napo, Ecuador; Leptodactylus melanonotus, USNM

330843, near Cañas, Guanacaste, Costa Rica; Leptodactylus riveroi, USNM 313505, Reserva Ducke,

Source : MNHN, Paris

24 ALYTES 16 (1-2)

Amazonas, Brazil; Leptodactylus silvanimbus, USNM 509811, Belén Gualcho, Ocotepeque, Honduras;

Vanzolinius discodactylus, KU 121361-121362, Mera, Pastaza, Ecuador.

Dry skeletons: Leptodactylus chaquensis, USNM 29773 (female), Estancia Caiman, Mato Grosso do

Sul, Brazil, Leptodactylus leptodactyloides, USNM 227606 (male), Limoncocha, Napo, Ecuador; Lepto-

dactylus pentadactylus, USNM 297785 (male), Gamboa, Panamä, Panama; Leptodactylus silvanimbus,

USNM 226386 (male), Belén Gualcho, Ocotepeque, Honduras.

Cleared and stained skeletons (also examined for jaw, throat, and thigh muscles prior to skeletal

preparation): Leptodactylus diedrus, AMNH 115721 (male), Estirôn, Rio Ampiyacu, Loreto, Peru;

Leptodactylus riveroi, MZUSP 60101 (male), Gaviäosinho, Reserva INPA-WWF, Amazonas, Brazil;

Physalaemus pustulosus, USNM 509952, near Lambeau Crown Trace, St. Paul, Tobago (examined for jaw

and throat muscles only).

Corresponding editor: Ulrich SINSCH.

Source : MNHN, Paris

Alytes, 1998, 16 (1-2): 25-49. 25

Musculatura de los miembros

y de las cinturas

en Bolitoglossa adspersa (Peters, 1863)

(Urodela, Plethodontidae)

Ana Eugenia RESTREPO * & Julio Mario Hoyos ** !

* Apartado Aéreo 100025, Santafé de Bogotä, Colombia

** Departamento de Biologia, Facultad de Ciencias, Pontificia Universidad Javeriana,

Apartado Aéreo 56710, Santafé de Bogotä, Colombia

A description of the forelimb and hindlimb myology of the plethodontid

salamander Bolitoglossa adspersa (Peters, 1863) is presented. Its myol-

ogy is compared to that of several species described previously. Differences

and similarities are found among B. adspersa and the species described

elsewhere, basically in reference to the origin and insertion points. À new

muscle is described in B. aspersa.

INTRODUCCION

Hasta el momento se conocen 17 especies de salamandras pletodéntidas en Colombia,

dos de ellas pertencientes al género Oedipina, y el resto a Bolitoglossa (BRAME & WAKE, 1963;

HARDING, 1983), pero es posible que este numero sea realmente mayor. Diez de las 17 especies

presentes en Colombia son endémicas (HARDING, 1983), pero desafortunadamente se conoce

muy poco acerca de ellas. Muy pocos trabajos se han Ilevado a cabo sobre la biologia de

Bolitoglossa adspersa, entre ellos algunos concernientes a las proteinas sanguineas (EsCA-

LLÔN, 1976; PEDRAZA, 1983) y los patrones de diversificaciôn genética y morfolégica (EscA-

LLON & ROTHAMMER, 1978). Aparte de estos estudios, y algunos otros escasos datos consi-

gnados en BRAME & Wake (1963), prâcticamente es nada lo que se sabe de las otras 16 especies

colombianas.

Aunque se han realizado trabajos relativamente recientes sobre la locomociôn (e.g.

EDwWaRDs, 1976; BENNETT, 1989) y el rendimiento locomotor (FEDER, 1987; SHAFFER et al.,

1991; AUSTIN & SHAFFER, 1992) en salamandras, ninguno incluye decripciones detalladas de

los müsculos de los miembros. Tal vez el estudio mäs completo sobre la anatomia de urodelos

ha sido el realizado por FRANCIS (1934) quien trabaj6 con la especie Salamandra salamandra.

Menos completos, aunque también han aportado al conocimiento de la musculatura de los

1. Direcciôn actual (a donde dirigir la correspondencia): Laboratoire des Reptiles et Amphibiens, Muséum

national d'Histoire naturelle, 25 rue Cuvier, 75005 Paris, Francia.

Source : MNHN, Paris

26 ALYTES 16 (1-2)

miembros en urodelos, son los trabajos hechos por BaiRD (1951) en el género Pseudoeurycea,

OZeri (1967) en Mertensiella luschani, ALBERCH (1981a-b) con el género Bolitoglossa (sin

incluir B. adspersa), DAREVSKY & SALOMATINA (1989) en Paramesotriton deloustali, ÿ ASHLEY-

Ross (1992) con Ambystoma tigrinum y Dicamptodon tenebrosus. DUELLMAN & TRUEB (1985)

incluyeron una descripcién general de la musculatura en urodelos pero en realidad corres-

ponde en su mayoria a la dada por FRANCIS (1934). Ante esta ausencia de datos, nuestro

objetivo ha sido presentar una descripcién lo mäs detallada posible de la miologia de los

miembros anteriores y posteriores, asi como de los müsculos de las cinturas pectoral y pélvica,

en Bolitoglossa adspersa (Peters, 1863).

MATERIALES Y MÉTODOS

Para este trabajo se utilizaron 11 especimenes adultos (5 machos y 6 hembras), los cuales

fueron colectados en el Parque Nacional Natural Chingaza, Cundinamarca, Colombia, a

alturas que variaron entre 3000 y 3500 m. De cada ejemplar se tomaron las siguientes

medidas: longitud total, anchura de la cabeza, distancia entre la punta del hocico y la cloaca,

y longitud de la cola. Las observaciones fueron hechas con un estereoscopio y los dibujos

fueron realizados sin ayuda mecänica.

Los müsculos fueron observados con la ayuda de la solucién de Weigert tal como es

propuesta por Bock & SHEAR (1972). La terminologia utilizada es la de FRANCIS (1934) para

la musculatura, y la de ALBERCH (19814) para la osteologia de manos y pies. Todos los

especimenes estân almacenados en el Museo de la Pontificia Universidad Javeriana en

Bogotä, Colombia, con el numero de colecciôn de campo de Julio Mario Hoyos (JMH). La

lista del material utilizado es la siguiente: machos, IMH 635, 784, 796, 821, 822; hembras,

JMH 170, 280, 672, 677, 819, 820.

ABREVIATURAS

AC, anconaeus coracoideus: ADS, abductor digiti quinti; AEI, abductor et extensor digiti primi;

AEla, abductor et extensor digiti primi accessorius, AHL, anconaeus humeralis lateralis; AHM, anco-

naeus humeralis medialis; ASM, anconaeus scapularis medialis, CBB, coracobrachialis brevis; CBL,

coracobrachialis longus; CF, caudifemoralis; CLMC, caput longum musculorum contrahentium; CM,

cucullaris major; Cm, cucullaris minor; CPIT, caudalipuboischiotibialis; DH, dorsohumeralis; DS,

dorsalis scapulae; EACR, extensor antibrachii et carpi radialis; EACU, extensor antibrachii et carpi

ulnaris; ECT, extensor cruris tibialis; ECTF, extensor cruris et tarsi fibularis; EDB, extensores digitorum

breves; EDC, extensor digitorum communis; El, epaxial intermioseptico; EIT, extensor iliotibialis;

ELDA4, extensor lateralis digiti quarti, ETT, extensor tarsi tibialis; F, femur; F, fibulare; FACR, flexor

antibrachii et carpi radialis; FACU, flexor antibrachii et carpi ulnaris; FAL, flexor accessorius lateralis;

FAM, flexor accessorius medialis, FBS, flexores breves superficiales; FF, femorofibularis; FPC, flexor

primordialis communis; G, gularis; HAB, humero antibrachialis; I, intermetatarsales; IA, interosseus

antibrachii; ICR, interosseus cruris; ILFIB, iliofibularis, ILFEM, iliofemoralis; ILFEMI, iliofemoralis

internus; IMC, intermetacarpales; ISC, ischiocaudalis; ISF, ischioflexorius; ISFEM, ischiofemoralis;

O, opercularis; P, pectoralis; PCH, procoracohumeralis; PF, pubofemoralis; PIFE, puboischiofemoralis

externus; PIFI, puboischiofemoralis internus; PIT, puboischiotibialis; PP, pronator profundus; PT,

Source : MNHN, Paris

RESTREPO & Hoyos 27

pubotibialis: R, radio: RAP, rectus abdominis profundus; RAS, rectus abdominis superficialis; SE,

supraescapula ; SC, supracoracoideus; SH, scapulohumeralis: U, ulna.

RESULTADOS

MIEMBRO ANTERIOR

Müsculos superficiales del hombro (fig. 1a)

El musculus dorsohumeralis (DH) es un müsculo cutäneo conformado por una lämina

amplia, delgada y plana, triangular, situada en la parte posterior del hombro, sobre el costado

lateral del tronco. Tiene su origen en la fascia dorsalis del tronco y desde alli sus fibras

convergen hacia un mismo punto en la insercién dändole al müsculo forma de abanico. Esta

inserciôn se Ileva a cabo por medio de un tend6n corto sobre el borde anterior de la cabeza del

hümero. El m. dorsalis scapulae (DS) es delgado, amplio, en forma de abanico, cuyo origen es

la superficie dorsolateral de la supraescäpula y se inserta sobre la crista ventralis humeri en

medio de las inserciones de los müsculos dorsohumeralis y procoracohumeralis (PCH, fig. 1b),

pero totalmente independiente de éstos. Limita anteriormente con los müsculos cucullaris

minor (Cm) y cucullaris major (CM) y posteriormente con el m. dorsalis scapulae por el cual

est parcialmente recubierto. El m. cucullaris minor (Cm) es grueso y de forma triangular. Se

origina de la fascia scapulodorsalis, con sus fibras convergiendo para insertarse por un tendén

delgado sobre el borde anterior de la escäpula; esta inserciôn se encuentra recubierta por el m.

cucullaris major. El borde proximal del m. cucullaris minor se encuentra recubriendo la

porciôn anterior del m. epaxial intermioséptico (ET), mientras que anteriormente limita con el

m. gularis (G) al cual cubre parcialmente, y ventralmente con el m. cucullaris major. Este

ültimo (CM) esta conformado por una banda gruesa de fibras que se origina del borde

posterior de la cresta del hueso occipito-6tico, y se inserta por medio de una cabeza carnosa

en el ängulo que estâ formado por la escäpula y la parte proximal del procoracoides,

ventralmente a los müsculos dorsalis scapulae y procoracohumeralis (PCH, fig. 1b) . E

recorrido del müsculo es diagonal, pasando de un plano dorsal a uno ventral. Limita

anteroventralmente con el m. cephalodorsosubpharyngeus (no ilustrado) y proximalmente con

el m. gularis que lo recubre parcialmente.

Müsculos profundos del hombro (fig. 1b)

Elm. scapulohumeralis (SH) es pequeño y de forma triangular. Tiene su origen en la cara

interna (mesial) de la escâpula y la supraescäpula, y se inserta en la cara posterior del hümero,

entre la cabeza proximal y la crista ventralis humeri; se haya recubierto en su totalidad por el

m. dorsohumeralis. El m. opercularis (O) es una banda delgada y larga de fibras que provienen

delextremo posterior del hueso occipito-6tico, justo en el borde mesial de la fenestra vestibuli.

Pasa directamente hacia posterior paralelo a los müsculos dorsales del tronco, concretamente

al m. epaxial intermioséptico, para insertarse luego al borde anterior de la supraescäpula;

limita proximalmente con el m. cucullaris major y estä recubierto por el m. cucullaris minor.

Source : MNHN, Paris

28 ALYTES 16 (1-2)

Rs _

Lmm

Fig. L.— (a) Müsculos superficiales del hombro (IMH 635). (b) Müsculos profundos del hombro. Se han

removido los müsculos Cm, DS, DH y SARI (IMH 635).

Source : MNHN, Paris

RESTREPO & Hoyos 29

sarl

cas

SNS EACR

cEs

Ras LLLRE!

FPC

Luim EACU

Fig. 2. - Müsculos superficiales del pecho y del miembro anterior (IMH 635).

Müsculos pectorales (fig. 2)

El m. procoracohumeralis (PCH) es largo, en forma de abanico angosto que recubre el

cartilago procoracoides. Se origina en el borde subterminal del cartilago procoracoides desde

donde sus fibras convergen para insertarse sobre la crista ventralis humeri por medio de un

tendôn corto, exactamente en posicién ventral a la del m. dorsalis scapulae: limita en su parte

posterior con el m. supracoracoideus (SC). Este ültimo tiene forma de abanico y se encuentra

recubriendo el cartilago coracoides. Sus fibras se originan del interior de la superficie de la

placa cartilaginosa, y se inserta en conjunto con el m. pectoralis (P) en la cara posterior de la

crista ventralis humeri através de un tendén corto. El m. pectoralis (P) es una lämina

superficial, triangular, grande y delgada que recubre superficialmente la regiôn posterior del

pecho. Sus fibras cambian de direcciôn desde el plano anteroventral en donde son casi

perpendiculares al eje, hasta casi paralelas al plano midsagital. Tiene su origen en varios

puntos: las fibras ms anteriores proviene de la aponeurosis (linea alba) que crea el limite entre

los costados izquierdo y derecho; otras fibras provienen del esternén y, continuando hacia

posterior, un gran grupo de éstas se originan del m. obliquus externus profundus (no ilustrado),

y una ültima porciôn con las fibras mäs posteriores que parten del m. rectus abdominis

Source : MNHN, Paris

30 ALYTES 16 (1-2)

superficialis (RAS), mäs concretamente del primer septo. Todas ellas convergen para inser-

tarse por un fuerte tendôn al hämero, exactamente sobre la cara posterior de la crista ventralis

humeri. Su borde anterior recubre parcialmente el posterior del m. supracoracoideus.

Müsculos dorsales del brazo (fig. 3a)

Los müsculos anconaei forman un grupo de cuatro elementos distintos, que en su orden

de anterodorsal a posterodorsal son: anconaeus humeralis lateralis (AHL), anconaeus scapu-

laris medialis (ASM), anconaeus humeralis medialis (AHM) y anconaeus coracoideus (AC).

El m. anconaeus humeralis lateralis (AHL) esta constituido por una banda de fibras

paralelas, algo entorchadas, que provienen del extremo proximal de la cara anterodorsal del

hümero, cerca de la cavidad glenoidea y en frente de la inserciôn del m. dorsalis scapulae.

Desde el origen, sus fibras van paralelas longitudinalmente hasta mäs o menos la mitad de la

longitud del hümero, pero luego se doblan en direcciôn anteroposterior. Anteriormente limita

con el m. humero antibrachialis (HAB, fig. 3b) y posteriormente con el m. anconaeus scapularis

medialis (ASM). Este ültimo estâ formado por una banda delgada y plana de fibras que

proviene de la escäpula, en el borde posterior de la cavidad glenoidea. Limita posteriormente

con el m. anconaeus humeralis medialis (AHM), el cual estä formado también por una banda

de fibras con una apariencia similar al anterior, que tiene su origen sobre toda la superficie

dorsal del hümero, y por medio de un tendén desde la câpsula que recubre la articulaciôn del

hümero con la escäpula. En el extremo proximal, el tendén de origen converge con el tendôn

de inserciéôn del m. dorsohumeralis. Posteriormente limita con el m. anconaeus coracoideus

(AC), el cual tiene una forma similar a la de los dos anteriores. Tiene su origen en el coracoides

y recorre el borde anterior del hümero para articularse posteriormente con el m. coracobra-

chialis longus (CBL).

Todo este grupo de müsculos se unen en un solo tendôn ancho que pasa sobre la

articulacién del codo para insertarse a la cara posterior de la cabeza de la ulna.

Müsculos ventrales superficiales del antebrazo y de la mano (fig. 3b)

El m. humeri antibrachialis (HAB) es una banda que recubre la cara anteroventral del

hümero. Tiene casi la misma forma, tamaño y longitud del m. coracobrachalis longus. El

origen es carnoso, justo al lado de la crista ventralis humeri, y se inserta a nivel del primer

tercio proximal del radio, sobre el borde posterior del mismo. Limita anterodorsalmente con

el m. anconaeus humeralis lateralis y posteriormente con el m. coracobrachialis longus (CBL).

Este ültimo cubre la cara posteroventral del hümero, originändose en el borde posterolateral

del coracoides, e insertändose carnosamente sobre la faz posterior de la cabeza distal del

hümero. Por ültimo, el m. coracobrachialis brevis (CBB, fig. 2), el cual es corto y de forma

triangular, se origina de la superficie ventral del coracoides, y se inserta en el primer tercio

ventral del hämero. Su zona proximal estä recubierta por el m. pectoralis, y su extremo distal

limita anteriormente con el m. humeri antibrachialis y posteriormente con el m. coracobra-

chialis longus.

Source : MNHN, Paris

RESTREPO & Hoyos 31

Fig. 3. — (a) Müsculos posterodorsales del brazo (IMH 170). (b) Müsculos ventrales superficiales del

antebrazo y de la mano (IMH 635).

Source : MNHN, Paris

3 ALYTES 16 (1-2)

Müsculos dorsales superficiales del antebrazo y de la mano (fig. 4a)

El m. extensor digitorum communis (EDC) es el mâs superficial de los müsculos dorsales

del antebrazo. Es una lämina plana y delgada que se origina en la cara dorsal de la cabeza

distal del hümero por medio de una fascia que recubre la tercera parte proximal de los

müsculos extensor antibrachii et carpi radialis (EACR) y extensor antibrachii et carpi ulnaris

(EACU), los cuales se disponen con respecto al m. extensor digitorum communis en posiciones

anteroventral y posteroventral respectivamente. Asi, sus fibras se originan a partir del primer

tercio del antebrazo, por lo que el müsculo como tal recubre los dos tercios del antebrazo.

Distalmente se divide en seis bandas pequeñas de fibras que se insertan a cada lado de los

extremos distales de los metacarpianos de los dedos II, III y IV por medio de tendones largos

y delgados. Los intermetacarpianos (IMC) son un grupo de müsculos de la mano de forma

triangular, conformados por fibras perpendiculares a los dedos, algo oblicuas, situändose

entre los metacarpianos, a los cuales conecta entre si. Se originan de la cara posterior de los

metacarpianos de los dedos I, IT y III, y se insertan sobre la mitad proximal del borde anterior

de los dedos IT y III y sobre toda la cara anterior del metacarpiano del dedo IV.

Müsculos dorsales profundos del antebrazo y de la mano (fig. 4b)

El m. extensor antibrachii et carpi radialis (EACR) es ancho y grueso; se origina en el

epicondylus lateralis humeri por medio de un tendén ancho, y se inserta carnosamente en todo

el borde anterodorsal del radio y sobre el radiale. Estä cubierto en casi su totalidad por el m.

extensor digitorum communis. El extensor antibrachii et carpi ulnaris (EACU) es un müsculo

grueso pero menos ancho que el anterior. El origen es comün con el m. extensor antibrachii et

carpi radialis, y a este nivel es dificil distinguir el uno del otro. Se inserta en la cara lateral de

la ulna, y sobre los huesos carpianos ulnar e intermedio. Anteriormente, limita con el m.

extensor antibrachii et carpi radialis y con el m. abductor et extensor digiti primi (AEL), y

ventralmente con el m. flexor antibrachii et carpi ulnaris (FACU). El m. abductor et extensor

digiti primi (AEL) es corto, de fibras oblicuas atravesando diagonalmente la mano. Se origina

en los huesecillos w/nare e intermedium, pasa dorsal a los cartilagos centrale y prepollicis, para

finalmente insertarse en el extremo proximal del metacarpo del dedo I. Los müsculos

extensores digitorum breves (EDB) son tres bandas delgadas que recubren el dorso de los

dedos II, III y IV. Tienen su origen sobre los huesecillos carpianos w/nare, intermedium y

centrale, desde donde parte cada banda de fibras hacia cada uno de los dedos mencionados,

insertändose por un tendôn largo y delgado a la base de la falange terminal de cada dedo. El

m. extensor lateralis digiti quarti (ELD4) es muy pequeño, ubicandose en el borde posterior de

la mano. Proviene del ulnare y se inserta en el extremo posteroproximal del metacarpo del

dedo cuatro. Limita ventralmente con el m. flexor primordialis communis (FPC, fig. 5) y

dorsalmente con el m. extensor digitorum communis.

Müsculos ventrales superficiales del antebrazo y de la mano (fig. 5)

El m. flexor primordialis communis (FPC) es el ünico müsculo ventral superficial del

antebrazo. Es ancho, plano y grande y se encuentra estrechamente asociado con el m. flexor

Source : MNHN, Paris

RESTREPO & Hoyos 33

ELD

FACU

Lun

EACR

AHL ASM

Fig. 4.-(a) Müsculos dorsales superficiales del antebrazo y de la mano (JMH 170). (b) Müsculos dorsales

profundos del antebrazo y de la mano. Se ha retirado el müsculo EDC (IMH 170).

Source : MNHN, Paris

34 ALYTES 16 (1-2)

À 7 Fc

;

EU4 hrs?

FAL

FAu PP

EACR

CLUC FACR

FACU

Fig. 5. - Müsculos ventrales superficiales y profundos del antebrazo y de la mano. Se ha cortado

parcialmente el müsculo FPC (IMH 635).

antibrachii et carpiulnaris que corre paralelo a éste. Se origina por un tendén ancho y corto del

epicondylus medialis humeri, ÿ se inserta por un tendôn ancho a la palma de la mano. Este

tendôn se divide en cuatro partes angostas que Ilegan hasta la base de la falange terminal de

cada uno de los dedos. El m. flexor antibrachii et carpi ulnaris (FACU) esta formado por una

banda angosta que proviene del mismo tendôn del m. flexor primordialis communis, desde el

epicondylus medialis humeri. Sus fibras corren intimamente ligadas a este ültimo müsculo, y

aunque superficialmente (en la cara ventral) casi no se distinguen el uno del otro, al hacer un

corte transversal y levantar el m. flexor primordialis communis queda expuesto el m. flexor

antibrachii et carpi ulnaris, permitiendo de este modo apreciar éste en su totalidad. Las fibras

corren paralelas pero ligeramente oblicuas. El müsculo se inserta por un tendôn corto sobre el

ulnare. Limita distalmente con el m. extensor lateralis digiti quarti, anterodorsalmente con el

m. extensor antibrachii et carpiulnaris, y anteriormente con el m. flexor primordialis communis.

Los müsculos ffexores breves superficiales (FBS, fig. 3b) son unas bandas pequeñas y delgadas

que se encuentran en la cara ventral de los dedos. Provienen del tendén palmar, y se insertan

en el extremo distal del metacarpiano I, en el extremo distal de la falange proximal de los

dedos II y IV, y en la base de la segunda falange del dedo III.

Mäsculos ventrales profundos del antebrazo y de la mano (fig. 5)

El m. flexor antibrachii et carpi radialis (FACR) es ancho y grueso. Proviene del epicon-

dylus medialis humeri en conjunto con el m. flexor primordialis communis. Las fibras profun-

Source : MNHN, Paris

RESTREPO & Hoyos 35

das (o dorsales) tienen una insercién carnosa a lo largo del borde anterior del radio, mientras

que las fibras superficiales (o ventrales) lo hacen sobre el radiale. Limita anterodorsalmente

con el m. extensor antibrachii et carpi radialis, posteriormente con el m. caput longum

musculorum contrahentium (CLMO) y posterodorsalmente con el m. pronator profundus (PP).

El m. flexor accessorius lateralis (FAL) es pequeño y triangular. Se origina en la cabeza distal

de la ulna, del w/nare y del carpo basal del dedo IV. Sus fibras se expanden desde el origen y

pasan oblicuas hacia el centro de la mano, hasta Ilegar al tendén palmar del m. flexor

primordialis communis. El flexor accessorius medialis (FAM) es un müsculo que proviene de la

cara anterior de la cabeza distal de la ulna, del u/nare y del intermedium. Corre paralelo al

m. flexor accessorius lateralis el cual se encuentra posteriormente. Sus fibras se insertan en el

tendôn palmar. El m. caput longum musculorum contrahentium (CLMC) esta conformado por

una banda gruesa y ancha de fibras que se originan de la cara lateral interna (o frontal) del

extremo proximal de la ulna. Desde alli corre paralelo y entre los müsculos flexor antibrachii

et carpi radialis y flexor antibrachii et carpi ulnaris, los cuales se ubican anterior y posterior

a éste respectivamente. Se inserta en los carpianos por medio de un tendén ancho. El

m. pronator profundus (PP}es grande y triangular. Proviene de la mayor parte de la cara mesial

distal de la ulna, y de los carpianos u/nare e intermedium, para insertarse en el prepollicis, el

radiale y el carpo basal (1+2). Limita anteriormente con el m. extensor antibrachii et carpi

radialis y con el radio, en orden anteroposterior; distalmente lo hace con el m. flexor

accessorius medialis, y anteroproximalmente con el m. interosseus antibrachii (no ilustrado).

Este ültimo es grueso y triangular igualmente. Se origina a lo largo de casi toda la cara mesial

de la ulna, y se inserta a lo largo de los tres cuartos distales de la cara mesial del radio. Limita

distalmente con la cabeza de la ulna y con el intermedium.

MUSCULOS DE LA CINTURA PÉLVICA Y DEL MIEMBRO POSTERIOR

Müsculos ventrales superficiales de la cintura pélvica y del muslo (fig. 6a)

El m. puboischiotibialis (PIT) es el mâs superficial de esta regiôn y del muslo. Se origina

en la sinfisis puboisquiädica y presenta dos porciones: una proximal (pélvica) que cubre los

tres cuartos posteriores de la cintura pélvica, y a su vez la mitad posterior del m. puboischio-

femoralis externus (PIFE), y otra distal (apendicular propiamente dicha) que recorre la regiôn

ventral hasta la tibia. La seccién pélvica es una lämina ancha y delgada de forma triangular,

cuya base es la linea media ventral o sinfisis. Esta zona va hasta aproximadamente el nivel del

acetäbulo, a partir del cual se divide por una fascia que lo separa de la zona apendicular, punto

en el cual el müsculo es mäs angosto. A partir de aqui se diferencia la secciôn apendicular, en

la que el müsculo toma aspecto de banda para insertarse en la pierna a lo largo del primer

tercio proximal anteroventral de la tibia. Esta secciôn apendicular corre paralela al

m. pubotibialis (PT), el cual se dispone anteriormente. Posteriormente el m. puboischiotibialis

(PIT) limita con los müsculos caudales ischiocaudalis (SC) y caudalifemoralis (CF), ademäs

del caudalipuboischiotibialis (CPIT), el cual se inserta en él por medio de un tendén que se

dispone casi en ängulo recto, cerca al nivel del extremo proximal del fémur. El puboischiofe-

moralis externus (PIFE) es un müsculo profundo, triangular, en forma de abanico que se

origina a lo largo de toda la linea medioventral de la placa puboisquiädica desde el extremo

anterior del pubis hasta el extremo postero lateral del isquiôn. Se inserta en la superficie

Source : MNHN, Paris

36 ALYTES 16 (1-2)

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Fig. 6. — (a) Müsculos ventrales superficiales de la cintura pélvica y del muslo (MH 280). (b) Müsculos

dorsales superficiales de la cintura pélvica y del miembro posterior. Se ha removido parcialmente

el müsculo PT (JMH 170).

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RESTREPO & Hoyos 37

ventral del trocanter femoral a través de un tendôn corto y fuerte. Se encuentra recubriendo al

m. rectus abdominis profundus (RAP, fig. 7) que pasa perpendicular al m. puboischiofemoralis

externus y a la articulacién del fémur con la cadera, y en posicién anteroproximal se localiza

el m. rectus abdominis superficialis. El m. pubotibialis (PT) es el mäs anterior del muslo a este

nivel siendo una banda angosta, delgada y larga. Se origina por medio de un tendén plano en

el extremo anterolateral del cartilago pübico, en frente del foramen obturador. Se extiende a

lo largo del borde anteroventral del muslo para insertarse en la cara anterior del extremo

proximal de la tibia. Limita anterodorsalmente con el m. puboischiofemoralis internus (PIFI)

al cual esta recubriendo; posteriormente lo hace con el m. puboischiofemoralis externus en la

zona proximal, y con el m. puboischiotibialis en la zona distal. Cerca a la zona de inserciôn

limita con el m. extensor digitorum communis, y en el origen con el m. rectus abdominis

superficialis. Por ültimo, el m. ischioflexorius (ISF) es una banda delgada y angosta que va

desde el extremo posterior de la fascia que separa las secciones pübica y apendicular del

m. puboischiotibialis, cruza la porcién proximal del m. extensor cruris et tarsi fibularis (ECTF,

fig. 6b) através de un tendôn delgado que se pierde en el borde posterior de la pierna,

insertändose en la aponeurosis plantar o en el extremo distal de la fibula. Corre paralelo al

m. puboischiotibialis, a lo largo de la porcién posterior del muslo.

Müsculos dorsales superficiales de la cintura pélvica y del muslo (fig. 6b)

Elm. extensor iliotibialis (EIT) es el ünico dorsal del muslo e igualmente el ünico que

cubre el fémur en su cara dorsal. En un ejemplar macho (JMH 784), se encontré que este

müsculo sélo recubre la mitad proximal del hueso. Es un müsculo fusiforme de doble cabeza

que se origina en la superficie dorsolateral del ilion al cual recubre, y se inserta por un tendén

plano, delgado y largo que pasa por sobre la articulaciôn de la rodilla y la cresta tibial. Este

tendôn es comün para la inserciôn de las dos porciones que lo conforman. Limita anterior-

mente con el m. iliofemoralis (ILFEM) y con el m. iliofemoralis internus (LFEMI).

Müsculos ventrales profundos de la cintura pélvica y del muslo (fig. 7a-b)

El m. puboischiofemoralis internus (PIFI, fig. 7a) es un muüsculo superficial de la cara

anterior del muslo. Su porciôn visible tiene forma triangular y aspecto de abanico. Proviene de

la cara anterolateral del ilion y de la cara dorsal de la placa pubo-isquiädica, concretamente

del isquién. Su origen es interno, y su recorrido forma parte del piso del extremo posterior de

la cavidad abdominal. Se inserta en la mitad proximal de cara anterior del fémur. El extremo

externo limita anteriormente con el m. rectus abdominis superficialis (RAS); posterodorsal-

mente limita con el m. extensor iliotibialis, y posteroventralmente con el m. pubotibialis el cual

lo recubre distalmente junto con el m. puboischiofemoralis externus. El m. pubofemoralis

(PF, fig. 7b) es delgado y corto. Se origina de la esquina anterolateral del pubis y de la

aponeurosis que recubre el m. puboischiofemoralis externus. Cruza la articulacién de la cadera

para insertarse a lo largo de una pequeña porciôn de la mitad proximal de la cara ventral del

fémur. Anteriormente limita con la inserciôn del m. iliofemoralis, y posteriormente con el m.

puboischiofemoralis externus y el m. femorofibularis (FF, fig. 7b), ventralmente estä recubierto

por el m. pubotibialis. El m. femorofibularis es una banda de fibras de forma semitriangular. Se

origina en la zona posteroventral del fémur, justo deträs de la inserciôn del m. pubofemoralis.

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38 ALYTES 16 (1-2)

Trocanter spy

ENT

Fig. 7. (a) Müsculos ventrales profundos de la cintura pélvica y del muslo. Se han removido los müsculos

PF y PIFE (JMH 280). (b) Müsculos ventrales profundos de la cintura pélvica y del miembro

posterior. Se han removido parcialmente los müsculos PT y PIT, y completamente los müsculos

ISF y CPIT (JMH 280).

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RESTREPO & Hoyos 39

Antes de Ilegar a su inserciôn, en la cara posterolateral de la tibia, atraviesa la zona poplitea.

El m. iliofibularis (ILFIB, fig. 7b) es el müsculo mäs anterior del muslo. Se origina de la cara

externa delilion, posterior al m. extensor iliotibialis, donde hay una ligera asociacién de fibras

entre los dos müsculos. Es un müsculo largo que corre por el borde posterodorsal del muslo

para cruzar la articulaciôn de la rodilla hasta Ilegar a su punto de insercién en el borde

posterior del extremo proximal de la fibula. Alli se inserta a manera de V por medio de un

tendôn pequeño, entre los müsculos extensor digitorum communis y extensor cruris et tarsi

fibularis. Anterior y paralelo, sobre la cara dorsal, se encuentra el m. extensor iliotibialis; en

posicién ventral y proximal estä el m. puboischiofemoralis externus, y distalmente el

m. femorofibularis. El ischiofemoralis (ISFEM, fig. 7a) es un müsculo pequeño y corto que se

encuentra en el extremo posterolateral de la placa puboisquiädica. Se origina del margen

lateral y de la säperficie posterodorsal del isquiôn, posterior al acetäbulo. Sus fibras corren en

direcciôn diagonal, y se insertan en la cara posterior de la cabeza del fémur. Ventralmente se

encuentra recubierto por el m. puboischiofemoralis externus, y medialmente limita con el

m. rectus abdominis profundus.

Müsculos dorsales profundos de la cintura pélvica y del muslo

No existen müsculos en la parte profunda del muslo y la cintura pélvica, tal como han

sido descritos para otras especies (FRANCIS, 1934; DUELLMAN & TRUEB, 1985). Estos autores

describieron los müsculos iliofemoralis e iliofemoralis internus como los componentes de esta

parte del miembro posterior.

Müsculos dorsales superficiales de la pierna y del pie (fig. 6b)

El m. extensor digitorum communis (EDOC) es el mäs dorsal de la pierna, recubriéndola

por completo, extendiéndose hasta el dorso del pie. Es delgado y fusiforme, originändose en

la cabeza distal del fémur, sobre el epicéndilo lateral femoral. Se ramifica en cuatro bandas

delgadas superficiales que Ilegan a cubrir parcialmente los dedos II a V. Cada una de estas

bandas se inserta en el tercio proximal de cada uno de los metatarsos respectivos. A este nivel,

cada banda muscular se bifurca a su vez generando una doble insercién. Hay ademäs unas

pocas fibras del extremo mäs anterior que se insertan en el dedo I, con su segmento distal

cercano a la insercién recubriendo los müsculos extensores digitorum breves. Limita poste-

riormente con el m. abductor digiti quinti (ADS) a nivel distal, y con el m. extensor cruris et

tarsi fibularis (ECTF) a nivel proximal, con el cual estän fusionadas sus fibras. Este ültimo se

encuentra en el borde posterior de la pierna, recubriendo la fibula. Tiene un origen comün con

el m. extensor digitorum communis desde el epicéndilo lateral femoral, y corre paralelo y

posterior a este müsculo. Algunas fibras profundas se insertan en todo el dorso de la fibula, y

otras en el cartilago fibulare; las mäs superficiales se insertan en el m. abductor digiti quinti por

medio de una fascia delgada. Existe cierta variaciôn interindividual e intraindividual, pues las

fibras del m. extensor cruris et tarsi fibularis y del m. extensor digitorum communis se

encuentran muy fusionadas en algunos individuos y aün en una sola pierna de otros

individuos. El m. abductor digiti quinti (ADS) es el müsculo superficial mäs posterolateral del

extremo distal de la pierna. Es fusiforme y delgado con sus fibras dispuestas en forma

diagonal. Se origina en el extremo distal de la fibula, y se inserta en la cabeza proximal del

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40 ALYTES 16 (1-2)

Fig. 8. - Müsculos dorsales profundos de la pierna y del pie. Se han removido los müsculos EDC y ECTF

UMH 170).

metatarso cinco. Limita anterodorsalmente con el m. extensor digitorum communis y con el m.

extensor cruris et tarsi fibularis, y posteroventralmente con el m. flexor primordialis communis.

Recubre el fibulare y el tarsiano (4+5).

Mäsculos dorsales profundos de la pierna y el pie (fig. 8)

El m. extensor tarsi tibialis (ETT) es una banda de fibras de constituciôn gruesa. Se

origina en el céndilo tibial del fémur, justamente anterior al m. extensor cruris tibialis (ECT),

y se inserta en la porcién anteroventral del tibiale. Limita distalmente con el m. abductor et

extensor digiti primi accessorius (AEËla), y anteroventralmente con el m. flexor primordialis

communis; dorsalmente se haya recubierto por el m. extensor digitorum communis. El extensor

cruris tibialis (ECT) es un müsculo grueso que proviene del céndilo tibial del fémur a través de

un tendôn plano. Se inserta a lo largo de todo el borde lateral de la tibia, a la cual estä

recubriendo. Sus fibras Ilegan hasta la porciôn cartilaginosa de la cabeza distal de la tibia, a un

tendôn comün con el abductor et extensor digiti primi accessorius, con el cual limita distal-

mente. El abductor et extensor digiti primi (AEL) atraviesa el dorso de la mano en forma

diagonal, desde el extremo posterior hasta el dedo I. Es una banda rectangular que proviene

del fibulare y recubre la zona de los tarsianos. Se inserta por un tendén delgado en el extremo

distal del metatarsiano del dedo I. A lo largo de su recorrido, recubre la porciôn proximal de

los müsculos extensores digitorum breves de los dedos IL, III, y IV. Proximalmente, limita con

el m. abductor et extensor digiti primi accessorius y con la cabeza distal de la tibia. El abductor

et extensor digiti primi accessorius (AE la) es un müsculo pequeño de forma algo rectangular

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RESTREPO & Hoyos 41

que se encuentra en posicién diagonal en el dorso del pie. Se origina en la cabeza distal de la

tibia y se inserta en el metatarso uno. Limita distalmente con el m. abductor et extensor digiti

primi que corre paralelo a éste, y en posicién proximal se encuentran las inserciones de los

müsculos extensor tarsi tibialis y extensor cruris tibialis. El m. interosseus cruris (ICR) es una

lâmina delgada, triangular, de fibras diagonales que se encuentra uniendo los bordes laterales

internos (mesiales) de la fibula y de la tibia. Se origina a lo largo del borde anterior de la fibula,

principalmente sobre su cara ventral, y se inserta a lo largo del borde posterior de la tibia.

Ventralmente se encuentra el m. pronator profundus (PP, fig. 9b), y dorsalmente se encuentra

parcialmente cubierto por el m. extensor cruris tibialis; distalmente limita con los cartilagos

fibulare e intermedium. Los müsculos extensores digitorum breves (EDB) son unas bandas que

se encuentran recubriendo los metatarsos de todos los dedos, y se hayan recubiertos a su vez

por el m. extensor digitorum communis. En el dedo I es una banda ünica delgada y muy

pequeña que proviene de un punto entre el metatarso, el mediale y el tarso (1+2), y se inserta

en la base cartilaginosa de la falange terminal. Las fibras musculares Ilegan hasta la zona

media del tarso, desde donde se prolonga el tendôn de este dedo. En el dedo II, la banda se

origina de la superficie central del tarso (1+2). En este caso también es una sola capa de fibras

que Ilegan hasta la mitad de la longitud del metatarso, desde donde se prolonga el tendôn que

se inserta en la base de la falange terminal de este mismo dedo. En el IL, la banda de müsculo

ünica se origina en los tarsos (3), (4+5) y el centrale. Las fibras también Ilegan hasta la mitad

del metatarso, y de alli sale un tend6n que pasa a lo largo de todo el dorso de las dos falanges

de este dedo para insertarse en la base de la terminal. La banda muscular que recubre el dedo

IV se origina en el dorso del tarso (4+5); las fibras Ilegan hasta la mitad del metatarso desde

donde parte el tendôn que pasa por el dorso de las dos falanges hasta insertarse en la falange

terminal. Por ültimo, en el dedo V aparentemente es una sola banda gruesa que proviene deun

punto entre el fibulare y el tarso (4+5); las fibras Ilegan hasta la mitad del metatarso, y de alli

se va a originar el tend6n de inserciôn que va por el dorso de las falange del mismo dedo hasta

la falange terminal.

Los müsculos intermetatarsales (1) son cuatro müsculos pequeños que se encuentran

entre los metatarsos. Tienen forma triangular, con sus fibras dispuestas en forma diagonal que

se extienden en el espacio interdigital. Pueden visualizarse claramente tanto dorsal como

ventralmente, pero su origen es ventral, sobre los metatarsos.

Müsculos ventrales superficiales de la pierna y el pie (fig. 9a)

El flexor primordialis communis (FPC) es un müsculo ancho que recubre toda la cara

ventral de la pantorrilla en el que sus fibras van paralelas al eje del miembro. Proviene del

borde posteroventral del céndilo fibular del fémur y, en parte, de toda la cara posteroventral

de la fibula. Sus fibras se insertan en la fascia plantar que comienza a la altura de los cartilagos

tibiale, intermedium y fibulare, y recubre los müsculos flexores del pie. Esta aponeurosis es

ancha, gruesa y fuerte, y se prolonga recubriendo los cinco dedos, insertändose sobre la base

de la falange terminal de cada uno. El m. flexor primordialis communis recubre los müsculos

pronator profundus, caput longum musculorum contrahentium, flexor accessorius lateralis y

flexor accessorius medialis.

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42 ALYTES 16 (1-2)

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Fascia planter

: À

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Fig. 9. - (a) Müsculos ventrales superficiales del miembro posterior (MH 170). (b) Müsculos ventrales

profundos de la pierna y el pie. Se han removido parcialmente el müsculo FPC, y completamente

los müsculos ISF y EDC (JMH 672).

Müsculos ventrales profundos de la pierna y el pie (fig. 9%b)

El pronator profundus (PP) es el müsculo mâs profundo de la cara ventral de la pierna,

originändose a lo largo de la cara anterior de la fibula. Tiene forma triangular, con sus fibras

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RESTREPO & Hoyos 43

convergiendo en direcciôn a la inserciôn en la cara lateral posterior del extremo distal de la

tibia y en el cartilago tibiale. Algunas de sus fibras mäâs profundas se insertan a lo largo de toda

la cara posterior de la tibia, y unas pocas superficiales alcanzan la base del primer metatarso

y del cartilago mediale. Limita anterior y superficialmente con el m. extensor digitorum

communis y con el m. extensor tarsotibialis. El m. caput longum musculorum contrahentium

(CLMO) es angosto, en forma de banda. Proviene del extremo proximal de la cara postero-

ventral de la fibula, desde donde pasa cubriendo ventralmente al m. pronator profundus hasta

Ilegar a su inserciôn sobre la hilera distal de los cartilagos tarsianos por medio de un tendôn

largo. El extremo distal pasa por entre los müsculos flexor accessorius lateralis y flexor

accessorius medialis. Todo el müsculo estä recubierto por el m. flexor primordialis communis.

El m. flexor accessorius lateralis (FAL) es una hoja delgada, de forma triangular. Sus fibras

provienen del cartilago fibulare y del extremo distal de la fibula, y se dirigen a la tibia para

insertarse en la superficie dorsal de la fascia plantar. Estâ recubierto por el m. flexor

primordialis communis. El m. flexor accessorius medialis (FAM) es un hoja mâs angosta que el

m. flexor accessorius lateralis, de forma triangular igualmente. Se origina del extremo distal

ventral de la fibula y de los cartilagos fibulare e intermedium, justamente dorsal al origen del

m. flexor accessorius lateralis. Se inserta en la fascia plantar, anterior a la de este ültimo. Los

müsculos flexores breves superficiales (FBS) son unas bandas delgadas que provienen de la

regiôn central dorsal de la fascia plantar. Las fibras de cada banda flexora Ilegan hasta el nivel

del extremo distal de los metatarsos de los dedos respectivos. Su inserciôn varia entre los

diferentes dedos: en el dedo I, la banda se inserta en el extremo distal del metatarso; en los

dedos II y V, se insertan en el extremo distal del metatarso y en el extremo proximal de la

falange proximal, y en los dedos III y IV, sobre las falanges intermedias.

DIsCUSIÔN

CINTURA PECTORAL Y MIEMBRO ANTERIOR

Algunos autores mencionan müsculos que no se identificaron en Bolitoglossa adspersa.

DUELLMAN & TRUEB (1985) se refieren a los müsculos extensor lateralis digiti quadrati (que tal

vez es el mismo del m. extensor lateralis digiti quarti de FRANCIS, 1934) y flexor digitorum

communis. FRANCIS (1934) y BAIRD (1951) mencionan el m. coracoradialis proprius, y FRANCIS

(1934) y DUELLMAN & TRUEB (1985) hacen referencia a un müsculo thoraci-scapularis.

Aunque la musculatura de los miembros y cinturas en Bolitoglossa adspersa corresponde

en una gran parte a la descrita para otras especies de salamandras (e.g. Salamandra salaman-

dra en Salamandridae y especies del género Pseudoeurycea en Plethodontidae), presenta

algunas diferencias que son importantes de remarcar.

FRANCIS (1934) observé que el müsculo dorsohumeralis en S. salamandra se inserta por

un fuerte tendôn en dos puntos: sobre el extremo posterolateral de la articulaciôn del hombro

donde se fusiona al tendôn de origen del m. anconaeus scapularis medialis, y sobre el borde

anterolateral del hümero justo deträs del m. dorsalis scapulae. En B. adspersa, la inserciôn se

realiza por un tendôn fuerte también, pero en el borde anterior de la cabeza del hümero.

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44 ALYTES 16 (1-2)

Los müsculos cucullaris son descritos por FRANCIS (1934), BAIRD (1951) y DUELLMAN &

TRUEB (1985) como las cabezas anterior y posterior del müsculo cucullaris, pero son los dos

primeros los que le dan los nombres de cucullaris major y cucullaris minor. El major de

Pseudoeurycea se origina de la superficie posterior del cuadrado, dorsal a la uniôn del

ceratohyal, de la crista muscularis y del operculum, y se inserta en la superficie anterior de la

base de la escäpula (BAIRD, 1951). En S. salamandra se origina parcialmente de la fascia

cephalodorsalis, pero principalmente de la superficie posterodorsal del cräneo, y se inserta

carnosamente en la cara lateral del procoracoides, cerca a la articulacién del hombro

(FRANGIS, 1934). En ambos casos hay diferencias tanto en el origen como en la inserciôn con

respecto al mismo müsculo en B. adspersa. En relacién con el cucullaris minor también se

evidenciaron diferencias ya que en Pseudoeurycea se origina de la fascia cephalodorsalis y

de la superficie lateral del cartilago supraescapular (cosa que no ocurre en B. adspersa), y se

inserta por un tendôn en el margen lateral del cartilago procoracoides, mientras que en

B. adspersa es en el borde anterior del mismo. El origen en S. salamandra es el mismo que

B. adspersa, pero se inserta en los bordes laterales del procoracoides y la supraescäpula

(FRANCIS, 1934).

El m. opercularis, contrario a lo que podria pensarse, no siempre proviene del operculum.

De hecho, sélo FRANCIS (1934) encuentra que el operculum (ou os operculare) es el sitio de

origen de dicho müsculo en S. salamandra, ya que en las especies de Pseudoeurycea estudiadas

por BAIRD (1951), el origen es en el borde posteromesial de la fenestra vestibuli, como sucede

en B. adspersa.

De acuerdo a MONATH (1965), dos müsculos distintos pueden originarse del operculum:

en las familias Hynobiidae, Ambystomatidae y Salamandridae, el müsculo que proviene de

este hueso y se inserta en el cartilago supraescapular es el m. levator scapulae, mientras que en

Plethodontidae es el m. cucullaris major quien tiene su origen alli (aunque no ocurre asi en

B. adspersa).

Elm. procoracohumeralis en Pseudoeurycea se origina en dos partes: la cabeza superficial,

con forma de espätula (BAIRD, 1951), corresponde con la misma descrita por FRANCIS (1934),

DUELLMAN & TRUEB (1985) y en este trabajo, pero la cabeza profunda que, de acuerdo a BAIRD

(1951), se origina en la superficie ventral del procoracoides y se inserta en la câpsula de la

articulaciôn del hombro y del margen proximal de la crista ventralis humeri, no fue identifi-

cada ni por los otros tres autores ni por nosotros. FRANCIS (1934) describié de manera

detallada los müsculos del antebrazo y de la mano en S. salamandra, con respecto a los cuales

hay algunas diferencias en B. adspersa que son importantes de resaltar: el origen del m.

extensor digitorum communis, que en S. salamandra es en el epicondylus lateralis humeri, se

encuentra en B. adspersa sobre la cabeza distal del hümero. El origen igualmente del m.

extensor lateralis digiti quarti es en B. adspe/sa sobre el ulnare, mientras que en la otra especie

lo es en el u/nare+intermedium, ya que estos dos estän fusionados. La condicién es la misma

cuando se habla de la inserciôn del m. flexor antibrachii et carpi ulnaris.

El origen del flexor accessorius lateralis en B. adspersa es la cabeza distal de la ulna, el

ulnare y el carpo basal del dedo IV, mientras que en S. salamandra, lo es el extremo distal de

la ulna, del u/nare+intermedium y del carpo basal del dedo IV. Una variaciôn bastante clara la

encontramos a nivel de los müsculos fexor accessorius lateralis y flexor accessorius medialis,

ya que estos dos se hayan separados por el m. caput longum musculorum contrahentium en

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RESTREPO & Hoyos 45

S. salamandra, lo que no se da en B. adspersa dado que este müsculo no pasa entre sino dorsal

a aquellos.

Elm. pronator profundus en S. salamandra proviene de casi toda la cara mesial de la ulna,

del ulnare+intermedium, del centrale y del tercero o cuarto carpiano (FRANCIS, 1934), mientras

que en B. adspersa sélo se origina de la cara mesial de la ulna, del ulnare y del intermedium.

CINTURA PÉLVICA Y MIEMBROS POSTERIORES

Un primer aspecto a resaltar aqui es que en la descripciôn que hace BAIRD (1951) del

género Pseudoeurycea, no incluye los müsculos extensor digitorum communis, eXtensor cruris

et tarsi fibularis y flexor primordialis communis, mientras que los müsculos interosseus cruris,

extensores digitorum breves, intermetatarsales, caput longus musculorum y flexores breves

superficiales sélo son descritos por FRANCIS (1934) y no por BAIRD (1951) para Pseudoeurycea,

ni por AsHLEY-Ross (1992) en Ambystoma tigrinum (Ambystomatidae) y Dicamptodon tene-

brosum (Dicamptodontidae). Para los tres, el m. puboischiotibialis siempre estä conformado

por dos partes (tal como se observé en Bolitoglossa adspersa), pero la longitud del origen

sobre la sinfisis puboisquiädica puede variar: por ejemplo, en À. tigrinum y en D. tenebrosus el

origen abarca sélo los dos tercios posteriores de dicha sinfisis (ASHLEY-Ross, 1992), mientras

que en B. adspersa el origen es un poco mäs extenso, abarcando tres cuartos de ésta. El

m. puboischiofemoralis externus parece tener origenes e inserciones algo distintas dentro de los

diversos grupos de salamandras. En Salamandra salamandra, el origen es en la superficie

ventral de la cintura pélvica, y se inserta a lo largo de la mitad de la superficie ventral del fémur

(FRANCIS, 1934). En Pseudoeurycea, se origina a todo lo largo de la placa puboisquiädica,

lateral a su cresta mid-ventral, y se inserta en el trocanter femoral (BaiRD, 1951). En

A. tigrinum, el müsculo se origina directamente a lo largo de toda la linea media ventral de la

sinfisis pübica, de los dos tercios mesiales del borde anterior de la placa puboisquiädica

y de la superficie ventral del pubis y del isquion. Se inserta a ambos lados de la cresta

femoral y en el borde ventral del fémur. En D. tenebrosus, ademäs de los puntos de origen

mencionados para À. tigrinum, se desprende también de la aponeurosis que cubre el

tercio anterior de la superficie muscular, y se inserta en el trocanter femoral (ASHLEY-Ross,

1992).

En cuanto al origen del m. pubotibialis, hay una diferencia con respecto a A. tigrinum, ya

que en esta especie se desprende del borde anterolateral de la placa puboisquiädica a través de

un tendén plano, y parcialmente de la aponeurosis superficial que cubre la secciôn anterior del

m. puboischiofemoralis (AsHLEY-Ross, 1992). También el m. ischioflexorius presenta diferen-

cias en el punto de origen, ya que en S. salamandra proviene del ängulo ventrolateral dei

isquion (FRANCIS, 1934), mientras que en Pseudoeurycea se origina del margen posterolateral

de la placa puboisquiädica (BAIRD, 1951), al igual que en A. tigrinum y en D. tenebrosus

(AsHLEy-Ross, 1992).

De acuerdo a DUELLMAN & TRUEB (1985), el m. iliotibialis se origina por dos cabezas de

la superficie dorsolateral del ilion; sin embargo, los demäs autores hablan de un m. iliotibialis

anterioris y de un m. iliotibialis posterioris. Asi, en S. salamandra el m. iliotibialis anterioris

proviene de la superficie dorsolateral del ilion (FRANCIS, 1934), mientras que en Pseudoeury-

cea (BAIRD, 1951) y en À. tigrinum (ASHLEY-Ross, 1992) lo hacen del borde anterolateral del

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46 ALYTES 16 (1-2)

isquion. El m. iliotibialis posterioris de S. salamandra se origina también de la superficie

dorsolateral del ilion (FRANCIS, 1934); en Pseudoeurycea, se origina de la superficie postero-

lateral del ilion (BAIRD, 1951), y en À. tigrinum y D. tenebrosus de la placa iliaca misma

(ASHLEY-Ross, 1992).

En B. adspersa, el m. extensor iliotibialis se presenta como una sola estructura, a pesar de

tener dos cabezas de origen. Aparentemente es comparable al que los otros autores Ilaman m.

iliotibialis anterioris.

Elm. puboischiofemoralis internus tiene diversos origenes dentro de los diferentes taxa: en

À. tigrinum y D. tenebrosus proviene de los dos tercios anteriores de la sinfisis de la linea media

dorsal de la placa puboisquiädica, del tejido conectivo asociado que separa el müsculo del

costado izquierdo y derecho, del cartilago ypsiloide y, unas pocas fibras, de la cara dorsal del

pubis (ASHLEY-Ross, 1992). En S. salamandra proviene de la cara interna del pubis y de la cara

interna del isquion e ilion. En el género Pseudoeurycea se origina del cartilago pübico y de la

parte anteromedial de la superficie dorsal del isquiôn.

En Pseudoeurycea, el m. pubofemoralis posee dos cabezas: la ventral, que se origina de la

cara dorsal de la aponeurosis del m. puboischiotibialis en donde se une al origen del puboti-

bialis, y la dorsal que parte del cartilago pübico del proceso inmediatamente anterior al

acetäbulo (BaiRD, 1951). Sin embargo, este es el nico autor que menciona este caso, pues los

demäs se refieren a este müsculo con una sola cabeza que proviene de la superficie anteroven-

tral de la placa puboisquiädica, como en B. adspersa.

El m. femorofibularis posee algunas diferencias en Paramesotriton deloustali (familia

Salamandridae), de acuerdo a la condiciôn general ya descrita. En esta especie este müsculo

tiene su origen no sélo en la superficie posterior del fémur (como es lo comün), sino también

de la superficie mesial, dividiéndose en dos partes a nivel de la rodilla (DAREVSKY &

SALOMATINA, 1989).

En la literatura consultada, tan sélo FRANCIS (1934) describe el m. abductor digiti quinti,

habiendo diferencias en la inserciôn en S. sulamandra con respecto a B. adspersa. En la

primera, el müsculo se inserta sélo en la cabeza proximal del metatarso cinco, mientras que en

la segunda, la inserciôn se realiza en la superficie postaxial del fibulare y del basal cinco, y en

la base del metatarso cinco.

El m. extensor tarsi tibialis de B. adspersa se origina en el céndilo tibial del fémur y se

inserta en la porciôn anteroventral del tibiale. En S. salamandra, este müsculo se inserta en la

superficie ventral del tibiale y del pre-hallucis (FRANCIS, 1934). Este müsculo no fue descrito

por BAIRD (1951) ni por AsHLEY-Ross (1992).

Elm. extensor cruris tibialis Varia en cuanto a su inserciôn ya que en B. adspersa recubre

todo el borde lateral de la tibia, mientras que en S. salamandra (FRANCIS, 1934), À. tigrinum

y D. tenebrosum (ASH Ross, 1992) se extiende ademäs al tibiale y al pre-hallucis.

Siendo FRANCIS (1934) el ünico autor que describe los müsculos mäs pequeños del pie,

tan sélo podemos hacer una comparaciôn con algunos en S. salamandra, como el m. abductor

et extensor digiti primi. En esta especie este müsculo proviene de la superficie dorsal del

intermedium y del centrale, y se inserta en la cara lateral del metatarsal y en la falange del dedo

I. En B. adspersa proviene del fibulare y se inserta en el metatarsiano uno.

Source : MNHN, Paris

RESTREPO & Hoyos 47

Elm. pronator profundus es descrito tan solo por FRANCIS (1934) para S. salamandra. De

acuerdo con esta, hay variaciôn en cuanto a la inserciôn con respecto a la del mismo müsculo

en B. adspersa, ya que en la primera se da sobre la cara lateral del extremo distal de la tibia, el

tibiale y el pre-hallucis asi como la base del primer metatarso, mientras que en la segunda es a

lo largo de toda la cara posterior de la tibia y sobre el tibiale.

Elm. flexor accessorius medialis y el m. flexor accessorius lateralis son, de nuevo, tratados

no mäs que por FRANCIS (1934). Esta vez la diferencia se da a nivel del origen, pues mientras

que en S. salamandra es a nivel de los dos tercios distales de la fibula, en la cara ventro mesial

de este hueso, desde el conjunto de huesecillos tarsianos fibulare, intermedium y los basalia, en

B. adspersa proviene del extremo distal ventral de la fibula, y del fibulare e intermedium.

El m. flexor accessorius lateralis en S. salamandra surge principalmente del borde lateral

del fibulare, mientras que unas fibras toman su origan del quinto basal y del extremo distal de

la fibula.

Por ültimo, en cuanto al m. abductor et extensor digiti primi accessorius, este es por

primera vez descrito, por lo cual se le da este nombre aqui ya que sus fibras corren paralelas

a las del m. abductor et extensor digiti primi, pero se distinguen claramente de él.

CONCLUSIONES

Aunque la musculatura de los miembros de la salamandra Bolitoglossa adspersa se parece

mucho a la de otras especies de urodelos ya descritos, sus diferencias son suficientes como

para considerar que en el futuro deben ser analizadas con el fin de aplicarlas a estudios

filogenéticos, ya sea intrafamiliares como interfamiliares. Igualmente con respecto a sus

semejanzas, por lo que seria muy importante establecer si estas se mantienen en otras especies

del género y de la familia, y si algunas de ellas se pueden considerar como sinapomorfias.

Creemos que es fundamental investigar ms a fondo la existencia o la ausencia del m. abductor

et extensor digii primi accessorius en otras especies de Bolitoglossa, ya que por ahora tan solo

se ha registrado en esta especie y en Bolitoglossa platydactyla (Marvalee H. WAKE, comuni-

caciôn personal).

RESUMEN

Se hace la descripciôn de la musculatura de los miembros anteriores y posteriores de la

salamandra pletodéntida Bolitoglossa adspersa (Peters, 1863), y esta es comparada con la de

varias especies de urodelos descritas hasta el momento. Se encontraron diferencias y seme-

janzas entre la musculatura de B. adspersa y la de otras especies descritas en otros trabajos,

principalmente con respecto a los puntos de origen e inserciôn. Se decribe un nuevo müsculo

en B. adspersa.

Source : MNHN, Paris

48 ALYTES 16 (1-2)

AGRADECIMIENTOS

Queremos agradecer muy especialmente a la Pontificia Universidad Javeriana por el apoyo prestado

durante la realizacién del trabajo. À O. VARGAS y G. QUITIAQUEZ de la misma Universidad por su

colaboracién en la recolecciôn del material y a M. RESTREPO por los artes finales de las figuras que

aparecen aqui. Igualmente agradecemos a la Dra. M. H. Wake (University of California, Berkeley, USA)

y a dos revisores anénimos por las importantes sugerencias que nos hicieron para mejorar notablemente

el articulo.

LITERATURA CITADA

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Corresponding editor: Marvalee H. WAKE.

Source : MNHN, Paris

Alytes, 1998, 16 (1-2): 50-60.

Microanatomia del aparato bucal

y de la cavidad oral de la larva de

Bufo fernandezae Gallardo,1957

(Anura, Bufonidae), con comentarios

acerca de la coloraciôn in vivo

y la anatomiïa externa

Dinorah D. ECHEVERRIA

Universidad de Buenos Aires, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales,

Departamento de Ciencias Biolôgicas, Laboratorio de Vertebrados, 1428 Buenos Aires, Argentina

Observations of the buccal apparatus and oral cavity of tadpoles of

Bufo fernandezae were made with scanning electron and dissecting

microscopes. The jaw sheaths have well developed serrations, and the

short, widely spaced denticles have 4-6 cusps. Denticles in the medial parts

of rows are larger than those in more lateral areas. The buccal floor arena

has three, simple, tall papillæe in a single row on each lateral border, the

interior of the arena has low papillae and pustules, and the buccal pockets

are transverse. There are 4 lingual papillae in an anterior row on the tongue

anlage. The buccal roof arena has 3 marginal papillae on each side, the

interior of the arena has pustules, and the choanae are oblique. The lateral

and median ridges are well developed. External morphological features of

the larva of Bufo fernandezae are included.

INTRODUCCION

La larva de Bufo fernandezae ha sido descrita por FERNANDEZ (1927) y GALLARDO (1957,

1974), halländose coincidencias y discrepancias entre estos autores en cuanto a la anatomia

externa y la coloraciôn in vivo. LANGONE (1994) basé su descripciôn en una recopilaciôn de los

datos generados por FERNANDEZ (1927) y KEHR & WILLIAMS (1990), resaltando ciertos

aspectos de la anatomia general externa de la larva que no coinciden completamente con

GALLARDO (1987). Du PREEZ (1992) asigné importancia taxonémica a la morfologia ultraes-

tructural de los dientes labiales en el género Bufo. Hallé diferencias morfolôgicas entre los

keratodontos de Bufo poweri, Bufo gutturalis y Bufo rangeri. En cuanto a las caracteristicas

microanatémicas del aparato bucal y de la cavidad oral, existen escasas referencias entre los

bufénidos y no se han registrado descripciones en Bufo fernandezae. VierTEL (1982) describié

los cambios morfogenéticos que experimenta la cavidad bucal en anuros de Europa como

Bufo bufo y Bufo calamita. INGER (1985) observé, con microscopio electrénico de barrido, la

Source : MNHN, Paris

ECHEVERRIA 51

cavidad bucal de varios bufénidos de regiones boscosas de Borneo pudiéndose apreciar

caracteristicas en comün con los bufénidos europeos.

El propésito de este trabajo es describir la morfologia de los dientes labiales, del pico

cérneo y de la cavidad oral de la larva de Bufo fernandezae ÿ poner énfasis en aclarar o

modificar afirmaciones que involucren caracteristicas externas controvertidas.

MATERIAL Y METODOS

Durante los meses de octubre y noviembre de 1989 y 1991 se capturaron larvas de Bufo

fernandezae, provenientes de las localidades de Del Viso (coleccién Universidad de Buenos

Aires, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, FCEN 6, 10 ejemplares) y Pilar (coleccién de

larvas particular del autor, DDE 96.51, 10 ejemplares) provincia de Buenos Aires. Los

renacuajos fueron hallados en cuerpos de agua semipermanentes. Se fijaron in toto en formol

10 %. Los estadios larvales fueron asignados segün la nomenclatura propuesta por GOSNER

(1960).

Las observaciones del aparato bucal y de la cavidad oral fueron efectuadas con micros-

copio electrénico de barrido (MEB) y estereoscopico. Para facilitar el estudio con MEB se

separ6 la regiôn del disco oral del resto del cuerpo. Para efectuar el examen de la cavidad oral

se procedié a separar las regiones del piso y del techo de la boca segün la técnica de

WASSERSUG (1976). Se aplicaron las técnicas de microscopia electrénica segün FIORITO DE

Lopez & ECHEVERRIA (1984). La metalizaciôn se realizé con oro. Con el fin de facilitar la

observaciôn con microscopio estereoscépico se resaltaron las estructuras de la cavidad bucal

vertiendo en ella 2 a 3 gotas de hematoxilina de Carazzi.

La descripcién del aparato bucal y de los dientes se basé en la nomenclatura utilizada por

ALTIG (1970) y DEUNFF & BEAUMONT (1959). La cavidad oral se describié segün la nomen-

clatura de VIERTEL (1982). Sobre el visor del microscopio electrénico de barrido se midieron

10 dientes de cada tipo (labial y del pico cérneo). Se tomé las modas del largo total de la

espätula (LT) y el ancho mäximo de la espätula (A). Se incluye una modificacién a la

descripcién del renacuajo avalada por Ce1 (1980).

RESULTADOS

LARVA (fig. 1-2)

La coloracién general del cuerpo es negra tanto dorsal como ventral; la regiôn dorsal y

lateral de la musculatura de la cola es predominantemente negra; sobre el borde dorsal de la

musculatura de la cola se hallan manchas semicirculares que, a simple vista, parecen ama-

rillentas o blancas otorgéndole a la cola una apariencia listada, pero cuando se las observa

con microscopio estereoscépico presentan un color anaranjado. La regiôn ventral de la

musculatura es amarillenta o blanca y lisa. La aleta caudal es transparente cuya parte dorsal

presenta escasas y pequeñas manchas alargadas de color ocre. La regién ventral del cuerpo

Source : MNHN, Paris

52 ALYTES 16 (1-2)

Fig. 1. - Larva de Bufo fernandezae en estadio 34. (a) Vista dorsal; escala: 6 mm. (b) Detalle en vista

ventral y posterior del cuerpo; escala: 1 mm. M, musculatura caudal; P, miembro posterior; T, tubo

cloacal; V, aleta ventral.

presenta cromatéforos anaranjados. Desde el estadio 39 en adelante aparece en el dorso una

linea de posicién vertebral de color blanco amarillento que, segün los ejemplares, puede

extenderse desde la parte posterior de la cabeza hasta la base de la aleta dorsal o mostrarse

mäs reducida. El tubo cloacal muestra una abertura oval dirigida hacia la derecha. La pared

izquierda estä sostenida en parte por la aleta ventral, con el margen izquierdo ventral incluido

en la aleta y continuo con ella. La pared lateral derecha del tubo cloacal sobresale de la aleta

ventral (fig. 1b, 2). La aleta caudal presenta el extremo redondeado.

Source : MNHN, Paris

ECHEVERRIA 53

Fig. 2. - Interpretaciôn gräfica de una vista (a) lateral derecha y (b) lateral izquierda del tubo cloacal (T)

de Bufo fernandezae en estadio 34; escala: 2 mm. E, excrementos; M, musculatura caudal;

P, miembro posterior; V, aleta ventral.

APARATO BUCAL (fig. 3-4)

Las märgenes laterales del disco oral presentan una hendidura angular. El ängulo orales

pronunciado. El borde papilar tiene una amplia brecha dorsal y otra ventral. Se observa una

hilera continua de papilas marginales en la regiôn lateral del disco abarcando las regiones de

los ängulos oral, supraangular e infraangular. Las papilas presentan forma cénica con su

extremo liso y romo (fig. 3a).

Source : MNHN, Paris

54 ALYTES 16 (1-2)

Fig. 3.- Larva de Bufo fernandezae en estadio 31. (a) Vista general del aparato bucal en reposo; escala: 200

H. (b) Dientes del pico côrneo superior; 3000 X; escala: 10 p. (c) Dientes labiales en A-1; 3000 X;

escala: 10 p. (d) Dientes labiales en P-1; 3000 X; escala: 10 p. C, cono de la raiz; E, espätula;

R, pliegue labial.

El pico cérneo estä bien desarrollado y queratinizado, con aspecto aserrado y pigmen-

taciôn negra. Los dientes del pico crneo estän dispuestos en empalizada, con el extremo libre

agudo y las paredes laterales contiguas en contacto (fig. 3b). Las modas de las medidas son

T = 17yu y À =9 y. Los pliegues labiales se disponen en cuatro hileras: dos anteriores y dos

posteriores sobrepasando los limites de los extremos del pico corneo. La formula dentaria

(sensu ALTIG, 1970) es 2(2)/2 en todos los ejemplares. La hilera A-1 se extiende desde un

extremo al otro de las märgenes laterales recorriendo el borde superior del disco. La A-2

Source : MNHN, Paris

ÉCHEVERRIA 55

Fig. 4. - Larva de Bufo fernandezae en estadio 31. (a) Dientes en P-1 y P-2, desgastados: aspecto

modificado de la espätula y del cono de la raiz; 3000 X; escala: 10 p. (b) Dientes en P-1 con varias

cüspides en la espätula; 2200 X; escala: 10 u. C, cono de la raiz; E, espätula; R, pliegue labial.

Source : MNHN, Paris

56 ALYTES 16 (1-2)

presenta dos tramos separados por una brecha dorsal mediana. Las hileras P-1 y P-2 son

enteras, con extensién desigual. P-2 es mäs corta que P-1 y se dispone en el borde ventral del

disco.

Los dientes labiales, cuando emergen, presentan una espâtula alargada, ms larga que

ancha, con denticulos en nümero de cuatro a seis. Cuando la espätula presenta cuatro

denticulos, la distribucién de los mismos es la siguiente: dos denticulos con longitud equiva-

lente, de posicién medial, y dos denticulos pequeños de posiciôn lateral. El cuello estä poco

marcado. El cono de la raiz o base del diente, generalmente no alcanza el largo de la espâtula

(fig. 3c). Las modas de las medidas son LT = 22 u y À =9 u. Recorriendo las hileras de dientes

se pueden hallar dos camadas unidas; la mäs distal puede mantener el nümero de denticulos

pero con modificaciones en la morfologia dentaria. Se acentüa el cuello y las cüspides de los

denticulos se hacen romas (fig. 3d, 4a). En las hileras posteriores se hallan espätulas con 5 y 6

denticulos (fig. 4b).

CAVIDAD ORAL: PISO (fig. 5a)

En el interior del pico cérneo inferior se observan püstulas infrarostrales (IR). El piso de

la boca estä flanqueado por su parte anterior por pequeñas papilas infralabiales (PI). Sobre el

esbozo lingual (L) se pueden hallar 4 papilas linguales (PL) simples, altas y cénicas, dispuestas

en hilera en un plano transversal a la cavidad oral.

La superficie del piso de la cavidad oral (BFA) estä limitada por 3 papilas periféricas (P)

altas, ubicadas en los laterales. Entre ellas y en la regiôn posterior de la BFA se encuentran

papilas bajas y püstulas. Las hendiduaras bucales (H) son alargadas, elipticas y estän

orientadas en sentido transversal al eje cefalo-caudal. La escotadura mediana (E) estä poco

marcada. El velo ventral (V) presenta proyecciones marginales espaciadas y fosetas glandu-

lares (fig. 6).

CAVIDAD ORAL: TECHO (fig. 5b)

El area prenarial es lisa, no presenta papilacién. Las coanas (C) son elipticas y estän

dispuestas oblicuas, con el extremo anterior dirigido hacia el interior de la cavidad oral. Las

välvulas nasales estän poco marcadas. Se halla un par de papilas posnasales (PN) cénicas,

anteriores al pliegue lateral. El pliegue lateral (LP) estä desarrollado, y cada proyecciôn del

mismo presenta el borde dorsal liso, y el borde ventral irregular. El pliegue mediano (M), tiene

forma de proyeccién ventral semicircular cuyo borde libre presenta saliencias escasas. La

superficie del techo de la cavidad oral (BRA) estä limitada en sus lados por 3 papilas

marginales (P), simples y cénicas. El centro de la superficie que delimitan éstas se halla

cubierto por püstulas. La regiôn glandular (G) se dispone en forma de V en una banda

posterior con fosetas secretoras. El velo dorsal (V) presenta escasas proyecciones marginales

en la regiôn mediana y posterior.

Source : MNHN, Paris

ECHEVERRIA 57

Fig. 5. Cavidad oral de una larva de Bufo fernandezae en estadio 31: (a) piso: (b) techo. Escala: 1 mm.

C, coana; E, escotadura mediana; G, regiôn glandular; H, hendidura bucal; IR, püstulas infrar-

rostrales; L, esbozo lingual; LP, pliegue lateral; M, pliegue mediano; P, papilas periféricas;

PI, papila infralabial; PL, papilas linguales; PN, papila postnasal; V, velo.

Fig. 6. - Superficie del piso posterior de la cavidad oral; escala: 100 pi. V, velo con proyecciones marginales.

Source : MNHN, Paris

58 ALYTES 16 (1-2)

DiscUsIÔN

De acuerdo con los resultados de este estudio es preciso resaltar aspectos de la coloraciôn

y anatomia. La pigmentacién in vivo del cuerpo y de la musculatura caudal de Bufo

fernandezae, durante la prometamorfosis y premetamorfosis, es bâsicamente de color negro

oscuro. Aûn cuando pudiera haber variaciones de coloraciôn individuales o en la distribuciôn

de los cromatéforos, el pigmento es negro, nunca marrén o parduzco como lo expresan

FERNANDEZ (1927) y GALLARDO (1987). Mäs ajustada a la realidad estä la descripcién del

color de los renacuajos que GALLARDO (1974: 196-197) esbozé, “negros con puntos dorados

y con manchas claras y negras en la aleta caudal”. Entre los estadios 31 y 35, la larva de

B. fernandezae se distingue por su color negro intenso y presenta una caracteristica en la cola

que la identifica. Esta tiene apariencia barreada, debido a las manchas que forman parte del

borde dorsal de la musculatura de la misma, descritas en este trabajo. Las caracteristicas

aludidas y el escaso tamaño que alcanzan los renacuajos son elementos muy ütiles para el

reconocimiento de la larva de B. fernandezae en el cuerpo de agua. En cuanto a la anatomia

externa, surge de este trabajo que la posicién de la abertura del tubo cloacal es dextral. Este se

origina en la linea media posterior externa del cuerpo y, en su recorrido, se tuerce hacia la

derecha, manteniéndose relacionado con la aleta ventral, desde su origen hasta el borde distal

de la aleta: por lo tanto podria considerarse dextral y marginal. La aleta ventral contiene a la

pared izquierda del tubo cloacal en toda su extensiôn.

La distribuciôn, el nümero de las hileras de dientes labiales y la morfologia de los dientes

labiales de B. fernandezae son elementos que distinguen a la larva de B. fernandezae del resto

de los bufénidos de la Argentina hasta ahora estudiados. En B. fernandezae se hallan

diferencias marcadas con otras especies del género Bufo en cuanto a: (1) la formula dentaria;

(2) la morfologia de los dientes labiales, el nämero de denticulos que presenta la espätula; y, (3)

la densidad relativa de los dientes labiales por hilera. La férmula dentaria de B. fernandezae

consta de 4 hileras configuradas en 2(2)/2. Esto la distingue de los otros bufénidos de la

Argentina, cuya cantidad de hileras de dientes labiales es 5, ubicadas dos anteriores y tres

posteriores, que determinan tres configuraciones 2(2)/3, 2(2)/3(1) y 2/3. La primera y la

segunda férmulas se hallan con mâs frecuencia en el género Bufo (ALTIG & JOHNSTON, 1986;

GALLARDO, 1987; MCDiaRMID & ALTIG, 1989). En la mayoria de las especies de este género

estudiadas con microscopio electrénico de barrido (INGER, 1989; Du PREEZ, 1992), los

denticulos de la espätula se disponen en los bordes distal y laterales. En cambio, en

B. fernandezae es posible observar a los dientes, cuando recién emergen, con cuatro a seis

denticulos en el borde distal de la espätula. En los bufénidos de la fauna argentina, todos los

denticulos presentan un tamaño relativo equivalente, pero en B. fernandezae existe una

tendencia en las hileras anteriores a presentar 4 denticulos con diferente tamaño relativo,

siendo los dos mediales los mâs desarrollados y los que soportarian el mâximo de la funcién

dentaria. En las hileras posteriores el patrôn de 4 denticulos en la espätula no se manifiesta en

todos los dientes. Las caracteristicas aqui mencionadas podrian sumarse a aquéllas con

relevancia suficiente para la identificaciôn de la larva y, en el marco de la büsqueda de una

descripciôn mäs acabada de la especie, ser consideradas junto a otros elementos con impor-

tancia taxonémica.

VIERTEL (1982) e INGER (1985) hallaron caracteristicas comunes en la cavidad bucal en

Bufo bufo, Bufo calamita y Bufo asper como la presencia de 4 papilas linguales no unidas en la

Source : MNHN, Paris

ECHEVERRIA 59

base y de coanas oblicuas y abiertas en V posteriormente. En Bufo fernandezae se hallé el

mismo nümero de papilas labiales e igual disposicién en las coanas que en los bufénidos

aludidos. WAssERSUG & HEYER (1988) manifestaron que la morfologia de la cavidad bucal de

las larvas de anuros provee informacién acerca de las adaptaciones a diferentes habitats y a

nivel taxonémico. ALTIG & JOHNSTON (1989) plantearon una asociaciôn entre las estructuras

bucales sensu lato y el medio en que se desarrollan las larvas. La mayoria de las especies

mencionadas, incluyendo a Bufo fernandezae, frecuentan ambientes lénticos y benténicos, y

las caracteristicas halladas en esta especie estarian corroborando el tipo eco-morfolégico

léntico-benténico que ALTIG & JOHNSTON (1989) describen para larvas exotrôficas.

RESUMEN

Las observaciones del aparato bucal y de la cavidad oral, con microscopios electrénico

de barrido y estereoscépico, de la larva de Bufo fernandezae, revelaron las siguientes caracte-

risticas: el pico cérneo estä bien desarrollado, presenta dientes en empalizada con una sola

cüspide; los dientes labiales son cortos, con 4 a 6 denticulos; una amplia separacién existe

entre los dientes labiales en cada hilera; la arena del piso de la boca tiene 4 papilas simples en

cada borde lateral, ademäs de püstulas y papilas bajas en el interior del arena; los bolsillos

bucales son transversales; 4 papilas linguales estän presentes en una hilera anterior; el arena

del techo de la boca tiene 3 papilas marginales en cada lado, y püstulas en el interior; las

coanas se ubican de manera oblicua; los pliegues mediano y lateral estän bien desarrollados.

Se incluyen caracteres larvales externos de B. fernandezae.

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Source : MNHN, Paris

Alytes, 1998, 16 (1-2): 61-67. 61

Comments on the larvae

of the Argentine species

of the genus Crossodactylus

(Leptodactylidae, Hylodinae)

Juliän FAIVOvICH

Divisiôn Herpetologia,

Musco Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”,

Angel Gallardo 470, 1405 Buenos Aires, Argentina

E-mail: julfai@muanbe.govar

The tadpole of Crossodactylus schmidti is redescribed. Among other

characteristics, the shape of the spiracle, the visibility of lateral line system,

and the absence of a constriction behind the eyes differentiates it from the

other known larvae of the genus. The tadpole previously referred to

Crossodactylus dispar from Misiones, Argentina, is actually that of Hyla

semiguttata.

INTRODUCTION

The 10 species in the genus Crossodactylus are distributed from northeastern Brazil to

northern Argentina (CARCERELLI & CARAMASCHI, 1992; BAsTOS & PoMBAL, 1995). Two

species were reported from Argentina: Crossodactylus dispar (LUTZ, 1925; type locality:

“Fazenda do Bonito, Serra da Bocaina, Säo José do Barreiro, Säo Paulo, Brasil”) and

Crossodactylus schmidti (GALLARDO, 1961; type locality: “Yacü-poi, sobre Rio Urugua-i,

30 km al E de Puerto Libertad, Misiones, Argentina”).

The tadpole of C. schmidti was briefly described by GALLARDO (1961) and its internal

oral morphology was treated by WaASsERSUG & HEYER (1988). The larva of C. dispar was

described by C1 & RoiG (1961) and BOKERMANN (1963). The larvae of both species are scarce

in Argentine collections and only consist of the material from which the original descriptions

were based.

Recent field work in the province of Misiones, Argentina, and a review of the existing

material in the collection of the Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino

Rivadavia” led to the discovery of some mistakes and confusions in the original descriptions

of these larvae and suggested the need for a redescription of the tadpole of Crossodactylus

schmidti.

Source : MNHN, Paris

62 ALYTES 16 (1-2)

MATERIAL AND METHODS

All the studied material is deposited in the collection of the Divisién Herpetologia of the

Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” (MACN). Measurements

were taken according to LAVILLA & SCROCCHI (1986) with a “Max-Cal” digital calliper under

a stereomicroscope. The terminology used for the description is that of VAN Duxk (1966),

keratodont formulae are given according to Dugois (1995), and developmental stages were

determined according to GosnER (1960). Symbols used throughout the paper are: x for the

mean and s for the standard deviation.

The following specimens of Crossodactylus schmidti, all from the province of Misiones

(Argentina), were examined: MACN 2944 (10 larvae and a glass tube with eggs), Depto.

Iguazu, Campamento Yacü-Poi, 30 km al este de Puerto Libertad, 10 February — 1 March

1951, collectors J. CRANWELL and J. M. GALLARDO; MACN 36757 (10 measured larvae),

MACN 36758 (14 larvae), MACN 36759 (20 larvae) and MACN 36760 (23 larvae), Depto.

Guarany, San Vicente, km 1272, Ruta Nacional 14, Campo Anexo INTA “Cuartel Rio

Victoria”, 21-23 January 1996, collectors J. FarvoviCH, M. I. Evia and D. ARRIETA.

Fig. 1. - Lateral view of the body (top) and oral disc (bottom) of a tadpole of Crossodactylus schmidti,

stage 31 (MACN 36757.1).

Source : MNHN, Paris

FAIVOVICH 63

RESULTS

All the material studied by GALLARDO (1961) is deposited under the number MACN

2944. Of the ten tadpoles examined by GALLARDO, just three belong to Crossodactylus

schmidti; the other seven are very similar to the larvae of Hyla semiguttata but differ from

them by the absence of a keratodont row in the mental region (four rows instead of five). In

spite of the previous identification of these larvae, it is very clear that they are not C. schmidti.

This mixture in GALLARDO’s material explains the observed ontogenetic variation in the

number of keratodont rows commented upon by the author: “Dentary formulae: 1:1-1/4 (on

larvae without limbs), 1:1-1/1-1:2 (on bigger larvae)”. In this material, the larvae with a

keratodont formula 1:1-1/4 are the “bigger larvae”, and those with a formula 1:1-1/1-1:2 are

the “larvae without limbs”.

DESCRIPTION OF THE TADPOLE OF CROSSODACTYLUS SCHMIDTI (FIG. 1)

The preservation of the three tadpoles from GALLARDO's material is very poor. There-

fore, for this redescription, recently collected material was used. The new material consists

of 10 measured specimens (MACN 36767) plus additional specimens included under the

numbers MACN 36758-60. Species identification of these tadpoles is based on the presence

of an almost complete ontogenetic series (e.g., MACN 36760). Some measures are given in

tab. 1.

Larvae between stages 31 and 36 have a total length ranging from 46.0 to 50.7 mm

(x = 48.6, s = 1.7). The body is subovoid in dorsal view and slightly depressed in profile. The

maximum width is located posterior to the spiracle, although in a few specimens the width is

constant before and behind this location. The ventral contour of the body is convex; the

branchial portion is flat. The snout is rounded in dorsal view and subovoid in profile. The

lateral line system is visible.

The dorsolateral nostrils are subcircular or subovoid, with an epidermal rim less pig-

mented than the rest of the snout; the internarial distance is about equal to the distance

between each nostril and the tip of the snout and is 1.8 times longer than the distance to the

eyes. The diameter of the dorsolateral eyes equals 90 % of the interocular distance and 24 %

of the body width at the level of the eyes.

The mouth is ventral and subterminal. The oral disc has intraangular margins; its width

equals 34 % of the maximum body width. There is a rostral gap that equals 0.57 times the

maximum width of the oral disc. The marginal papillae are conical, simple, and present in a

single row, but in the mental portion they are biserial. On the immediately neighboring regions

of the rostral gap, the papillae become progressively more rounded until they disappear. The

intramarginal papillae have a conical shape, vary in size, and are irregularly distributed on the

margins of the keratodont rows.

The keratodonts have a distribution that follows the formula 1:1+1/1+1:2. They have a

subcylindrical shape and are completely keratinized. The free tips are curved orally and can be

bi- or tricuspate. The suprarostrodont is thickened medially and has thin lateral margins. It

Source : MNHN, Paris

64 ALYTES 16 (1-2)

Tab. 1. - Measurements (mm) of 10 larvae of Crossodactylus schmidti at stages 31-

(MACN 36757). x: mean; s: standard deviation.

Measurement

Total length

48.6 + 1.6

46.0-50.7

Body length 18.04 0.5 17.5-19.0

Tail length 30.8 + 1.7 27.9-33.7

Maximum body height 9.24 0.3 8.6-9.9

Body width 11.1+0.7 10.1-11.9

Oral disc width

3.8+0.3

3.5-4.5

Rostral gap width

2.2+0.1

2.1-2.4

Extraocular distance 5.8+ 0.3 5.4-64

Left eye diameter 2.2+0.1 2.0-2.3

Internarial distance 3.1+0.2 2.9-3.4

Interocular distance 2.5+0.2 2.3-2.8

Maximum caudal fin height 9.6 + 0.6 9.0-10.8

Maximum caudal musculature height 6.0+ 0.4 5.4-6.7

Left eye - nostril distance 1.74 0.1 1.5-1.8

Body width (plane of nostrils) 6.44 0.4 5.8-6.9

Body width (plane of eyes) 9.1+0.4 8.6-9.9

Extranarial distance

3.8+0.2

3.4-4.1

Rostrospiracular distance

10.4 + 0.5

9.9-11.2

Rostronasal distance

2.9 + 0.2

2.5-3.1

is heavily pigmented with the exception of the superior lateral margins where pigmentation is

absent. The free margin is concave and bears serrations with highly variable distribution; in

some specimens they cover the whole free margin, while in others they are developed only on

the medial portion. In many larvae the serration that is located in the center of the free margin

is larger than the others. The infrarostrodont is a massive and heavily pigmented structure of

uniform width. The free margin is concave and completely serrated with serrations of

irregular sizes.

Source : MNHN, Paris

FAIVOVICH 65

The spiracle is sinistral and visible dorsally; it arises below the mid-line of the body and

is oriented posterodorsally. The aperture is oval. The rostrospiracular distance is 0.57 times

the body length.

The tail length equals 0.63 times the total length and 1.7 times the body length. The

maximum height of the caudal musculature is less than the maximum body height. The

caudal fin height is about equal to the maximum body height. The ventral fin is subparallel to

the longitudinal body axis and is curved at the distal third of the tail; the dorsal fin is curved.

Both fins originate at the base of the tail; the dorsal fin is higher than the ventral. The

proctodeal tube is dextral and oriented posteriorly; it is conical in shape and has a circular

aperture; it covers the origin of the ventral fin.

In life, the dorsum of the brownish tadpoles varies in a pattern that is very similar to the

bottom of the streams. The tail is lighter than the body and has dark, irregular mottling on the

musculature, dorsal fin, and the distal third of the ventral fin. Ventrally, the visceral and

branchial structures are visible through the skin.

The larvae were collected in shallow forest streams; the bottom was alternatively covered

by stones or lime. The tadpoles were syntopic with larvae of Hyla semiguttata.

THE TADPOLE OF CROSSODACTYLUS DISPAR

The larva of Crossodactylus dispar was described by Cet & RoiG (1961) from material

collected in San Pedro, Misiones, Argentina, and later by BOKERMANN (1963) from material

from Paranapiacaba, Säo Paulo, Brasil (without any reference to the former paper). Looking

at the illustrations presented, it soon becomes clear that the larvae assigned to C. dispar in

these two publications are very different. In fact, all the subsequent Brazilian authors that

have treated the larvae of the genus (e.g., FRANCIONI & CARCERELLI, 1993) referred to the

paper of BOKERMANN and omitted that by CE1 & RoiG (1961).

Cet & RoIG (1961) based their description on five specimens that are now housed in the

collection of the Instituto de Biologia Animal, Universidad Nacional de Cuyo (IBA-UNC)

and could not be examined. However, from the description and illustrations presented by

them and by Ce1 (1980), it can be seen that the oral disc of at least the same tadpole that was

illustrated in each paper is very similar, both in the distribution of papillae on the angular

zone and in the keratodont row formula, to that of the tadpole of Hyla semiguttata (see

FavoviCH, 1996). The only differences can be attributed to the quality of the drawings. The

other four tadpoles probably do not belong to Crossodactylus.

Finally, the identity of the specimen on which WaAssERSUG & HEYER (1988) described

the oral cavity of the larvae of Crossodactylus schmidti should be reviewed. These authors

stated that the specimen was identified with the description of the larva of this species given

by Cet (1980), who was following GALLARDO (1961), and therefore its identity is likely to be

confused.

Source : MNHN, Paris

66 ALYTES 16 (1-2)

DISCUSSION

The larvae of five Crossodactylus species have been described so far: Crossodactylus

bokermanni (CARAMASCHI & SAZIMA, 1985); Crossodactylus dispar (BOKERMANN, 1963); Cros-

sodactylus gaudichaudii (FRANCIONI & CARCERELLI, 1993); Crossodactylus schmidti (this

paper); Crossodactylus trachystomus (CARAMASCHI & KISTEUMACHER, 1989). FRANCIONI &

CARCERELLI (1993) did a careful comparison between the tadpole of C. gaudichaudii and the

other known larvae. Probably because they only had the description of GALLARDO (1961),

these authors stated that they did not find differences between the tadpoles of C. gaudichaudii

and C. schmidti.

According to the characterization given here, the tadpole of C. schmidti is differentiated

from that of C. gaudichaudii by the presence of pigmentation on the ventral fin and visible

lateral line (also, in the illustration presented by FRANCIONI & CARCERELLI, 1993, the rostral

gap seems to be wider than in C. schmidti). In comparison with the other known larvae, it

differs from the tadpoles of C. trachystomus and C. bokermanni by the shape of the spiracle

(according to the respective illustrations, in these species it would be subtriangular whereas in

€. schmidtiit has a cylindrical shape); also as indicated in the correspondingillustration (there

are no references in the description), the tadpole of C. bokermanni possesses no intramarginal

papillae. Lastly, the absence of a constriction behind the eyes easily differentiates the larva of

C. schmidti from that of C. dispar.

CARAMASCHI & KISTEUMACHER (1989) stated that the larvae of the genus Crossodactylus

are poorly differentiated morphologically. The comparisons made by FRANCIONI & CARCE-

RELLI (1993) and the one presented above clearly indicate that the larvae of Crossodactylus

have characters that can be potentially useful for the diagnosis of the different species.

RESUMEN

Se redescribe la larva de Crossodactylus schmidti. Entre otros caracteres, la forma del

espiräculo, la linea lateral visible y la ausencia de una constricciôn deträs de los ojos permite

diferenciarla de las otras larvas conocidas del género. El material de larvas previamente

asignado a C. dispar de Misiones, Argentina, corresponde a Hyla semiguttata.

ACKNOWLEDGEMENTS

thank Dr. E. O. LaviLLA, Prof. G. R. CaRRIZO, Dr. F. LoBo, and Lic. J. C. FERNICOLA for reading

and discussing the manuscript. G. R. CARRIZO is the author of the illustration. Dr. J. POMBAL, Jr. kindly

sent me copies of papers otherwise impossible to find in Argentina. My friends, M. I. Evia and

D. ARRIETA, were excellent companions in the field. Mr. F. FERNANDEZ and his family provided logistical

support during the fieldwork in San Vicente, Misiones. The quality of the English version of this

manuscript was greatly increased with the help of M. Ramirez, D. POL and C. IuIVIDIN.

Source : MNHN, Paris

FAIVOVICH 67

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Corresponding editor: Ronald G. ALTIG.

©ISSCA 1998

Source : MNHN, Paris

Alytes, 1998, 16 (1-2): 68-76.

Sobre la presencia de

Pleurodema guayapae Barrio, 1964

(Anura, Leptodactylidae) en Bolivia

Ignacio DE LA Riva * & Lucindo GONZALES **

* Museo Nacional de Ciencias Naturales, C/ José Gutiérrez Abascal 2, 28006 Madrid, España

E-mail: menir3a@fresno.csic.es

** Museo de Historia Natural “Noel Kempf Mercado”, Casilla 2489,

Santa Cruz de la Sierra, Bolivia

E-mail: lgonzales@museo.scz.net

Two well-known species of Pleurodema, Pleurodema cinereum and

Pleurodema marmoratum, have been reported from Bolivia hitherto. The

taxonomically problematic species Pleurodema borelli could occur as well.

A fourth species, Pleurodema guayapae, is reported here for the first time,

from the Chacoan region of the Department of Santa Cruz. It was previously

known only from dry, salty flats in central Argentina, around 1000 km apart

from the Bolivian population. Superficially, Argentinian and Bolivian spec-

imens are quite similar, but the systematic status of the Bolivian population

deserves further examination. The existence of at least two allopatric sets of

populations of P. guayapae indicates that the species had a broader

distribution in the past; climatic Pleistocene changes can account for its

present range.

INTRODUCCION

El género Pleurodema Tschudi, 1838 estä constituido por 12 especies distribuidas desde

Panamä central hasta el Estrecho de Magallanes (FROST, 1985). Ninguna especie es propia del

bosque tropical hümedo, sino que todas son habitantes principalmente de medios relativa-

mente abiertos, en ocasiones äridos y/o frios, y zonas templadas sometidas a fuerte estacio-

nalidad, de modo que la temporada de reproducciôn es corta, y a veces las condiciones ideales

para el apareamiento y puesta de huevos se dan sélo unos pocos dias al año. Asi, la mayoria

de las especies presenta reproduccién de tipo explosivo.

La distribuciôn del género Pleurodema es Ilamativa por su amplitud geogräfica y el hecho

de que esté ausente de la Cuenca Amazénica. La diversidad mäs alta se da en Argentina,

donde se encuentran nueve especies, de las cuales hasta tres pueden ser halladas en simpatria.

En Bolivia son conocidas dos especies de Pleurodema (DE LA Riva, 1990): Pleurodema

marmoratum (Duméril & Bibron, 1841), que habita la puna y el altiplano desde el sur de Perû

Source : MNHN, Paris

DE LA Riva & GONZALES 69

alnorte de Argentina y Chile, y Pleurodema cinereum Cope, 1877, que es también un habitante

de la puna, altiplano y valles secos, desde el sur de Perü al noroeste de Argentina. Una tercera

especie, Pleurodema borelli (Peracca, 1895), ha sido considerada por algunos autores como un

sinénimo de P. cinereum (PARKER, 1927; DE LA Riva, 1990; MCLISTER et al., 1991), pero no

por otros (GALLARDO, 1968, 1987; DUELLMAN & VELOSO, 1977; Cet, 1980; FRosT, 1985;

LaviLLA, 1992; STRANECK et al., 1993). De hecho, P. borelli y P. cinereum son formas

extraordinariamente parecidas desde el punto de vista de la morfologia. P borelli en Argen-

tina ocuparia desde las tierras bajas del chaco hasta altitudes de 3000 m (Cet, 1980), mientras

que P. cinereum seria una forma ligada exclusivamente a las alturas. Como ya fue apuntado

por DUELLMAN & VELOSO (1977), resulta dificil pensar que poblaciones que viven en la fria

puna a 4500 m puedan ser conespecificas con las del térrido chaco de las tierras bajas. Sin

embargo, MCLIsTER et al. (1991), después de un estudio electroforético y bioacüstico de

ambas formas, concluyeron que existe una sola especie, P. cinereum. El tema no estä zanjado

y se necesitan trabajos sistemäticos mäs detallados que permitan dilucidar la posiciôn

taxonémica de ambas formas, para lo cual serâ fundamental el estudio de las poblaciones de

valles mesotérmicos de alturas intermedias. Si P. borelli es una especie distinta, entonces tres

especies han sido registradas en Bolivia, ya que PERACCA (1897) registr P. borelli en

Aguairenda (provincia Gran Chaco, departamento Tarija); P. borelli y P. cinereum serian

especies cripticas. Este no seria el ünico caso dentro del género Pleurodema. BARRIO (1964)

describiô Pleurodema guayapae, una especie muy semejante a Pleurodema nebulosum (Bur-

meister, 1861), de la que se distingue por la carencia de timpano externo. Dicho autor

encontré que ambas especies, pese a su parccido, poseen Ilamadas de apareamiento comple-

tamente diferentes. Pleurodema guayapae vive en las inmediaciones de salares y zonas

semidesérticas en la zona de confluencia de las provincias argentinas de Catamarca, C6r-

doba, La Rioja y Santiago del Estero, y su distribuciôn cae de Ileno dentro de la de una

tercera especie prôxima, Pleurodema tucumanum Parker, 1927. Estas tres especies, junto con

Pleurodema marmoratum y Pleurodema diplolister (Peters, 1870), del nordeste de Brasil, se

caracterizan por la ausencia de gländulas lumbares, y todas, excepto P. marmoratum, rea-

lizan puestas en nidos de espuma flotantes en charcos estacionales, lo cual representa una

adaptaciôn a la vida en äreas muy secas y con fuerte estacionalidad, como son el chaco, el

monte y el espinal. Pleurodema guayapae es la especie con distribuciôn mäs restringida de las

tres.

Durante un estudio del material de anfibios de Bolivia en la coleccién herpetolégica del

American Museum of Natural History de New York (AMNH), el primer autor encontré tres

ejemplares de lo que a todas luces parecia ser P. guayapae, provenientes de La Brecha, una

localidad de la regién de 1z0z0g, en el chaco del departamento de Santa Cruz, Bolivia.

Posteriormente, el segundo autor comunic al primero la existencia de la especie en el ärea,

basändose en un ejemplar depositado en la colecciôn del Museo de Historia Natural “Noel

Kempff Mercado”, de Santa Cruz de la Sierra, Bolivia (NK), tras lo cual colecté varios

ejemplares en la zona, confirmändose definitivamente la presencia de la especie en el pais. En

este trabajo nos proponemos describir someramente esta poblacién y comentar las implica-

ciones biogeogräficas de su inesperada presencia a mäs de 1000 km de la poblacién mäs

cercana.

Source : MNHN, Paris

70 ALYTES 16 (1-2)

MATERIAL Y MÉTODOS

Los ejemplares colectados fueron fijados con formalina al 10% y posteriormente

conservados en etanol al 70 %. Las medidas fueron efectuadas con calibres digitales hasta una

precisiôn de 0.1 mm, y se tomaron del siguiente modo: LHA (longitud hocico-ano), distancia

entre el extremo del hocico y el borde proximal de la abertura anal; LT (longitud de la tibia),

distancia mâxima entre el talôn y la rodilla; LP (longitud del pie), distancia entre el borde

proximal del tubérculo metatarsal externo y la punta del cuarto dedo del pie; LC (longitud de

la cabeza), distancia entre la comisura bucal y el extremo del hocico; AC (anchura de la

cabeza), distancia entre las comisuras bucales; AP (anchura del pärpado superior), distancia

mäxima entre el borde externo del pârpado superior y su borde interno o unién con la parte

superior de la cabeza; DIO (distancia inter-orbital), distancia minima entre los bordes

internos de los pärpados superiores; DON (distancia ojo-narina), distancia entre el borde

anterior del ojo y el borde posterior de la narina; DIN (distancia inter-narinas), distancia

entre los bordes mediales de las narinas; DO (diâmetro del ojo), distancia entre los bordes

anterior y posterior del ojo. La muestra boliviana estudiada estä compuesta por 14 ejemplares

(NK A.3179, A.3243-52; AMNH A.144386-88) que fueron comparados con dos ejemplares

argentinos pertenecientes a la coleccién de la Fundaciôn Miguel Lillo, de Tucumän, Argen-

tina (FML 01810, de km 1030, Ruta 38, préximo a Chamical, Dpto. Gobernador Gordillo,

La Rioja, y FML 04898, de Lucio Mansilla, Dpto. Tulumba, Cérdoba).

RESULTADOS

DESCRIPCION DE LA POBLACION BOLIVIANA DE PLEURODEMA GUAYAPAE

Las medidas de todos los ejemplares examinados se exponen en la tab. 1. En general, la

muestra es bastante homogénea. Los ejemplares bolivianos (fig. 1) presentan püstulas bajas

redondeadas en el dorso, que no son tan evidentes en los argentinos, los cuales carecen

asimismo de una gländula post-comisural tan marcada. Los tres especimenes del AMNH son

similares en aspecto. El macho AMNH A.144380 tiene la garganta poco pigmentada y carece

de callosidades nupciales. El color general del dorso varia de beige grisäceo a pardo claro, con

pequeñas manchas oscuras irregulares, especialmente rodeando las püstulas, y pudiendo

formar un difuso patrôn escapular en forma de paréntesis invertidos.

Se hizé la disecciôn de la regién ôtica derecha del ejemplar AMNH A.144387 para ver la

condicién interna del timpano. El anillo timpänico es incompleto, faltando el tercio postero-

superior. Los dos tercios posteriores del timpano estän ocultos tras el m. depressor mandibu-

lae; la extracolumela es oval, y ocupa una gran porcién del timpano; el plectro estä parcial-

mante tapado por el m. cucullaris. En general, esta morfologia corresponde a la descrita por

BARRIO (1964), aunque en los ejemplares argentinos estudiados por dicho autor, la distancia

de la extracolumela al anillo timpänico supone aproximadamente la mitad de la distancia

existente entre el borde de la extracolumela y su centro (BARRIO, 1964: 483), mientras que en

el ejemplar boliviano examinado dichas distancias son aproximadamante iguales.

Source : MNHN, Paris

DE LA Riva & GONZALES 71

Fig. 1. - Ejemplar boliviano de Pleurodema guayapae.

DISTRIBUCIÔN Y ECOLOG{A

Pleurodema guayapae es conocida en Bolivia en cuatro localidades bastante prôximas

entre si, todas ellas en el Departamento de Santa Cruz, Provincia Cordillera (fig. 2). Dichas

localidades, ordenadas de norte a sur, son: Aguaraigua (19°24S, 62°31°O), La Brecha

(19930'S, 62°33°O), Ibasiriri (19°32’S, 62°33°O) y Yapiroa (19°36'S, 62°34’O). Las cuatro se

hallan a orillas del rio Parapeti, la primera de ellas en su margen derecho y las otras tres en el

izquierdo. Desde esta zona, el rio Parapeti sigue su curso en direcciôn noroeste para despa-

recer en la regiôn pantanosa de los Bañados del Izozog. En general, estas localidades se

asientan sobre Ilanuras aluviales antiguas compuestas por aridisoles, inceptisoles, alfisoles y

vertisoles, con condiciones de fertilidad, textura y drenaje variadas (JAKOB & GUAMAN, 1995).

El ârea general se ubica en la zona de vida de HOLDRIDGE (1975) del “Monte Espinoso

Templado”, y las especies vegetales dominantes son Aspidosperma quebracho-blanco, Brome-

lia serra, Browningia caineana, Chorisia insignis y Ruprechtia triflora. En las localidades

citadas se encuentra bosque muy bajo deciduo, bosque ribereño bajo deciduo y vegetaciôn

ribereña secundaria (CARTENS, 1995).

Los ejemplares de la coleccién del Museo Noel Kempff estaban en charcas estacionales

formadas en âreas antrépicas, dentro o cerca de los pueblos, en general en lugares con muy

poca vegetacién y bastante expuestos al sol. En Ibasiriri, el 16 de octubre de 1996 se encontré

un ejemplar macho cantando en una charca a la orilla de un camino, junto a Leptodactylus

bufonius Boulenger, 1894 y Bufo granulosus Spix, 1824 (A. ARAMBIZA, cComunicaciôn perso-

Source : MNHN, Paris

72 ALYTES 16 (1-2)

Tab 1. - Medidas de 14 ejemplares bolivianos y dos argentinos de Pleurodema guayapae, ordenados de mayor a

menor tamaño. M, macho; H, hembra; J, juvenil, LHA, longitud hocico-ano; LT, longitud de la tibia; LP,

longitud del pie; LC, longitud de la cabeza; AC, anchura de la cabeza; AP, anchura del pärpado superior:

DIO, distancia inter-orbital; DON, distancia ojo-narina; DIN, distancia inter-narinas; DO, diämetro del ojo.

[we]

NK A.3244 M 4.5 3,5 KR y #2 44

AMNH A.144386 H 44.3 14.5 16.9 110 16.0 3.8 3.8 32 25 47

AMNH A.144387 M 40.7 13.6 16.5 111 17.1 4.0 3.9 33 2.6 48

AMNH A.144388 M 40.7 13.5 16.4 10.8 16.3 1 ed 4.1 3.3 25 47

NK A.3243 M 37.9 13.9 15.6 109 16.0 42 ai 3.1 2.5 44

NK A.3246 M 37.8 13.6 15.0 10.6 15.2 43 1 3.1 2.1 4.6

NK A.3249 H 36.4 12.9 15.5 10.5 14.9 4.1 24 3.2 2.1 4.5

NK A.3247 M 35.4 12.9 142 10.1 14.7 4.0 2.6 3.1 21 42

NK A.3179 H 34.8 13.1 13.3 10.0 13.9 3.5 3.0 3.1 24 44

NK A.3250 H 32.8 12.2 13.8 10.2 12.9 4.0 2.5 28 19 47

NK A.3248 H 32.6 12.0 127 9.8 12.7 3.6 25 2.8 19 3.9

NK A.3251 H 30.1 10.5 12.5 9.1 12.4 34 2.6 2.8 19 3.8

NK A.3252 Fi 26.5 10.8 114 83 11.0 32 22 23 17 3e

FML 04898 H 42.2 14.5 15.3 11.2 15.8 4.8 2.6 2.8 23 5.1

FML 01810 M 41.9 15.2 15.6 11.6 15.7 LP à 37 3.7 22 4.5

nal). En Aguaraigua, el 6 de diciembre de 1996, en una charca junto a una bomba de agua,

cantaban P. guayapae y Physalaemus biligonigerus (Cope, 1861); P. guayapae era abundante y

se observaron algunas parejas en amplexo (F. SORIA, comunicaciôn personal). En Yapiroa, el

5 de marzo de 1997, se encontré un juvenil en el patio de la posta sanitaria. Tres dias después,

tras una fuerte Iluvia de una hora se formaron varias charcas en la cancha de fütbol

(completamente desprovista de vegetaciôn) y alrededores, y alli se encontraron varios juve-

niles y algunos adultos, sin vocalizar, junto a algunos individuos de P. biligonigerus, Bufo

paracnemis Lutz, 1925, B. granulosus y L. bufonius. Los juveniles encontrados van desde muy

pequeños (aparentemente recién metamorfoseados) hasta subadultos. Todas estas observa-

ciones apuntan a que la época de reproducciôn empezaria con las primeras Iluvias de octubre,

prolongändose quizä hasta enero o febrero.

DISCUSION

El hallazgo de Pleurodema guayapae en Bolivia provoca perplejidad. Hasta donde

sabemos, su limite norte de distribucién en Argentina estä en Matarä, en la provincia de

Santiago del Estero (28°06’S, 63°12°O) (GALLARDO, 1968), y distante en linea recta 1000 km

Source : MNHN, Paris

DE LA Riva & GONZALES 73

de Yapiroa. La herpetofauna de la regiôn chaqueña de las provincias argentinas de Santiago

del Estero, Tucumän y Salta (la ültima, fronteriza con Bolivia) ha sido bastante estudiada

desde hace tiempo, habiendo ademäs algunas aportaciones recientes a su conocimiento

(LaviLa & ScroccHi, 1991; CRUZ et al., 1992; LAviLLa et al.,1995), y en tal zona jamäs ha

sido hallada esta especie, de modo que la posibilidad de que la misma forme una poblaciôn

continua en Argentina y Bolivia estä präcticamente descartada. Asi mismo, P. guayapae

tampoco ha sido jamäs registrada en Paraguay. Por tanto, sélo cabe concluir que P. guayapae

presenta (al menos) dos grandes grupos de poblaciones alopätricas, uno en el Chaco Boreal

boliviano y otro en la confluencia de las provincias argentinas de La Rioja, Catamarca,

Cérdoba y Santiago del Estero (fig. 2), separados por unos 1000 km. Esta distribuciôn es

bastante coincidente con la de otro anfibio chaqueño, Lepidobatrachus llanensis Reig & Cei,

1963, si bien dicha especie no ha sido aün citada en Bolivia, donde su presencia es esperada

(DE LA Riva, 1990), y se conoce sélo de una localidad de Paraguay (FAIvoviCH, 1994). CEt

(1955a-b) ya Ilamé la atenciôn sobre la presencia de fauna caracteristicamente chaqueña en

las zonas de los salares de La Rioja, Cérdoba y Santiago del Estero. La caracterizaciôn

fisiogräfica y biogeogräfica de la region chaqueña es complicada y variable dependiendo de

los aspectos que se consideren. Entre los anfibios, hay especies de amplia distribuciôn en la

regiôn, que son tolerantes a un mäs amplio espectro de condiciones ambientales, y que se

extienden incluso a las provincias fitogeogräficas del Monte y el Espinal por el sur y/o hasta las

caatingas brasileñas por el nordeste (GALLARDO, 1979). Sin embargo, otras especies presentan

distribuciones mucho mäs restringidas, y entre ellas destaca la de P. guayapae en Argentina.

BRiIDAROLLI & Di TADA (1994), en referencia a los patrones de distribuciôn de los anfibios

anuros de la regiôn central argentina, los dividieron en seis grupos y ubican a P. guayapae en

dos de ellos: por un lado, en un grupo en el que se engloban un gran nümero de especies

tipicamente chaqueñas y que ocupan una gran ârea y, por otro, en un grupo compuesto por

sélo seis especies ocupando el bolsén de las Salinas Grandes y la cuenca de la Mar Chiquita,

donde predominan ambientes salinos y vegetaciôn halôfila. Estos ambientes no se correspon-

den exactamente con los de la regiôn boliviana en que se encuentra P. guayapae. Dada la

escasa capacidad de dispersion de los anfibios, es claro que poblaciones alopätricas como las

que nos ocupan representan un relicto de una distribuciôn mäs amplia en el pasado. Las

razones para la distribuciôn actual hay que buscarlas en la historia paleoclimätica de las

regiones templadas de Sudamérica. BARRIO (1964) sugirié que P. guayapae habria evolucio-

nado en el Pleistoceno a partir de alguna poblaciôn aislada de P. nebulosum y habria invadido

posteriormente parte del ärea de distribuciôn de dicha especie. DUELLMAN & VELOSO (1977)

propusieron que, en el Plioceno tardio, las especies de Pleurodema de tierras bajas sin gländula

lumbar se habrian ya diferenciado en un grupo norteño que daria P. diplolister en las

Caatingas, y uno sureño que divergiria primero en una especie adaptada a medios relativa-

mente hümedos dentro de la paleoflora chaqueña del Terciario (SOLBRIG, 1976), P. tucuma-

num, ÿ en un grupo mâs al sur, adaptado a condiciones mäs xéricas. Este grupo, durante el

Pleistoceno, se habria visto fragmentado debido a barreras montañosas (por ejemplo, la

Sierra del Valle Fértil) y rios, y habria dado como resultado las especies P. guayapae ÿ

P. nebulosum. Este modelo deja de ser satisfactorio en el momento en que P. guayapae aparece

1000 km mäs al norte, lo que indica que en el pasado su distribuciôn ha podido ser mäs amplia

de lo que hoy es la de P. tucumanum y P. nebulosum. Las fluctuaciones climäticas del

Pleistoceno supusieron, durante los periodos frios, notables expansiones de las formaciones

Source : MNHN, Paris

74 ALYTES 16 (1-2)

66° 64° Ce 60° 58 56°

L 16°

\ Bolivia

18°

L 20°

L 30°

Fig. 2. - Distribuciôn de Pleurodema guayapae en Argentina y Bolivia.

vegetales xerofiticas hacia el norte (SOLBRIG, 1976), que indudablemente arrastraron una

fauna acompañante, Cambios posteriores en las condiciones ambientales generales y locales

habrian Ilevado a un desigual fraccionamiento de äreas de distribuciôn antaño continuas,

variable segün las especies. Cuando se considera un conjunto de especies que viven en una

determinada regiôn, los cambios en sus äreas de distribucién como respuesta a grandes

variaciones ambientales tienen a menudo un caräcter altamente individual, dadas las diferen-

tes variables ambientales que influyen en la distribuciôn de cada especie en particular (BROWN

Source : MNHN, Paris

DE LA Riva & GONZALES 75

et al., 1996). Segün esto, no es de extrañar que podamos observar diferentes patrones de

distribuciôn entre los anfibios chaqueños.

La posicién taxonémica de las poblaciones norteñas de Lepidobatrachus llanensis

mereceria ser estudiada cuidadosamente, y lo mismo es cierto para las poblaciones bolivianas

de P. guayapae. Aunque los rasgos morfolégicos externos no parecen indicar diferencias entre

dichas poblaciones y las argentinas, el tiempo de aislamiento ha podido ser suficiente para que

se haya producido un fenémeno de especiaciôn. No obstante, también es cierto que muchos

cambios climäticos y fisiogräficos operan a veces a velocidades mayores que las tasas de

diferenciacién de las especies (SCHMIDT, 1950), lo que depende en gran parte de factores

intrinsecos. Para conocer el grado de divergencia entre ambos grupos de poblaciones de

P. guayapae, serä necesario en el futuro Ilevar a cabo comparaciones basadas en bioacüstica

ylo técnicas moleculares.

AGRADECIMIENTOS

1. DE LA Riva agradece a C. W. Myers y L. FORD su amabilidad y ayuda durante las visitas al

American Museum of Natural History, y a E. O. LAvILLA y Sonia KRETZSCHMAR el préstamo de los

ejemplares de P. guayapae de la FML. L. GONZALES agradece a la Wildlife Conservation Society (WCS)

la beca que posibilité el trabajo de campo, y a la Capitania del Alto y Bajo Izoz0g (CABI) y su equipo de

Recursos Naturales (A. Noss, A. MisERENDINO, E. CUÉLLAR, F. SORIA, A. ARAMBIZA, N. RAMÔN ÿ

G. CasrRo) todo el apoyo recibido durante dicho trabajo.

LITERATURA CITADA

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Corresponding editor: Ulrich SINSCH.

Source : MNHN, Paris

AINTTES

International Journal of Batrachology

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BouRRET, R., 1942. - Les batraciens de l'Indochine. Hanoi, Institut Océanographique de l’Indochine: i-x + 1-547,

Z, 1989; INGER

14.

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& J. P. Barr (ed.), Evolution and ecology of unisexual vertebrates, Albany, The New York State

Museum: 289-302. Cr:

Ixce, R..F, Voris, H. K. & Voris, H. H., 1974. - Genetic variation and population ecology of some Southeast

Asian frogs of the genera Bufo and Rana. Biochem. Genet., 12: 121-145.

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Published with the support of AALRAM

(Association des Amis du Laboratoire des Reptiles ct Amphibiens

du Muséum National d'Histoire Naturelle, Paris, France)

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Numéro de Commission Paritaire: 64851.

Source : MNHN, Paris

Alptes, 1998, 16 (1-2): 1-76.

Contents

W. Ronald HEYER

The relationships of Leptodactylus diedrus (Anura, Leptodactylidae)

Ana Eugenia RESTREPO & Julio Mario Hoyos

Musculatura de los miembros y de las cinturas

en Bolitoglossa adspersa (Peters, 1863) (Urodela, Plethodontidae) .....

Dinorah D. ECHEVERRIA

Microanatomia del aparato bucal y de la cavidad oral

de la larva de Bufo fernandezae Gallardo, 1957 (Anura, Bufonidae),

con comentarios acerca de la coloracién in vivo y la anatomia externa ..

Juliän FaIvoviICH

Comments on the larvae of the Argentine species

of the genus Crossodactylus (Leptodactylidae, Hylodinae) ............

Ignacio DE LA Riva & Lucindo GONZALES

Sobre la presencia de Pleurodema guayapae Barrio, 1964

(Anura, Leptodactylidae) en Bolivia ................................

Alytes is printed on acid-free paper.

1-24

50-60

Alytes is indexed in Biosis, Cambridge Scientific Abstracts, Current Awareness in Biological

Sciences, Pascal, Referativny Zhurnal and The Zoological Record.

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Dépôt légal: 4° trimestre 1998.

Source : MNHN, Paris