International Society for the Study

and Conservation of Amphibians

(International Society of Batrachology)

SEAT

Laboratoire des Reptiles et Amphibiens, Muséum national d'Histoire naturelle,

25 rue Cuvier, 75005 Paris, France

BOARD FOR 1992

President: Raymond F. LAURENT (Tucumän, Argentina).

General Secretary: Alain Dugois (Paris, France).

Treasurer: Dominique PAYEN (Paris, France).

Assistant Secretary, Europe: Günter GOLLMANN (Wien, Austria).

Assistant Treasurer, Europe: Annemarie OHLER (Paris, France).

Assistant Secretary, outside Europe: David B. WAKE (Berkeley, U.S.A.).

Assistant Treasurer, outside Europe: Janalee P. CALDWELL (Norman, U.S.A).

Other members of the Board: Jean-Louis FISCHER (Paris, France); Roy W. MCDIARMID (Washington,

U.S.A.); James I. MENZIES (Boroko, Papua New Guinea).

TARIFFS 1992

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Subscription to Alytes alone 250 FF / 50 $ 500 FF / 100 $

Subscription to Alytes + membership

of ISSCA and subscription to Circalytes 270 FF / 545 540 FF / 108 $

Circalytes is the internal information bulletin of ISSCA.

Back issues of Alytes and Circalytes are available: prices can be provided upon request by our

Secretariat.

Five-years (1992-1996) individual subscription to Alytes: 1000 FF / 200 $.

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- In US. Dollars, by cheques payable to “ISSCA”, sent to Janalee P. CaLDwELL, Oklahoma

Museum of Natural History, University of Oklahoma, Norman, Oklahoma 73019, U.S.A.

Source : MNHN, Paris

AINTES

INTERNATIONAL JOURNAL OF BATRACHOLOGY

December 1991 Volume 9, N° 4

Alytes, 1991, 9 (4): 89-102. 89

Un Leptopelis méconnu

de la faune forestière camerounaise

(Amphibia, Anura, Hyperoliidae)

Centrale Muséum

ro ||

Laboratoire de Zoologie, 3 3001 00111887 !

Faculté des Sciences,

B.P. 812, Yaoundé,

Cameroun

A new species of Leptopelis, common in the forest zone of Cameroon but

which had remained unknown until now, is described. This species shows a

skin spur at heel like L. calcaratus, from which it can be distinguished by the

shape of its snout (short, with a rounded instead of angular canthus rostralis),

the absence of a particular pigmentation on its subcanthal and loreal region

(which is dark brown with very conspicuous white blots in L. calcaratus), the

absence of spots on its flanks, its vocalizations, etc. This species has also a

superficial similarity with L. aubryi, which has no skin spur at heel. Informa-

tion is given on the vocalizations of the new species, its annual and circadian

cycles of vocal activity, its ecology and its distribution within and outside

Cameroon.

L'espèce de Leptopelis décrite ci-après est l’une des plus répandues de la faune

forestière camerounaise. Elle n’a pourtant été que tardivement reconnue et n’avait pas,

jusqu'ici, reçu de nom spécifique. Ce paradoxe peut s'expliquer par d'éventuelles

confusions avec L. calcaratus (Boulenger, 1906) ou L. aubryi (Duméril, 1856) mais aussi

par la difficulté d’observer et de capturer cette espèce, qui se tient en général assez haut

dans les arbres.

La première mention qui en a été faite, sous la dénomination Leptopelis sp. 1, date

de 1974 (AMIET & ScHioTz, 1974). L'espèce a été citée ensuite, de la même façon, dans

plusieurs publications (entre autres: AMIET, 1975, 1983). Il est probable qu'elle existe, non

ou mal identifiée, dans diverses collections d’Anoures d’Afrique centrale.

Source : MNHN, Paris

90 ALYTES 9 (4)

Fig. 1. — Leptopelis omissus, mâle de Kala, 19.1.76. Remarquer les éperons blancs aux talons et le

canthus arrondi

Les spécimens étudiés sont déposés dans les collections suivantes:

BMNH: British Museum (Natural History), London;

JLA: Jean-Louis AMIET;

MNHN: Muséum National d'Histoire Naturelle, Paris.

Leptopelis omi: Sp. nov.

Matériel étudié. — Holotype. — Mâle MNHN 1991.270 (= JLA 76.012), Kala (Cameroun),

19 janvier 1976. Longueur museau-anus: 32 mm; cuisse: 17 mm; jambe: 17,5 mm; pied: 23,5

mm; largeur de la tête: 13,5 mm. Livrée dorsale typique, dans les tons beiges et bruns (à l'état

fixé), face ventrale presque immaculée, avec une seule moucheture fonc:

Paratypes. — Dix mâles de: (a) Ebone, 20.V.74 (ILA 74.162); (b) Mankouat, 23.111.75

(MNHN 1991.271-272 = JLA 75.078-079); (c) Nkondjock, 24-26.111.75 (ILA 75.099); (d)

Kala, 17.11.76 (JLA 76.020); (e) Malende, 27.V.76 (JLA 76.147); (5 Momboué, 10-

1L.IV.79 (JLA 79.014-015); (g) Ibaïkak, 31.182 (JLA 82.011 et MNHN 1991.275 = JLA

82.010). femelles de: (a) Mintom, L.HL.75 (MNHN 1991.273 JLA 75.047); (b)

Nkondjock, 24-26-II1-75 (JLA 75.100); (c) Nkoladzap, 24.11.76 (JLA 76.044); (d)

Zamakoë, 8.111,76 (JLA 76.045); (e) Nyete, 17.11.77 (MNHN 1991.274 = JLA 77.001); (f)

Ekombitié, 6-IV-78 (ILA 78.106)

Source : MNHN, Paris

AMIET 91

Fig. 2. — Leptopelis omissus, mâle de Zamakoë,

caractère propre à l'espèce mais ne

5.X.76. La ponctuation verte de ce spécimen est un

s’observe pas chez tous les individus

Autre matériel. — (1) Quelques spécimens déposés au British Museum ont été examinés:

BMNH 1980.1601: Ayip Eku, Oban Hills, Cross River State, 3.VIIL.80, M. E. DYER

récolteur;, BMNH 1980.1643-45: edge of Great Kwa River floodplain, Calabar State,

3.VL.79, J. C. Re récolteur. (2) Les spécimens mentionnés sous les rubriques Holotype

S pour la description de l'espèce, ne représentent qu'une partie du

vons récolté, le reste ne nous étant pas accessible pour le moment. Dans

et Paratypes, utili

la nature, l'espèce a été observée plusieurs centaines de fois et le nombre d'individus

entendus depuis le début de nos prospections est de l’ordre de plusieurs milliers.

Source : MNHN, Paris

92 ALYTES 9 (4)

Diagnose. — Ce Leptopelis de petite taille partage avec L. calcaratus la particularité de

posséder un ‘“éperon”’ cutané au talon, mais diffère principalement de celui-ci par son

canthus rostralis arrondi, ses flancs peu ou pas maculés, l'absence de grande tache blanche

sous-oculaire et ses vocalisations. Accessoirement, l’espèce se distingue aussi de L.

calcaratus par son tibia un peu plus court et la présence assez fréquente d’une ponctuation

dorsale de teinte verte. L. omissus présente aussi une ressemblance superficielle avec L.

aubryi dont il se distingue, entre autres caractères, par ses éperons cutanés.

Habitus, proportions, tégument, palmure. — Les mâles de L. omissus (fig. 1 et 2) sont parmi

les plus petits des Leptopelis camerounais: les 11 mâles utilisés pour cette description ont

une longueur museau-anus de 29,5 à 35,5 mm. Seuls ceux de L. modestus (Werner, 1898)

ont une taille inférieure. Les femelles sont plus grandes: de 38 à 43 mm chez les 6 femelles

paratypes.

La tête, large, représente de 38 à 45 % de la longueur museau-anus (mensurations de

17 adultes, moyenne: 41,7 %). Chez les femelles, la forme plus arrondie du corps la fait

paraître proportionnellement plus étroite que chez les mâles. Les yeux, très saillants,

mesurent de 4,2 à 5,5 mm de diamètre entre les angles palpébraux.

Le museau est court: alors que son extrémité est fortement déclive en avant des

narines, la distance de la narine à l’œil ne représente que de 62 à 84 % environ du diamètre

de l'œil (mensurations de 17 adultes, moyenne: 74%). Le canthus est peu saillant,

largement arrondi (différence importante avec L. calcaratus, où il est saillant, avec une

arête anguleuse). Vu de dessus, le museau se rétrécit fortement en avant des yeux jusqu'aux

narines; entre ces dernières, son extrémité forme un arc peu saillant ou paraît presque

tronquée. L'espace internasal, mesuré chez 10 adultes, représente en moyenne 80 % de

l'espace interorbitaire.

Pour le même nombre d'individus, la largeur de la paupière supérieure représente en

moyenne 82 % de l’espace interorbitaire.

Les tympans, très apparents, situés juste derrière les yeux, sont légèrement obliques et

visibles de dessus. Leur diamètre est en général un peu inférieur aux deux tiers de celui de

l'œil: de 62,2 à 77,5%, avec une moyenne de 71%, pour 17 adultes. De forme

subcirculaire, ils sont souvent saillants et étroitement rebordés vers l'avant.

Les avant-bras sont un peu plus épais que les bras. Du poignet à l'extrémité du

troisième doigt, la main est plus longue que l’avant-bras. Les doigts sont terminés par des

disques adhésifs plus développés que ceux des orteils, celui du doigt III atteignant environ

les deux tiers du diamètre tympanique. Les disques sont aussi larges ou un peu plus larges

que longs aux doigts Il, III et IV; au doigt I, le disque est plus long que large. Les

tubercules sous-articulaires distaux sont bien développés à tous les doigts, plus ou moins

étirés en lames transverses, souvent bifides ou presque dédoublés (doigt IV); un tubercule

proximal bien développé, en cône émoussé, est présent au doigt IIL, ainsi qu’au doigt IV

où il est petit et déjeté à l'extérieur. La paume des mains est munie de petits tubercules,

très saillants, pouvant même, aux doigts I et II, simuler des tubercules articulaires

surnuméraires. À la base des doigts II et III, ces tubercules peuvent être vaguement alignés

suivant deux rangées. La base du doigt I montre une excroissance ovoïde, peu saillante,

à l'emplacement du prépollex.

Source : MNHN, Paris

AMIET 93

La palmure présente l'extension suivante: (1) entre les doigts I et Il: vestigiale; (2)

entre les doigts II et III: du tubercule sous-articulaire distal du doigt II au proximal du

doigt III; (3) entre les doigts III et IV: de la mi-longueur de l’antépénultième phalange du

doigt III au tubercule sous-articulaire distal du doigt IV. Le long de chaque doigt, la

palmure se prolonge en une étroite frange cutanée.

Les membres postérieurs sont relativement longs et minces, comme chez d’autres

espèces arboricoles telles que L. boulengeri (Werner, 1898) et L. calcaratus. Les

mensurations effectuées sur 17 individus montrent que: (1) la cuisse et la jambe sont

sensiblement de même longueur et représentent chacune un peu plus de la moitié de la

longueur museau-anus (de 47,8 à 59,2 %, moyenne 53,2 %, pour la première, et de 50 à

60,5 %, moyenne 54,7 %, pour la seconde); (2) le pied, tarse compris, atteint en moyenne

69% de la longueur museau-anus, avec des extrêmes à 61,7 % et 74,3%. Chez L.

calcaratus, la jambe est proportionnellement un peu plus longue: chez une douzaine

d'adultes mesurés à titre comparatif, sa longueur atteint en moyenne 57,5 % de celle du

corps; cette différence est souvent perceptible à l’observation directe.

Les disques adhésifs des orteils sont moins développés que ceux des doigts. Ils sont

plus longs que larges, ovales ou subtriangulaires, aux orteils I, Il et III, et à peu près aussi

larges que longs aux orteils IV et V. Il y a un tubercule sous-articulaire assez petit,

subconique, à l’orteil I, un à l’orteil II, deux à l’orteil III, trois à l’orteil IV, le distal, très

développé, tendant à se dédoubler, et deux à l’orteil V, le distal étant au moins aussi large

que l’orteil mais non bifide. Le tubercule métatarsien interne est aussi long que l’orteil I

au-delà du tubercule sous-articulaire; il est de forme ovale-étirée, comprimé latéralement

mais non caréné. La face plantaire porte de nombreux petits tubercules irrégulièrement

disposés, moins saillants que ceux des mains.

La palmure pédieuse (fig. 3) présente l'extension suivante: (1) entre les orteils I et I:

du tubercule sous-articulaire de I à un peu en-dessous de celui de II; (2) entre les orteils

II et III: de l'articulation entre la pénultième et la dernière phalange de II jusque entre les

deux tubercules sous-articulaires de III; (3) entre les orteils III et IV: de un peu au-delà de

l'articulation entre la pénultième et la dernière phalange de III jusqu’à un peu au-dessus

du tubercule sous-articulaire médian de IV; (4) entre les orteils IV et V: du milieu de

l’antépénultième phalange de IV à l'articulation de l’avant-dernière et de la dernière

phalange de V. La palmure se prolonge en une frange assez large de chaque côté des

orteils, jusqu’au disque.

Sur la face dorsale, le tégument est très finement et régulièrement granuleux, ce qui

lui donne un aspect mat. De petits tubercules plus saillants forment des aspérités éparses

sur la face supérieure des jambes et, chez certains individus, à l'arrière du dos. Les

excroissances rictales varient suivant les individus. A peine décelables chez certains, elles

peuvent être au nombre de 4 ou 5 chez d’autres. Sur les flancs, les microtubercules

s’élargissent en restant peu saillants, ce qui donne un aspect finement réticulé au tégument.

Cet aspect se retrouve sur la face ventrale, où les granulations sont toutefois mieux

marquées. Dans la région pectorale des mâles, à la base de chaque bras, des plages de

tégument lisse et épaissi, subcirculaires, larges de 3-4 mm, correspondent aux glandes

pectorales.

Source : MNHN, Paris

AMIET 95

Le coude est muni d’un repli cutané transverse, qui se poursuit en une arête saillante

sur le bord externe de l’avant-bras et de la main jusqu’au disque du doigt IV.

Un des caractères discriminants importants de l'espèce réside dans une petite

excroissance conique souple, de 0,5 à 0,8 mm de hauteur, portée par le talon, en situation

externe. Un tel “éperon” ne se retrouve que chez L. calcaratus, où il est encore plus

développé. Sur des spécimens fixés dans de mauvaises conditions, l’éperon est parfois

difficile à percevoir mais sur le vivant il est toujours apparent, d’autant plus qu'il est de

teinte claire, contrastant avec le reste du tégument. Sur la face externe du tarse, l'éperon

se prolonge en une arête cutanée jusqu'à l’extrémité du cinquième orteil.

Livrée. — La coloration de la face dorsale varie dans une large gamme de fauves, beiges,

roux, bruns ou gris. Elle s’éclaircit en livrée diurne, à tel point que le patron dorsal peut

alors devenir difficile à déceler. Celui-ci est constitué, chez la plupart des individus et quel

que soit le sexe, par une grande macule à bords découpés, subsymétrique, de teinte plus

soutenue que la coloration foncière (fig. 4). Débutant au niveau des yeux, son extension

vers l'arrière varie selon les individus, mais elle n’atteint jamais l'anus. Une comparaison

attentive de la livrée de nombreux individus montre que, malgré son apparente variabilité,

le patron dorsal se ramène au schéma fondamental suivant: (1) sur la tête, un triangle étiré

transversalement, pointé vers l'arrière, dont les angles basaux se situent dans la moitié

antérieure des paupières; ce triangle est toujours “percé” en son centre par une tache

circulaire de même teinte que le fond; (2) le triangle céphalique est relié à une macule

scapulaire trapézoïdale, légèrement rétrécie vers l'arrière, dont les angles antérieurs, à

hauteur des tympans, sont souvent étirés en “cornes”; (3) dans le prolongement de la

précédente,, une autre macule, de forme semblable mais plus large, atteint la région

lombaire !.

Cette maculation dorsale se dilue assez souvent, à sa partie postérieure, dans la teinte

foncière, la grande macule lombaire disparaissant alors plus ou moins complètement. De

rares individus montrent une livrée dorsale aberrante, sans patron reconnaissable, ou

constituée de taches irrégulières.

Un trait de coloration remarquable, visible seulement sur le vivant, est la présence

fréquente (chez environ un tiers des individus dans la région de Yaoundé) de très petites

taches vertes, dépassant rarement 2 mm de plus grande dimension et surtout nombreuses

dans la région antérieure. Sur le terrain, elles constituent un très bon caractère discriminant

par rapport à L. aubryi et L. calcaratus, qui ne montrent jamais la moindre trace de

pigment vert.

Comme chez la plupart des Leptopelis, le patron du dessus des membres est constitué

de barres transverses foncées sur un fond plus clair. Les plus apparentes sont celles des

jambes, au nombre de 4 en général. Des fascies plus foncées s'observent aussi sur la face

antéro-supérieure de la cuisse, près du genou, et sur le dessus du pied, près du talon;

lorsque le membre postérieur est replié, elles prolongent les barres de la jambe.

1. Ce patron représente probablement le patron dors:

dériver ceux de la plupart des autres espèces. Il

modestus, L. calcaratus, entre autres. Les

d'Hyperolius sont frappantes

1 primitif des Lepropelis, d'où il est possible de faire

représenté, sous la même forme, chez L. aubryi, L.

nalogies avec le patron MD (Amir, 1978) de diverses es]

Source : MNHN, Paris

96 ALYTES 9 (4)

(e]

16.147 71.001 15.078

| l

\ /

74.162 19.014

TT TD

78.106 15.099 82.010

Fig. 4. — Variation de la maculation dorsale chez L. omis d'après des dessins à la chambre claire.

Les numéros permettent de connaître l'origine des spécimens figurés en se reportant à la rubrique

Paratypes: 77.001 = MNHN 1991274; 75.078 = MNHN 1991.271; 75.079 = MNHN

1991.272; 82.010 = MNHN 1991.275.

Source : MNHN, Paris

AMIET 97

Les régions loréale et canthale ne montrent pas de coloration particulière (différence

avec L. calcaratus et L. aubryi, Voir ci-après: Affinités). Sous l'œil, il peut y avoir une vague

tache claire, beaucoup moins apparente que la macule sous-oculaire blanche, large et bien

circonscrite de L. calcaratus. L'iris est doré, étroitement marginé de rouge à son bord

supérieur.

Les flancs ne sont pas maculés ou montrent tout au plus quelques gros points foncés

(différence avec L. calcaratus). La région périanale a une pigmentation souvent très

contrastée, avec une ligne blanche plus ou moins continue entourant une bande anale

transverse foncée. Les plis cutanés des talons et des tarses, et surtout l'éperon, sont

généralement blancs ou crème, de même que l’arête cutanée des membres antérieurs. La

région inguinale et les faces antérieure et postérieure des cuisses (parties cachées quand le

membre est replié) sont colorées de brun plus ou moins foncé. Il s’y ajoute, dans les

populations de la plaine littorale, des marbrures jaunes plus ou moins envahissantes, un

peu comparables à celles, constantes et d’un jaune plus vif, de L. ocellatus (Mocquard,

1902).

La face ventrale est tachetée de brun sur un fond blanchâtre ou jaunâtre. L'extension

de la maculation est extrêmement variable et ne saurait de ce fait être utilisée comme un

critère d'identification. Elle peut consister en marbrures (sous les cuisses), en grosses taches

irrégulières, ou en fines mouchetures. Le dessous des cuisses et/ou de la gorge est assez

souvent plus pigmenté que le reste. Certains spécimens ont une face ventrale presque

immaculée.

Distribution, variabilité. — L. omissus est répandu dans toute la zone forestière

camerounaise, aussi bien dans la plaine littorale que sur le plateau sud-camerounais ou

dans la dépression “congolaise” du sud-est (voir carte fig. 5). Il manque toutefois, comme

nous l’avions déjà signalé (AMIET, 1983), dans les forêts-galeries de la zone tri vanisée

qui s'étend au nord du 6ème parallèle. De même, il s'élève très peu en altitude et nous ne

l'avons jamais trouvé dans l'étage submontagnard, dont la limite inférieure se situe vers

1000 m.

Dans la plaine littorale, et plus particulièrement dans le secteur Nkongsamba-Yabassi,

les faces antérieure et postérieure des cuisses, ainsi que la région inguinale, sont plus ou

moins copieusement colorées de jaune. Dans le reste de son aire camerounaise, l'espèce se

révèle remarquablement homogène, tant sur le plan morphologique que sur le plan vocal.

En dehors du Cameroun, L. omissus existe dans le sud-est du Nigéria, dont la

batrachofaune est le prolongement de celle du Cameroun (Ayip Eku, Cross River State;

Great Kwa River floodplain, Calabar State). Nous avons reconnu ses appels sur un

enregistrement effectué par F. DOWsETT-LEMAIRE à Koubotchi, dans le sud du Congo. Ceci

implique que l'espèce existe aussi au Gabon. De même, sa présence au Cameroun près de

la frontière de la République centrafricaine rend très probable son existence dans une

partie au moins de ce territoire.

Eco-éthologie. — L. omissus est une espèce strictement sylvicole. Il se rencontre, sans

différence apparente de fréquence, dans les divers types de forêt planitiaire reconnus par

les phytogéographes: forêt atlantique, forêt congolaise et forêt mésophile. Il peuple

indifféremment la forêt haute à aspect primaire et les forêts secondaires récentes.

Source : MNHN, Paris

NIGERIA

GUINEE EQUAT.

Fig. 5. — Carte du Cameroun au sud du 8ème parallèle montrant la limite nord de la forêt équatoriale

(qui s'étend au-delà sous forme de galeries non figurables à cette échelle) et les points où a été

relevée la présence de L. omissus. Carte établie à partir d’une trame quadrillée dont les carrés

mesurent 10 minutes de côté, ce qui explique l'alignement des points (pour plus de précision sur

les méthodes de relevé et de cartographie, voir AMIET, 1983).

(+) 6 SHLATV

Source : MNHN, Paris

AMIET 99

Le site de reproduction typique correspond à une vallée parsemée de flaques et de

trous d’eau et parcourue par une petite rivière ou un ruisseau. L'espèce se reproduit aussi

dans les raphiales. Elle évite les vastes marécages aux eaux profondes et les abords des

grandes rivières, ainsi que les vallons à sous-bois dégagé, assez fréquents en forêt primaire.

Les postes de chant des mâles sont situés à plusieurs mêtres au-dessus du sol, mais

apparemment pas au-delà d’une dizaine. Les mâles appellent posés en travers d’une liane

ou d’une branchette, moins souvent sur une feuille, et en général mieux dissimulés que L.

calcaratus, qui partage les mêmes biotopes de reproduction mais se tient moins haut. La

hauteur des postes de chant peut expliquer que L. omissus ait été, malgré sa banalité, peu

récolté jusqu'ici.

Dans la région de Yaoundé, où le niveau d'activité vocale de L. omissus a été relevé

régulièrement depuis une quinzaine d'années dans plusieurs stations (AMIET, 1989), il y a

deux périodes d’activité: (1) l’une débute en janvier, présente un maximum en février-mars

et cesse fin avril; (2) l’autre commence en juin pour se terminer en novembre, avec un

maximum de fin juillet à début septembre; en juin et en novembre, les appels sont

cependant très rares. Beaucoup d’Anoures sylvicoles ont, au Cameroun, un cycle bimodal

de ce type, mais L. omissus se distingue par l’étalement de ses périodes d'activité, les mois

de mai et de décembre étant les seuls où l'espèce est totalement silencieuse. On remarquera

que les maxima coïncident avec des périodes climatiquement bien différentes puisque le

premier correspond à la fin de la grande saison sèche et au tout début de la petite saison

des pluies, alors que le second coïncide avec la petite saison sèche, dont les caractéristiques

varient beaucoup d’une année à l’autre. Ces absences de synchronisation des cycles

d'activité vocale avec les saisons sont une des caractéristiques biologiques remarquables de

la batrachofaune sylvicole au Cameroun (AMIET, 1989).

Le cycle circadien d’activité vocale est caractérisé par le début tardif des vocalisations.

Alors que beaucoup d'espèces forestières commencent à émettre leurs appels au crépuscule,

entre 18 het 18 h 30, L. omissus ne se fait entendre qu’à partir de 18 h 30 (L. calcaratus,

plus tardif encore, débute après 19 h, alors qu’il fait complètement nuit). La phase

d’activité est courte: après 20 h ne s’entendent plus que des appels isolés. La durée de la

phase quotidienne d’activité vocale est d’autant plus courte que les maxima annuels sont

plus éloignés, phénomène qui s’observe chez la plupart des Anoures sylvicoles (AMIET,

1989).

Des sonagrammes des vocalisations ont été publiés par AMIET & ScHiTZ (1974). Les

appels nuptiaux sont de deux types: (1) un “‘djimp” bref, nasal, d’un dixième de seconde

à peu près; (2) un “clack” sec, encore plus court, ressemblant assez à l'appel de L. aubryi.

Un même individu peut émettre alternativement ces deux cris, sans qu’il y ait de régularité

apparente dans leur succession. La signification du passage de l’un à l’autre, à supposer

qu’il y en ait une, nous est inconnue.

Un autre type de vocalisation, rarement entendu dans la nature, est un cri prolongé

ressemblant à un chevrotement. Durant une demie seconde à peu près, il comprend une

dizaine de notes identiques, d’un vingtième de seconde environ. Nous avons vu émettre ce

cri par un mâle qui se dirigeait vers une femelle posée sur une feuille; les chevrotements

alternaient avec des séries de “djimp” rapidement répétés. Des “trilles” semblables

(’huzzing” de ScHisrz) existent chez de nombreuses espèces de Leptopelis et nous les

Source : MNHN, Paris

ALYTES 9 (4)

Fig. 6. — Leptopelis aub âle de Nkoladzap, 11.172. On notera la pigmentation foncée

subeanthale. caractère que ne présente pas L. omissus

iopelis calcaratus, mâle des environs de Yaoundé, XIL.73. Le canthus anguleux et le

foncé, avec deux taches blanches de chaque côté, permettent de distinguer facilement

cette espèce de L. omissus

MNHN, Paris

AMIET 101

avions qualifiés de “cris de séduction” (AMIET & SCHIeTZ, 1974). Il est possible qu'ils soient

émis en présence d’un mâle aussi bien que d’une femelle et qu’ils aient une fonction

territoriale, au moins initialement, quand un mâle cantonné repère un autre individu à

proximité.

Affinités. — L. omissus a le même patron dorsal que L. aubryi (fig. 6) et L. calcaratus (fig.

7). Avec le premier, il partage une certaine similitude d’habitus et avec le second la

possession d’un éperon cutané au talon. Ces ressemblances ont pu entraîner des confusions

et des erreurs d'identification, mais elles n’impliquent pas que les trois espèces soient

phylogéniquement affines.

La forme du canthus rostralis permet de séparer très facilement L. omissus, où il est

très arrondi, de L. calcaratus, où il est saillant, avec une arête anguleuse. Deux caractères

chromatiques de L. calcaratus ont aussi une bonne valeur diagnostique: (1) les côtés du

museau, jusqu’à l’arête canthale, sont beaucoup plus sombres que le reste de la livrée

(’masque”) avec des macules blanches très apparentes (sous l'œil, entre l'œil et la narine

et au bout du museau); (2) les flancs sont fortement maculés de sombre, souvent sous

forme de taches arrondies, éventuellement ocellées.

Si les éperons des talons sont en bon état, L. omissus ne peut être confondu, même

fixé, avec L. aubryi. Dans le cas contraire, d’autres caractères permettent de distinguer ce

dernier: (1) membres postérieurs plus courts; (2) palmure pédieuse plus petite; (3) tubercule

métatarsien plus gros; (4) patron dorsal plus divisé, surtout dans sa partie postérieure; (5)

région subcanthale toujours plus foncée, mais ne formant pas un “masque” complet

comme chez L. calcaratus et L. ocellatus.

LAURENT (1973) a décrit sur 6 exemplaires du sud du Zaïre une sous-espèce

meridionalis de L. calcaratus. Cette sous-espèce est surtout caractérisée par la réduction de

l’éperon cutané du talon, ce qui pourrait suggérer un rapprochement avec notre L. omissus,

dont l’éperon est effectivement plus petit que celui de L. calcaratus. Toutefois, divers

caractères mentionnés par LAURENT (1973), et en particulier la coloration des côtés de la

tête, décrite de façon très précise, montrent clairement que meridionalis est une forme de

L. calcaratus, à laquelle L. omissus ne saurait être assimilée.

RÉSUMÉ

Leptopelis omissus sp. nov., une espèce commune dans la zone forestière camerounaise

mais restée ignorée jusqu'ici, est décrite. Cette espèce présente un “éperon” cutané au talon

comme L. calcaratus mais s’en distingue par la forme de son museau (court, à canthus

rostralis arrondi et non anguleux), l'absence de pigmentation particulière de la région

subcanthale et loréale (colorée de brun foncé avec des macules blanches très apparentes

chez L. calcaratus), ses flancs non maculés, ses vocalisations, etc. Elle présente aussi une

ressemblance superficielle avec L. aubryi, espèce dépourvue d’éperon cutané au talon. Des

précisions sont données sur les vocalisations, les cycles annuel et circadien d'activité vocale,

l'écologie et la distribution intra- et extracamerounaise de L. omissus.

Source : MNHN, Paris

102 ALYTES 9 (4)

RÉFÉRENCES BIBLIOGRAPHIQUES

Amir, J.-L., 1975. — Ecologie et distribution des Amphibiens Anoures de la région de Nkongsamba

(Cameroun). Ann. Fac. Sc. Yaoundé, 20: 33-107.

— 1978. — À propos d’Hyperolius platyceps (Boulenger), H. kuligae Mertens ct H. adametzi Ahl

(Amphibiens Anoures). Ann. Fac. Sc. Yaoundé, 25: 221-256.

- 1983. — Un essai de cartographie des Anoures du Cameroun. Alytes, 2: 124-146.

- 1989. — Quelques aspects de la biologie des Amphibiens Anoures du Cameroun. Année biol., 28:

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Air, J.-L. & Scierz, À. 1974. — Voix d'Amphibiens camerounais. III. Hyperolinae: genre

Leptopelis. Ann. Fac. Sc. Cameroun, 17: 131-163.

LAURENT, R., 1973. — Le genre Lepropelis Günther au Zaïre (Salientia). Ann. Mus. r. Afr. cent., Sei.

zool., 202: 1-62.

Corresponding editor: Alain DuBoïs.

Source : MNHN, Paris

Alytes, 1991, 9 (4): 103-119. 103

Ciclo anual de la vitelogénesis

en tres especies de anuros

del noroeste argentino

R. MONTERO * & A. PISANO **

* Instituto de Herpetologia (Fundacién Miguel Lillo — CONICET)

y Facultad de Ciencias Naturales UNT, Miguel Lillo 251, 4000, Tucumän, Argentina

** Laboratorio de Envestigaciones Embriolôgicas (CONICET),

Montevideo 126, Piso 4, 1019, Buenos Aires, Argentina

The vitellogenic cycles through the year of Hyla pulchella andina,

Telmatobius laticeps and Telmatobius pisanoi were analyzed every two

months. During june, austral winter, the ovaries of the three species present

the larger quantities of full grown oocytes and the vitellogenic process is

almost stopped; in august the reproductive period begins and the vitellogene-

sis is reactivated. Between december and april the ovarian pictures are so

diverse that different periods cannot be delimited. The relation between the

quantities of vitellogenic oocytes and oocytes at more advanced stages

Suggests a regulation point between primary and late vitellogenic stages for H.

pulchella and T. pisanoi, and between previtellogenic and primary vitellogenic

stages for T. laticeps.

INTRODUCCIÔN

Los ciclos oväricos de los Anuros han sido poco estudiados y menos se sabe, al

respecto, en lo inherente a las especies Argentinas. Salvo esporädicos trabajos que han

tratado el tema con adecuadas observaciones (MAzzocco, 1940), el anälisis de las

variaciones anuales oväricas queda muy limitado (Cet, 1948, 1949 à). En el caso de Hyla

pulchella andina, Telmatobius laticeps y Telmatobius pisanoi, tres especies que habitan la

zona geogräfica de Tafi del Valle (Tucumän, Argentina), las observaciones que se refieren

al ovario representan comentarios fragmentarios, injertados en descripciones mäs o menos

amplias del ciclo masculino (CARUSO, 1949; Cet, 1949 b). Por otra parte, para evitar datos

un tanto empiricos o subjetivos, se consideré oportuno, ms recientemente, estudiar los

ciclos espermatogénicos de estas tres especies (MONTERO & PISANO, 1990 y en prensa),

usando metodologias distintas de las de caräcter puramente histolôgico, mäs frecuente-

mente utilizadas; por lo tanto consideramos la presente contribucién como un comple-

mento del tema, en cuanto tratarä no sélo de describir, sino mäs bien de comparar el ciclo

ovärico respectivo de cada una de las tres especies.

Source : MNHN, Paris

104 ALYTES 9 (4)

MATERIAL Y MÉTODO

El material animal se recolecté bimestralmente desde junio de 1985 hasta junio de

1987 en localidades del departamento Tafi del Valle, Tucumän (Argentina): Hyla pulchella

andina en los alrededores de Tafi del Valle y El Mollar (2200 m s.n.m.); Telmatobius

laticeps en el arroyo que cruza la ruta provincial 307 (Tafi del Valle — Amaicha del Valle)

en el kilémetro 84 (3020 m) y T. pisanoi en el arroyo que cruza la misma ruta pero en el

kilémetro 98 (2800 m).

A los ejemplares que se Ilevaron al laboratorio se les extrajeron los ovarios, dentro de

las 48 horas posteriores a la captura, y fueron conservados en formol 10 %. Los cuerpos

ingresaron como ejemplares testigos (voucher specimens) a la colecciôn herpetolôgica de la

Fundacién Miguel Lillo, divididos en tantos lotes como fecha de coleccién, bajo los

siguientes nümeros: Hyla pulchella andina, FML 03853-03866; Telmatobius laticeps y T.

pisanoi, FML 03955-03981.

Se analizaron muestras de cada ovario que representaban entre el 7 al 15 % en peso

con respecto al ovario completo. Con el auxilio de una lupa binocular se separaron los

elementos germinales voluminosos, clasificando y contando los ovocitos mayores de 0,05

mm. Los valores se expresan como porcentaje de cada fase ovogénica con respecto al total

de elementos contabilizados; en el caso de las manchas pigmentarias su frecuencia se refiere

como el porcentaje del total de ovocitos sélo a modo de referencia pero sin estar incluidos

en ese total. El nümero total de ovocitos del ovario se estimé utilizando la proporcién

derivada de los pesos relativos de la muestra y del ovario completo.

Se utiliz el indice de madurez (IM) propuesto por SMALLEY & NACE (1983) con el

objeto de comparar el nivel del proceso de vitelogénesis en los respectivos ejemplares, ya

que representa un indicador comparable del estadio promedio de la poblacién de

elementos en proceso de vitelogénesis. El promedio del IM de los ejemplares capturados

en un mismo mes representaria un parametro de la actividad vitelogénica de la especie en

ese periodo y su variaciôn fue graficada a lo largo del año.

Se aplicé una metodologia numérica a fin de representar, en forma de fenogramas, las

similitudes entre los cuadros de cada ejemplar, segün lo propuesto por MONTERO & PISANO

(1990 y en prensa). Se definié como Unidad Taxonémica Operacional (UTO) a los cuadros

oväricos de cada ejemplar caracterizados por los porcentajes estandarizados (CRISCI &

ARMENGUOL, 1983) de cada fase vitelogénica. Se utilizé la Manhattan distance como

coeficiente de distancia y se agruparon las UTOSs con los métodos WPGMA y UPGMA

(Crisc1 & ARMENGUOL, 1983).

RESULTADOS

TERMINOLOGÏA

Para la clasificacion de los ovocitos en desarrollo, hemos tomado como base la

terminologia propuesta por Rivera et al. (1980) para Telmatobius arequipensis y por

Source : MNHN, Paris

MONTERO & PISANO 105

Tabla IL. — Rango del diâmetro (en mm) de los ovocitos en cada etapa de la vitelogénesis. En el caso

de T. laticeps el diämetro observado en ovocitos ovulados en laboratorio (X = 2,39 ; rango 2,10

— 2,50 ; N = 13) resulté similar al mâximo de los ovocitos oväricos a término.

Fase ovogénica Hyla p. andina T. laticeps T. pisanoi

Previtelogénesis 0,066 — 0,300 0,100 — 0,500 0,150 — 0,450

Vitelogénesis primaria 0,270 — 0,630 0,400 — 0,950 0,400 — 0,725

Vitelogénesis tardia 0,450 — 0,930 0,650 — 1,400 0,700 — 1,150

Auxocitosis 0,870 — 1,300 1,200 — 1,900 1,100 — 1,500

A término 1,230 — 1,850 1,450 — 2,450 1,600 — 2,000

VALDÉZ-TOLEDO & PISANO (1980) para Bufo arenarum. Estas clasificaciones, modificadas

y adecuadas a las especies en estudio, han permitido preparar una descripcién de las

principales caracteristicas morfolégicas de cada fase ovogénica, tanto para Hyla como asi

también para las dos especies de Telmatobius; otros datos de los ovocitos de cada especie

se detallan en la Tabla I.

(1) Ovocitos previtelogénicos: ovocitos que todavia no han acumulado vitelo en el

citoplasma, los que, al anälisis macroscopico, aparecen translücidos; debido a esta

caracteristica el nücleo, observado al microscopio binocular y por refringencia, se destaca

como un cuerpo compacto y relativamente voluminoso con respecto a la escasa cantidad

de citoplasma (fig. 1).

(2) Ovocitos en vitelogénesis primaria: ovocitos en los que se ha iniciado la

acumulacién de vitelo y que carecen todavia de pigmentaciôn. El anälisis macroscépico

permite constatar que el citoplasma se ha tornado opaco y su aspecto lechoso oculta el

nücleo (fig. 1-2).

(3) Ovocitos en vitelogénesis tardia: ovocitos que presentan una mayor acumulaciôn de

vitelo y la apariciôn del pigmento propio de cada especie en estudio. Macroscépicamente

se aprecia, al comienzo de esta etapa, una coloracién marrén clara que se torna cada vez

mäs intensa, en funciôn de la especie, a medida que madura el ovocito; el pigmento a lo

largo de esta fase ovocitaria se distribuye perifericamente y de manera uniforme (fig. 1-2).

(4) Ovocitos en auxocitosis: los ovocitos han sufrido un notable aumento de volümen;

la pigmentaciôn se torna marrôn obscura y si bien aparece un gradiente de coloracién cada

vez mäs notable entre el casquete animal y el vegetativo, no alcanzan a diferenciarse

netamente las dos zonas (fig. 2).

(5) Ovocitos a término: ovocitos en los que, finalizada la etapa de crecimiento, se

diferencia macroscopicamente la pigmentacién intensa del casquete animal de la del

casquete vegetativo, de color mäs o menos blancuzco o marfil, segün la especie (fig. 1).

(6) Cuerpos negros: representados por estructuras esferoidales, de variado volümen,

recubiertas por una membrana anodina (fig. 1-2); la constituciôn interna no es homogénea;

en efecto, la imägen microscépica detecta pigmento y, a veces, restos citoplasmäticos.

Source : MNHN, Paris

106 ALYTES 9 (4)

Fig. 1. — Ovario de Hyla pulchella andina. Previt: ovocitos en previtelogénesis; Vit. 1% en

vitelogénesis primaria; Vit. Tar.: en vitelogénesis tardia; A ter.: ovocitos a término; C.N.: cuerpo

negro. 16 *.

Fig. 2. — Ovario de Telmatobius pisanoi, parcialmente abierto. Vit. 1°: ovocitos en vitelogénesis

primaria; Vit. Tar.: en vitelogénesis tardia; Auxo.: en auxocitosis; C.N.: cuerpo negro; M. pig.:

mancha pigmentaria. 35 X.

Source : MNHN, Paris

MONTERO & PISANO 107

(7) Manchas pigmentarias: macro- y microscopicamente se presentan como restos de

pigmento reunidos en äreas delimitadas, aunque de extensiôn y forma irregular, en las

paredes del ovario (fig. 2); han sido observadas en otros anfibios (Bufo arenarum).

ASPECTOS MACROSCOPICOS DEL OVARIO

El ovario de Hyla pulchella andina se caracteriza por poseer entre 4 y 7 I6bulos; el de

Telmatobius laticeps oscila entre 8 y 14 lébulos y el de T. pisanoi tiene de 7 a 10 lébulos.

El nümero estimado de ovocitos a término, por ovario maduro, oscilé, para Hyla

pulchella andina, entre 593 y 5522 (X = 1283; N = 11), para Telmatobius laticeps entre

566 y 1180 (X = 847; N = 12), y para T. pisanoi entre 188 y 918 (X = 340; N = 13).

El nümero estimado de ovocitos mayores de 66 micras por hembra oscilé, para Hyla, entre

3632 y 15191 (X = 1283; N = 29), para T. laticeps entre 8364 y 23528 (X = 12168; N

= 23), y para T. pisanoi entre 2790 y 18102 (X = 7478; N = 28).

El peso promedio de los ovarios de Hyla pulchella andina fué de 0,84 g (N = 30; C.V.

= 72,4), representando en promedio un 10,4 % del peso total de cada ejemplar. En el caso

de T. laticeps el peso promedio fué de 4,01 g (N = 24; C.V. = 49,9), representando en

promedio el 12,8 % del ejemplar, y T. pisanoi presenté un peso promedio de 1,42 g (N =

28; C.V. = 63,7), es decir el 8,9 % del peso de los ejemplares.

El peso del ovario varia durante el año: la media mensual mäxima del ciclo se observa

en el mes de febrero en T. laticeps (4,97 g) y en junio tanto para Hyla pulchella andina (1,46

g) como para T. pisanoi (2,59 g); el peso promedio mensual minimo ocurre, para el ovario

de las tres especies, en octubre (Hyla pulchella andina: 0,46 g; T. pisanoï: 2,29 g; T. laticeps:

0,99 g). Estas variaciones dependen, en modo particular, de la acumulacién de vitelo, lo

que evidentemente influye en el volümen y peso de los ovocitos y, por ende, de todo el

ovarlo.

Al considerar los ejemplares estudiados sin tener en cuenta su fecha de captura, tanto

en el caso de Hyla pulchella andina como en el de Telmatobius pisanoi, se constaté una

correlaciôn inversa, estadisticamente significativa al 0,01 %, entre el porcentaje de ovocitos

en vitelogénesis tardia y la suma de los porcentajes de ovocitos a término y en auxocitosis

(fig. 3). No se ha constatado, en cambio, correlacién entre otras fases de la vitelogénesis.

En el caso de T. laticeps se comprobé una correlaciôn inversa, estadisticamente

significativa al 0,05 %, entre el porcentaje de ovocitos en vitelogénesis primaria y la suma

de los porcentajes de ovocitos a término y en auxocitosis (fig. 4).

El ovario de H. p. andina no presenté manchas pigmentarias en ninguna etapa del

año, mientras que resultaron mäs o menos numerosas en los ovarios de las dos especies

de Telmatobius a lo largo del año.

FENOGRAMAS

Los fenogramas de los ovarios de cada especie, considerando cada ejemplar como un

UTO, demuestran que los agrupamientos no tienen relacién con las fechas de captura.

Para aclarar el concepto y materializarlo, a modo de ejemplo y para evitar inütiles

Source : MNHN, Paris

ALYTES 9 (4)

108

14 16

Fig. 3. — Regresiôn entre el porcentaje de ovocitos en vitelogénesis tardia (ordenada) y la suma de

los porcentajes de ovocitos a término y en auxocitosis (abscisa). Hyla pulchella andina: circulos

= — 0,76 x + 12,14; r = 0,26 (p > 0,01 %).

Ilenos; ecuaciôn de la recta (superior): y

Telmatobius pisanoï: circulos vacios; ecuaciôn de la recta (inferior): y = — 0,66 x + 7,40; r =

0,16 (p > 0,05 %).

111

Mlle + 0n FL

8 10 12 14 16 18

2 4 6

Fig. 4. — Telmatobius laticeps: regresion entre el porcentaje de ovocitos en vitelogénesis primaria

(ordenada) y la suma de los porcentajes de ovocitos a término y en auxocitosis (abscisa).

= 0,23 (p > 0,05 %).

Ecuaciôn de la recta: y = — 0,36 x + 9,09 r

Source : MNHN, Paris

MONTERO & PISANO 109

repeticiones, presentamos el fenograma correspondiente a Hyla pulchella andina (fig. 5),

mäs considerando que brinda resultados similares a los presentados por las dos especies

de Telmatobius.

Los agrupamientos de los UTOSs en el fenograma demuestran dos cuadros oväricos

diferentes: un primero (“A en fig. 5), que se presenta en el mes de junio y en algunos

ejemplares de agosto, diciembre y febrero, se caracteriza por numerosos ovocitos a término

y vitelogénesis parcialmente detenida; el otro (“B” en fig. 5), propio de los meses de

octubre y abril y de algunos ejemplares de agosto, diciembre y febrero, presenta, en

cambio, menor nümero, o ausencia, de ovocitos a término y vitelogénesis activa.

Es decir, en los fenogramas de las tres especies los UTOSs se agrupan en funcién de

las distintas fisonomias oväricas; es asi que todos los ejemplares del mes de junio se

encuentran en el grupo que se caracteriza por poseer cuadros oväricos ‘“maduros”,

mientras que los del mes de octubre se encuentran en el grupo opuesto. Sin embargo, para

los restantes ejemplares los agrupamientos no tienen relacién directa con la fecha de

captura; los fenogramas reflejan, en estos casos, la acentuada variabilidad en la

maduraciôn de los ovocitos en esos periodos, es decir que se pueden encontrar ejemplares

que se asemejan a uno u otro cuadro ovärico (ver Apéndice I).

En base a estos datos, que se repiten en las tres especies estudiadas, resulta evidente

que los promedios mensuales de los caracteres no son representativos del estado fisiolégico

de la poblacién; por lo tanto la confeccin de fenogramas utilizando estos promedios no

brindaria, en este caso, informaciôn significativa. Sin embargo, los datos promedios

mensuales de los parämetros oväricos se consignan en las Tablas II a IV.

Tabla II. — Hyla pulchella andina: datos promedios mensuales referentes al peso del ovario, indice

de madurez y porcentaje de ovocitos vitelogénicos.

Mes __ Diciembre Febrero Abril = Junio Agosto Octubre

Peso del ovario 0,79 1,09 0,92 1,46 0,96 0,46

Indice de madurez 1,99 2,15 227 2.29 1,84 1,39

Ovocitos (%):

A término 6.67 525 8,76 9.84 4,55 0,00

Auxocitosis 3,18 749 3,67 0.00 2,69 1,95

Vit. Tardia 4,97 463 9.16 081 524 801

Vit. Primaria 13,50 13,82 12,99 12,92 19,42

Previtelogénesis 7126 68,57 66,98 7628 7260 68,20

Cuerpos negros 0.42 0,24 0,10 0.08 2,00 2.42

Manchas pigmentarias 0,00 0.00 0.00 0,00 0,00 0.00

Nümero de ejemplares 9 4 RS: 6 8

Source : MNHN, Paris

110 ALYTES 9 (4)

JUNIO 40

JUNIO 41

JUNIO 42

AGOSTO 17

DICIEMBRE 31

DICIEMBRE 65

FEBRERO 70

DICIEMBRE 28

AGOSTO 46

DICIEMBRE 60

AGOSTO 12

DICIEMBRE 61

FEBRERO 69

FEBRERO 33

DICIEMBRE 59

ABRIL 35

OCTUBRE 54

OCTUBRE 57

AGOSTO 50

FEBRERO 75

AGOSTO 16

ABRIL s/nl

AGOSTO 51

DICIEMBRE 67

DICIEMBRE 68

OCTUBRE 18

OCTUBRE 21

OCTUBRE 22

OCTUBRE 19

DICIEMBRE 29

OCTUBRE 24

OCTUBRE 56

Fig. 5. — Hyla pulchella andina, fenograma utilizando cada ejemplar como un UTO. Cada ejemplar

se designa con el mes en que fué capturado y el côdigo correspondiente al Apéndice I. Se indica

la distancia taxonômica entre cada par de UTOs. Método WPGMA.

Source : MNHN, Paris

MONTERO & PISANO 111

Table III. — Telmatobius laticeps: datos promedios mensuales del peso del ovario, indice de madurez

y porcentaje de ovocitos vitelogénicos.

Mes Diciembre Febrero Abril Junio Agosto Octubre

Peso del ovario 3,48 4,97 3,86 3,28 3,68 2,29

Indice de madurez 2,23 2,18 2,18 2,25 1,93 1,58

Ovocitos (%):

À término 3,40 2,52 5,26 6,54 2,76 0,00

Auxocitosis 4,47 4,67 1,82 0,08 1,94 2,54

Vit. Tardia 2,71 1,98 2,70 4,8 4,85 3,82

Vit. Primaria 737 6,87 9,22 8,18 8.29 10,96

Previtelogénesis 81,94 83,89 80,85 80,21 79,83 82,68

Cuerpos negros 0,11 0,06 0,15 0,00 2,33 0,00

Manchas pigmentarias 0,11 0,06 0,15 0,00 2,33 0,00

Nümero de ejemplares 4 4 4 2 7 3

Tabla IV. — Telmatobius pisanoï: datos promedios mensuales del peso del ovario, indice de madurez

y porcentaje de ovocitos vitelogénicos.

Mes Diciembre Febrero Abril Junio Agosto Octubre

Peso del ovario 1,08 1,47 1,15 2,59 1,22 0,99

Indice de madurez 2,01 1,75 1,77 2,20 1,83 1,67

Ovocitos (%):

A término 2,87 2,19 2,07 8,84 2,48 0,22

Auxocitosis 2,62 3,63 3,51 0,99 2,62 2,59

Vit. Tardia 2,15 3,97 3,31 2,98 2,61 6,08

Vit. Primaria 8,06 12,14 12,18 6,80 10,00 9,85

Previtelogénesis 84,26 78,08 78,92 84,28 82,29 81,15

Cuerpos negros 0,08 0,00 0,00 0,11 0,00 0,11

Manchas pigmentarias 0,15 0,66 2,09 0,11 0,33 0,66

_Nümero de cjemplares 5 4 5 5 _4 5

CICLO VITELOGÉNICO

En diciembre, en el caso de T. pisanoi la mayoria de los ovarios poseen numerosos

ovocitos en las ültimas etapas de la vitelogénesis, por lo que el IM promedio resulta

elevado; la relaciôn entre los numerosos ovocitos a término y el escaso nûmero de ovocitos

en vitelogénesis indicaria que la actividad del proceso es baja, sin detenerse completa-

mente. Por otra parte, tanto H. pulchella como T. laticeps, si bien también con IMs

promedios elevados, presentan ejemplares con ovarios de caracteristicas un tanto variables,

como lo demuestran los elevados porcentajes de variaciôn del IM (Tabla V). En el caso

de que el nümero de ovocitos a término es escaso o nulo, se observan numerosos ovocitos

en vitelogénesis, especialmente en auxocitosis, que evidencian un proceso vitelogénico

activo.

Source : MNHN, Paris

112 ALYTES 9 (4)

Tabla V. — Indice de Madurez promedio (IM), porcentaje de variaciôn (% VAR) y nümero de

cjemplares para cada mes analizado.

Hyla p. andina T. laticeps © T. pisanoi

IM %VAR N IM %VAR N IM %VAR N

“Diciembre 199 215 9 223 174 4 201 34 5.

Febrero 215 174 4 2,18 SSL TSI d4

Abril 227 142 3 2,8 TT 4 177 125 5

Junio 2,29 45. D 0005 Gin 127 2200 148 5

Agosto 184 233 6 193 234 T7 183 212 4

Octubre 1,39 BT 8 158 97 3 167 129 5

En febrero los ovarios de las tres especies en estudio presentan numerosos ovocitos a

término o en auxocitosis, determinando IMs relativamente elevados (Tabla V). El nümero

de ovocitos en vitelogenesis en T. laticeps, relativamente escaso, demuestra que el proceso

es todavia activo; en H. pulchella y en T. pisanoïi respectivamente la actividad vitelogénica

es sumamente variable entre un ejemplar y otro de una misma especie.

En abril los IMs de H. pulchella y T. laticeps se presentan elevados en comparaciôn

al de T. pisanoi (Tabla V); los porcentajes de variaciôn de las tres especies son, en general,

menores que en los meses anteriores.

En junio el peso del ovario de H. pulchella y T. pisanoi presenta su mäxima expresiôn,

tanto en su valor absoluto (1,46 g en H. pulchella y 2,59 g en T. pisanoi), como en su

porcentaje respecto al peso del ejemplar (16,08 % y 15,9 % respectivamente).

Cabe señalar que en H. pulchella y T. pisanoï, en este periodo estacional, se encuentra

un elevado nümero de ovocitos a término; no se observan, o son muy escasos, los ovocitos

en auxocitosis; es casi nulo el nümero de ovocitos en vitelogénesis tardia y, en relaciôn a

otros meses, son pocos los ovocitos en vitelogénesis primaria. Estos cuadros indican que

no se han incorporado, al ciclo vitelogénico, nuevos ovocitos provenientes de las etapas

previtelogénicas. Es decir, mientras que el proceso vitelogénico se encuentra detenido, el

ovario presenta su grado mäximo de madurez, evidenciado por los elevados IMs promedio

y por los escasos porcentajes de variaciôn (Tabla V).

Si bien en junio se obtuvo un escaso nümero de ejemplares de T. laticeps, los ovarios,

en todos los casos, presentan un patron definido: mientras que se encuentran abundantes

ovocitos a término, con proporciones mäximas para el ciclo anual (Tabla III), son casi

nulos, en cambio, los en auxocitosis. La presencia de un nümero significativo de ovocitos

en vitelogénesis, primaria o tardia, indica que el proceso permanece activo.

En agosto, las tres especies presentan, a diferencia de lo observado en junio, marcada

variabilidad con respecto a la fisonomia del ovario; mientras algunos ejemplares muestran

imägenes similares a las señaladas para el ovario en el mes de junio, es decir gran cantidad

de ovocitos a término (en T. laticeps el mäximo estimado alcanzé 1180 ovocitos) y

Source : MNHN, Paris

MONTERO & PISANO 113

vitelogénesis detenida, otros ejemplares presentan escaso nümero, o inclusive ausencia, de

ovocitos a término, lo que hace suponer una oviposicién reciente; en estos casos se

presentan, ademäs, cuadros de vitelogénesis sumamente activa. Los IMs promedios

son menores que los indicados en junio, pero con coeficientes de variaciôn mäs elevados

(Tabla V).

En octubre, tanto en Hyla pulchella como en las dos especies de Telmatobius, los

ovarios no presentan ovocitos a término o, si los hay, sélo en escaso nümero. Es elevado,

en cambio, el nümero de ovocitos en proceso de vitelogénesis. Los IMs reflejan

predominancia de las primeras etapas de la vitelogénesis y ofrecen los valores menores del

ciclo anual.

En sintesis, tanto en H. pulchella como en T. laticeps y T. pisanoi hemos encontrado

cuadros oväricos con escasas variaciones entre los ejemplares de la misma especie

ünicamente en los meses de junio y octubre, demostrados por los escasos valores de los

coeficientes de variaciôn de los respectivos IMs. En estos dos meses los cuadros de

maduracién de los ovocitos son los mäs opuestos: junio, cuando los ovarios presentan un

grado mäximo de madurez de sus elementos germinales, y octubre, cuando no existen

ovocitos ni a término ni en auxocitosis y se observa una activa vitelogénesis. El mes de

agosto, intermedio entre estos dos, representa una etapa de transicion, en la que se

observan hembras con cuadros oväricos similares a los de uno u otro mes. En los restantes

meses, las variaciones entre los ovarios de ejemplares capturados en un mismo mes

dificultan una tipificaciôn estacional; esta variabilidad se debe al hecho de que mientras

algunos ejemplares realizaron la oviposicién, presentando ovarios con el proceso

vitelogénico incipiente, otros presentan ovarios con elementos germinales en etapas

avanzadas de maduraciôn.

DIsCUSION

Los ciclos oväricos de las tres especies en estudio, a lo largo del año, resultan bastante

similares, por lo que hemos considerado oportuno reunirlos en consideraciones de caräcter

general.

CARUSO (1949), para Hyla pulchella andina, y CEi (1949 b), para Telmatobius schreiteri,

señalaron someramente la presencia de ovocitos “maduros”’ durante todo el año. Sin

embargo, los fenogramas que hemos realizados con los datos inherentes a la ovogénesis de

las tres especies en estudio demuestran caracteristicas suficientes como para definir etapas

tipicas en el ciclo anual. En efecto, en junio los ovarios, independientemente de la especie,

cuentan con numerosos elementos germinales en etapas avanzadas y con vitelogénesis

parcialmente detenida; en octubre, en cambio, se caracterizan por ofrecer el cuadro

inverso. En los restantes meses (agosto y desde diciembre hasta abril), puede presentarse

uno u otro cuadro, o bien imägenes intermedias.

Dado que, en un ovario adulto, la ausencia de ovocitos a término, o en avanzada

etapa vitelogénica, es considerada como el indicio de una ovulacién mâs o menos reciente,

Source : MNHN, Paris

114 ALYTES 9 (4)

y en base a los cuadros oväricos que se presentan a lo largo del año, se puede inferir que

la actividad reproductiva de las especies en estudio se verifica a partir de agosto hasta abril

inclusive, siendo particularmente intensa entre agosto y octubre.

Durante el mes de junio, la actividad reproductiva seria nula, o mucho menos intensa

que en otros periodos estacionales, lo que confirmaria algunas observaciones al respecto

para T. laticeps (PISANO, 1955).

Se sabe que las distintas etapas de maduracion de los ovocitos requieren tiempos

prolongados (Lorrs, 1974). Es improbable, por lo tanto, que los ovarios recuperen los

ovocitos a término a partir de ovocitos en vitelogénesis primaria o tardia en pocos meses,

luego del “climax reproductivo” de agosto-octubre. Asi, la presencia de hembras con

ovocitos en avanzado estado de maduracién en el periodo diciembre-abril, al mismo

tiempo que otras carentes de ellos, seria indicadora de que sélo una parte de la poblaciôn

de hembras ovipone por año; caso similar ha sido reportado para Bufo bufo en el que la

frecuencia de ovulaciôn de cada hembra es bianual (HEUSSER, 1968 y JORGENSEN, 1975, fide

CALLEN, DENNEBOUY & MOUNOLOU, 1986).

Los nümeros de ovocitos estimados por hembra en Hyla pulchella andina, en

Telmatobius laticeps y en T. pisanoi son particularmente bajos, comparados a los 40.000

estimados en Bufo bufo y los 250.000 en Xenopus laevis (CALLEN, DENNEBOUY &

MouxoLou, 1986).

Tomando en cuenta que el nümero de ovocitos por oviposicién de las especies

estudiadas es relativamente bajo (80 para T. laticeps, segün PISANO, 1955) y la no

anualidad de las oviposiciones de cada hembra, entonces el nümero total de ovocitos por

hembra seria suficiente para una vida sexualmente activa prolongada, sin necesidad de

postular la proliferacién de las ovogonias en el adulto, como lo sugieren CALLEN,

DENNEBOUY & MOUNOLOU (1986).

Los stocks ovocitarios minimos extremadamente escasos que presentan las tres

especies estudiadas pueden deberse a ejemplares que, durante la época juvenil, presentaron

fallas en la proliferacién de las ovogonias; al respecto se sabe que la subalimentaciôn

durante la etapa juvenil provoca una disminucién en el nümero total de ovocitos en el

ovario adulto (CALLEN, DENNEBOUY & MOUNOLOU, 1986).

Tanto en Hyla pulchella andina como en Telmatobius pisanoï, la presencia de ovocitos

previtelogénicos o en vitelogénesis primaria en cantidades relativamente constantes

durante todo el ciclo, e independientemente del numero de ovocitos a término, indicaria

que estas etapas de la linea germinal representan el stock ovocitario para las subsiguientes

fases de maduraciôn. El nümero de ovocitos en vitelogénesis tardia, en cambio, se presenta

en relaciôn inversa al nümero de ovocitos a término o en auxocitosis. Teniendo en cuenta

estos datos, se puede emitir la hipôtesis que la regulaciôn de la cinética del proceso

vitelogénico se Ilevaria a cabo en el periodo comprendido entre la vitelogénesis primaria

y la tardia. Es decir, que en presencia de ovocitos que han logrado alcanzar las dos ültimas

etapas de la vitelogénesis, se inhibiria la maduracién de los ovocitos en vitelogénesis

primaria. Luego de la ovulaciôn, la falta del feedback inhibitorio por parte de los

elementos germinales mäs maduros sobre la cinética de la vitelogénesis permitiria la

maduracién de una nueva serie ovocitaria a partir de ovocitos en vitelogénesis primaria.

Source : MNHN, Paris

MONTERO & PISANO 115

En sintesis, tanto para Hyla pulchella andina, como para T. pisanoi, el punto de regulaciôn

durante el proceso vitelogénico (#) podria esquematizarse:

previtelogénesis ---> vitelogénesis primaria -Y-> vitelogénesis tardia ---> auxocitosis

> a término

Lo expuesto es välido también para Telmatobius laticeps, con la diferencia de que el

stock estaria representado unicamente por los ovocitos en previtelogénesis: el nümero de

ovocitos en vitelogénesis primaria se presenta en este caso en relaciôn inversa al nümero

de elementos mäs maduros del ovario. Es decir que el punto de regulaciôn de la cinética

de la vitelogénesis no se encontraria entre las fases de vitelogénesis primaria y tardia, como

ocurre en las otras dos especies, sino entre previtelogénesis y vitelogénesis primaria:

previtelogénesis -#-> vitelogénesis primaria ---> vitelogénesis tardia ---> auxocitosis

-—> a término

En este sentido, tanto en Hyla como en T. pisanoi el stock ovärico se compone de

ovocitos de tamaños similares a los de Bufo bufo (JeRGENSEN, 1973), mientras que los de

T. laticeps serian similares a los de Xenopus (CALLEN, DENNEBOUY & MOUNOLOU, 1986).

La regulacién de la cinética del ovario, segûn se sabe, seria mediada por acciôn

hipofisaria, que a su vez puede ser influida por factores externos como la temperatura

(Lorrs, 1974).

Con respecto a la posible acciôn de las bajas temperaturas sobre la vitelogénesis,

conviene destacar que en otras especies (Rana pipiens), se ha comprobado que las hembras

requieren un prolongado periodo de frio (de tres a cuatro semanas a 4°C en laboratorio)

para que sus ovarios se carguen de ovocitos a término (LEHMAN, 1977; TCHOU & WANG,

1963 a-b). Se postula que el frio actüa, al respecto, de dos maneras: por una parte previene

la incorporacin de nuevos ovocitos al ciclo vitelogénico y por otra evita el deterioro de

los ovocitos a término presentes en el ovario. El frio, segün SMALLEY & NACE (1983), no

interferiria en la maduracién de los ovocitos que se encuentran en vitelogénesis. En funciôn

de lo señalado se puede emitir la hipôtesis de que la diferencia del momento en el que se

inicia la regulaciôn de la vitelogénesis en T. laticeps con respecto a las otras especies

estudiadas, se deberia a las temperaturas mäs bajas que soportan los ejemplares de esta

ültima especie en su habitat natural.

Las estructuras que hemos denominado “‘cuerpos negros” se presentan en Telmatobius

pisanoi escasas durante todo el año; abundan, en cambio, en Hyla pulchella andina,

especialmente durante los meses de agosto y octubre, y en T. laticeps ünicamente en

agosto. Debido a su estructura histolégica, los cuerpos negros deben interpretarse como

ovocitos atrésicos, que adquieren la intensa pigmentaciôn caracteristica de la degeneraciôn.

La ausencia de un adecuado estimulo hipofisario representa uno de los factores capaces de

producir atresia de los elementos germinales femeninos que han alcanzado o superado un

determinado diämetro especie-dependiente (LorTs, 1974). También ha sido reconocido que

la insuficiente alimentacién del ejemplar puede provocar la atresia ovocitaria (JGRGENSEN,

1967); BARR (1968) ha emitido la hipôtesis que la presencia de cuerpos atrésicos en el

ovario durante la vitelogénesis se deba a una vascularizaciôn inadecuada del foliculo, lo

Source : MNHN, Paris

116 ALYTES 9 (4)

que reduce la disponibilidad de nutrientes. La constataciôn de que, en Hyla pulchella

andina y Telmatobius laticeps, los cuerpos negros se evidencian en los momentos de mayor

actividad ovulatoria, permite suponer que representan ovocitos que al no ser ovulados

deberän ser eliminados, mediante atresia, para permitir la incorporaciôn de una nueva

onda vitelogénica, proceso que ha sido sugerido para Bufo bufo (JORGENSEN, 1974) y para

Xenopus (CALLEN, DENNEBOUY & MOUNOLOU, 1986). En tres hembras de T. laticeps, que

ovipusieron espontäneamente en laboratorio (codigo 58, 60 y 65 del Apéndice I), los

ovarios contenian algunos ovocitos a término y en auxocitosis, en forma similar a lo que

ocurre en Xenopus (CALLEN, DENNEBOUY & MOUNOLOU, 1986) y a diferencia de lo que

ocurre en Rana y Bufo, cuyos ovarios luego de la oviposicién carecen de ovocitos

pigmentados (M1ZEL, 1964; JORGENSEN, 1973 fide CALLEN, DENNEBOUY & MOUNOLOU,

1986).

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Corresponding editor: Alain DuBois.

APÉNDICE 1

PORCENTAIJES DE LOS DISTINTOS TIPOS DE OVOCITOS

EN CADA UNO DE LOS EJEMPLARES ESTUDIADOS

s/n : éjemplar sin asignaciôn de côdigo.

A. Hyla pulchella andina.

Cédigo Mes A término Auxocitosis Vit. Vit. Previt. Cuerpos Indice

cjemp. tardia la negros de madurez

28 2 24,65 1,28 2,44 16,05 55,58 0,00 2,78

29 12 0,00 0,00 7,77 12,16 78,14 1,93 1,39

31 12 9,54 0,00 4,57 15,31 70,18 0,40 2,13

59 12 0,00 9,76 0,94 16,32 72,98 0,00 1,76

60 12 15,00 0,00 7,33 15,00 62,67 0,00 2,40

61 12 0,58 11,01 4,35 14,64 68,84 0,58 1,92

65 12 10,28 0,00 4,70 13,07 71,08 0,87 2,27

67 12 0,00 0,00 6,85 9,36 83,79 0,00 1,42

68 12 0,00 6,53 5,76 9,60 78,12 0,00 1,86

33 2 5,48 6,76 6,22 19,38 62,16 0,00 1,96

69 2 0,48 8,61 5,09 17,58 67,27 0,97 1,75

70 2 15,01 1,98 2,55 9,92 70,54 0,00 2,75

75 2 0,00 12,62 4,67 8,41 74,30 0,00 2,16

35 4 17,00 1,48 271 14,29 64,53 0,00 2,60

s/nl 4 2,71 6,78 17,89 1121 86,17 0,23 2,52

s/n2 4 6,57 2,75 6,87 8,50 50,24 0,08 1,70

40 6 11,28 0,00 0,54 17,12 71,06 0,00 2,19

Source : MNHN, Paris

118

6 9,94

6 8,30

8 1,90

8 0,00

8 9,72

8 15,69

8 0,00

10 0,00

B. Telmatobius laticeps.

0,00

6,98

0,00

9,14

0,00

1,18

0,00

9,47

0,00

4,93

Cédigo Mes A término Auxoci-

cjemp.

124

125

12 0,00

12 5,52

12 8,07

2 491

2 0,00

2 588

4 6,68

4 7,48

4 0,00

4 6,87

6 6,86

6 6,22

8 7,59

8 0,13

8 7,40

8 014

8 0,00

8 403

8 0,00

10 0,00

tosis

8,86

5,47

1,23

2,34

0,90

6,13

10,38

1,28

0,24

0,00

7,03

0,00

0,16

0,00

2,12

1,07

1,10

1,11

4,01

0,49

3,68

2,31

2,78

3,41

1,91

tardia

ALYTES 9 (4)

Vit.

0,84

2,99

2,76

425

2,11

1,19

2,08

2,56

0,95

181

6,12

1,91

3,74

6,22

3,95

443

7,40

5,29

7.36

2,80

2,76

2,31

5,32

6,28

2,87

0,71

1,16

5,71

14,66

8,97

0,20

1,25

0,67

15,29

6,15

11,53

10,59

4,17

2,96

11,08

2,30

Vit. la

12,66

6,47

6,75

3,61

8,10

6,57

7,67

6.92

7,03

11,83

8,89

7,47

5,46

11,28

521

6.27

8,03

6,91

14,88

4,79

17,13

19,87

8,22

10,65

121

18,39

6.15

9,91

20,12

12,72

10,20

13,03

12,09

17,50

21,57

15,69

23,37

27,95

24,18

Previt.

77,64

85,07

83,74

81,32

87,67

84,58

80,97

82,35

85,20

79,59

79,20

79,39

80,34

80,08

80,88

83,09

78,63

87,19

80,60

80,33

68,10

90,59

74,71

95,44

62,01

78,60

79,18

66,17

78,25

69,91

60,97

71,86

88,46

70,68

76,70

69,61

65,10

76,96

63,61

55,66

67,27

Cuerpos

negros

0,00

0,42

0,00

0,26

0,00

0,61

0,00

0,27

0,00

5,43

10,58

0,00

0,10

0,15

0,85

0,95

1,50

3,02

5,02

0,67

1,00

5,05

1,36

1,57

3,19

0,59

5,30

1,32

Man-

chas

3,38

4,73

0,00

8,92

4,66

0,40

1,04

0,77

0,00

0,23

15,29

3,82

10,45

0,00

1,21

4,56

5,21

0,00

9,36

0,16

8,13

0,17

1,62

1,84

0,67

2,43

2,26

1,77

1,70

2,33

2,31

1,84

1,06

1,54

1,34

1,40

1,39

1,21

1,61

1,28

1,39

Indice de

madurez

1,83

1,93

2,34

2,81

2,34

1,87

2,20

2,31

2,45

2,19

2,00

2,09

2,25

2,62

1,41

2,51

1,62

1,79

2,12

1,47

1,74

1,43

1,83

1,19

Source : MNHN, Paris

C. Telmatobius pisanoi.

MONTERO & PISANO

Cédigo Mes A término Auxoci- Vit.

ejemp. tosis tardia

25 12 0,00 4,63 1,81

27 12 327 1,53 3,49

8l 12 2,90 0,92 0,61

82 12 3,8 2,12 2,89

83 12 4,88 3,91 1,95

32 2 0,00 3,11 2,67

33 2 8,84 5,80 1,93

9% 2 0,00 2,89 4,66

95 2 0,00 2,77 5,55

al 4 0,00 6,28 2,88

42 4 3,29 0,94 3,06

103 4 0,53 1,98 423

104 4 6,55 3,27 4,36

105 4 0,00 5,08 2,03

1 6 10,83 0,00 4,69

2 6 4,58 1,76 3,52

46 6 4,3% 0,54 1,09

48 6 443 0,00 0,37

50 6 0,00 2,62 5,24

5 8 7,1 4,18 126

63 8 0,00 4,79 1,72

117 8 0,00 0,44 5,53

19 8 2,80 1,08 1,94

16 10 1,12 2,24 432

71 10 0,00 1,27 7,59

72 10 0,00 3,20 440

7410 0,00 5,16 6,77

75 10 0,00 1,07 7,30

Vit. la

463

8,71

733

8,86

10,74

9,63

12,15

17,85

9,06

10,73

13,65

15,98

13,09

7,45

5,42

9,15

8,17

5,90

5,37

8,79

7,09

8,63

15,48

12,32

12,03

5,60

5,16

14,16

Previt.

88,93

82,79

88,24

82,66

78,52

84,59

71,27

74,60

82,62

80,10

79,06

77,28

72,73

85,45

79,06

80,99

85,56

89,30

86,50

78,66

86,40

85,40

78,71

79,68

79,11

86,80

82,90

77,25

Cuerpos

negros

0,00

0,22

0,00

0,19

0,00

0,27

0,00

0,26

0,00

0,32

0,00

021

Man-

chas

0,00

0,76

0,00

2,49

0,00

0,18

3,66

1,41

0,26

5,09

0,00

0,54

0,00

0,44

0,86

0,32

0,00

0,32

2,36

119

Indice de

madurez

2,00

1,96

1,95

1,99

2,14

1,58

2,39

1,41

1,64

1,78

1,71

1,43

2,12

1,84

2,78

2,09

2,08

2,28

1,79

2,45

1,83

1,44

1,59

1,61

1,48

1,82

2,00

1,42

Source : MNHN, Paris

Alytes, 1991, 9 (4): 120.

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Source : MNHN, Paris

Alytes, 1991, 9 (4): 121-134. 121

Breeding ecology of Rana dalmatina

in Lower Austria: a 7-vears study

Andrea WARINGER-LÜSCHENKOHL

University of Vienna, Zoological Institute, Department of Limnology,

AlthanstraBe 14, 1090 Wien, Austria

The breeding ecology of Rana dalmatina was studied in two ponds in the

riverine forests of the river Traisen (Lower Austria) from 1982 to 1988.

The annual egg production in the ponds studied varied greatly over the

7 years period. Depending on the water level, 0-57.1 % of the spaun clumps

dried up and 7.2 % of the eggs died due to developmental deficiencies. Egg

masses were attached to submerged structures at a mean depth of 17 cm.

The volume of the spawn clumps varied between 180 and 920 ml. A

regression for the relationship between egg number and volume for a quick

estimation of egg number per clutch is given. Smaller egg masses contained

smaller eggs than big ones.

In 1987, the spawning activity was recorded daily. Bigger egg masses were

deposited at the beginning of the spawning period.

INTRODUCTION

Rana dalmatina is a species with a distribution ranging from Greece to Germany and

from north-eastern Spain and France to Russia (ARNOLD & BURTON, 1979). Some isolated

populations even live in Denmark and southern Sweden (GIsLEN & KAURI, 1959; Rus,

1986). Nevertheless, only a few studies deal with its breeding biology (BLAB, 1986 and

GEISSELMANN, FLINDT & HEMMER, 1971 in Germany; SOFIANIDOU & KYRIAKOPOULOU-

SKLAVOUNOU, 1983 and SCHNEIDER, SOFIANIDOU & KYRIAKOPOULOU-SKLAVOUNOU, 1988 in

Greece; Ris, 1986 and 1991 in Denmark; STRÔMBERG, 1988 in Sweden).

In Austria, Rana dalmatina is very common at lower altitudes (115-750 m; CABELA &

TIEDEMANN, 1985), especially in the riverine forests of the Danube (PINTAR & STRAKA,

1990; PINTAR & WARINGER-LÜSCHENKOHL, 1989), where it occurs in 80-100 % of

amphibian breeding biotopes. It is the first spawning amphibian with rather broad

ecological demands.

In applied studies (e.g. amphibian mapping), the number of egg masses is often used

to estimate population size (e.g. GROSSENBACHER, 1978; PINTAR & STRAKA, 1988). Often

only single year results are considered to characterize an area. In the present study, egg

masses of Rana dalmatina were surveyed in two ponds for 7 years in order to elucidate

yearly changes in breeding based on long term observations.

Source : MNHN, Paris

122 ALYTES 9 (4)

STUDY AREA

The study was carried out in two small ponds about 400 m distant, situated in

the riverine forests of the river Traisen (a tributary of the Danube) near Herzogenburg,

Lower Austria (48°16' North, 15°42' East; altitude 230 m). Both ponds are filled by

groundwater.

Pond 1 (maximum surface: 63 m?; maximum depth: 60 cm) dries up regularly during

the summer months. In 1985, the bushes on the west side of the pond were cut, resulting

in insolation almost all day.

The second study site was a permanent pond (maximum surface: 24 m°; maximum

depth: 100 cm). It was completely covered with duckweed (Lemna minor) in 1982 and 1983.

It became increasingly shaded over the study period because of an increasing forest

canopy. In 1984, the duckweed disappeared. Oxygen concentrations were very low during

the summer months.

In both ponds only Rana dalmatina and a few Triturus vulgaris were spawning.

In 1982 and 1983, both ponds were surveyed intensively; since then the main study

was carried out in pond 1 and only the number of egg masses and the desiccation rate were

investigated in pond 2.

METHODS

Data were taken at daily intervals in 1987 and at weekly intervals during the other

years from the onset of spawning time till hatching (March to the beginning of May).

Newly laid egg masses were marked with a small piece of cork which was fixed to the jelly

with a string pulled through with a needle. Thus each spawn was marked individually

and its position within the pond was mapped using a compass and a measuring tape. In

1987 and 1988, the depth of egg deposition (distance between water surface and the

center of the newly laid egg mass) was measured, and fluctuations in water level were

recorded weekly. Dried egg masses (100 % mortality) were identified by the numbered

corks.

For volume measurements, excess water from fully swollen egg masses was removed

by sieving. Then the volume of the egg mass was determined in a 2000 ml graduated

cylinder. In 1982 and 1983, the eggs of 10 clutches from pond 1, pond 2 and a third pond

in the surrounding area (near Oberradlberg) were counted and a regression between egg

number and volume was calculated. This helped in quickly estimating the egg numbers per

clutch and per pond.

In 1983 and 1987, egg diameters of living eggs in cleavage from stage 1 to 9 (GOSNER,

1960) were measured under a stereomicroscope. There was no significant difference

between eggs in stage 1 and eggs in stages 7-9.

In 1983 and 1985, mortality during embryonic development was investigated: 12,853

Source : MNHN, Paris

WARINGER-LOSCHENKOHL 123

embryos from 9 clutches in late developmental stages (just before hatching, stages 18-23)

were controlled, counting well developed and deformed, infected or uncleaved eggs.

Weather data were taken from the meteorological station at St. Pôlten at a distance

of 14 km from the study site.

RESULTS

ANNUAL EGG PRODUCTION, EMBRYONIC MORTALITY AND LOCATION OF EGG MASSES

In the 7 years of investigation, the number of spawn clumps per pond and year varied

between 7 and 68 in pond 1 and 6 and 82 in pond 2 (fig. 1; Table I).

Two aspects of mortality during embryonic development were investigated: drying up

of the entire egg mass and developmental deficiencies. Zero to fifty-seven percent of the

spawn clumps dried up. Due to the ability of the jelly to retain moisture, most eggs in a

clump could survive a dry period of about one week. Only the uppermost egg layer dried

if the pond bottom below the clump contained any moisture. Therefore, egg masses at the

banks of the pond had a chance to survive when the water level rose again. It was also

observed that egg masses could survive complete freezing in ice. In 1985, only few (5.9 %)

egg clumps dried up in pond 1, in the following years none (fig. 1).

Table I. — Annual spawning of Rana dalmatina in two ponds in Lower Austria.

Year Number of Mean Range in Mean number of Number of eggs /

egg masses volume/ volume(ml) eggs / mass pond (calculated

egg mass (ml) + SD. from egg number —

volume regression)

Pond 1

1982 66 409 180 — 840 1054 + 268 69,838

1983 en 535 320 — 850 1380 + 351 57,127

1984 7 - - - -

1985 68 383 210 — 680 1006 + 241 68,423

1986 24 529 320 — 830 1325 + 254 31,792

1987 19 503 250 — 920 1267 + 372 24,074

1988 33 - - - -

Pond 2

1982 82 417 180 — 820 1074 + 295 88,040

1983 si 576 360 — 800 1415 + 322 72,321

1984 n - : - -

1985 14 - - - -

1986 8 - - -

1987 6 - - - -

1988 8 - - - -

Source : MNHN, Paris

124 ALYTES 9 (4)

spawn clumps (n)

years

Fig. L. — Number of spawn clumps per pond and year. Spotted: number of egg masses: hatched:

number of dried up egg masses

Source : MNHN, Paris

WARINGER-LÔSCHENKOHL

125

Due to the cutting of bushes in 1985, the deeper area of pond 1 became sunny and

open. From this time on, the spawning activity shifted from the border area to this part

of the pond (fig. 2). The frogs no longer spawned in the shrubby, shady area at the western

and southern pond edge, so that a lower percentage of egg masses dried up in the following

years.

1985 1986

Fig. 2.

1987

— Position of egg masses in pond 1 in five years. The water surfaces at maximum and

minimum water level in each year are shown. Dotted areas represent parts of the pond which

are covered by bushes and branches. Black spots: egg masses successfully hatched; white spots:

dried up egg masses.

Source : MNHN, Paris

126 ALYTES 9 (4)

Mean embryonic mortality due to developmental deficiencies was 7.2 % (n = 9). The

egg masses for this investigation were taken from the water surface or minor water depths.

It was observed that single spawn clumps situated directly on the ground in pond 2 showed

much higher rates of fungal infection, probably due to the low oxygen concentration and

mud coverage.

The egg masses were attached to submerged branches or grass stems at a depth

between 0 and 45 cm (mean depth = 17 cm; n = 34).

There was no correlation between the location and the age of an egg mass.

SIZE OF SPAWN AND EGGS

The volume of the egg masses varied between 180 and 920 ml (Table I). The

relationship between egg number and volume (fig. 3) which was calculated in the first two

years of the study allowed a rather accurate estimation of eggs per pond by simply

measuring the volume. The data are listed in Table I.

The mean egg diameters and their variances in pond 1 (d = 1.98 + 0.22; n = 144)

and pond 2 (d = 2.2 + 0.09; n = 78) measured in 1987 and 1983 respectively were

significantly different. Further analysis revealed that smaller egg masses contained smaller

eggs than big ones (fig. 4).

SPAWNING ACTIVITY IN 1987

In 1987, the spawning activity was recorded daily (fig. 5). After a frosty period with

temperatures below 0°C till March 22, spawning started on a warm rainy night (minimum

temperature about 7°C) on March 26 and reached its peak on March 28. During a cooler

period with minimum temperatures around 1°C from March 30 to April 2, only one egg

mass was recorded. The last frogs spawned on April 5, which means that spawning activity

took place within 11 days, of which only 7 were real “spawning days”. The first tadpole

hatched on April 21, the last on May 3.

The bigger egg masses were deposited at the beginning of the spawning period (second

day of spawning), the smaller ones at the end (fig. 6).

DISCUSSION

ANNUAL EGG PRODUCTION, EMBRYONIC MORTALITY AND LOCATION OF EGG MASSES

The annual egg production in the two ponds investigated varied greatly. In the most

fertile years the number of egg masses was 10 (pond 1) and 13 (pond 2) times higher than

in the years with minimal egg production. There are only a few long term studies which

Source : MNHN, Paris

WARINGER-LÜSCHENKOHL 127

eggs (n)

2000 F

1500 F

1000 F

y =2.25 x +134.97

500

r?2=0.88

à 1 i ñ 2 à L à ;

100 300 500 700 900

volume (m1)

Fig. 3. — Relationship between the number of eggs and clutch volume in Rana dalmatina. The

regression is based on sequential countings of ten egg masses from three ponds (triangles: pond

1; squares: pond 2; circles: a third pond in the surroundings at Oberradlberg) in two years (white

symbols: 1982; black symbols: 1983). The 95 % confidence limits are indicated by bars.

surveyed the yearly spawn production of a population: STRÔMBERG (1988) studied

spawning in R. dalmatina in a Swedish pond and observed 60 to 133 egg clusters per year

over a 7-years period; SOFIANIDOU & KYRIAKOPOULOU-SKLAVOUNOU (1983) observed 198

to 980 egg masses per year in à 3-years study in the area of Gallikos river (Greece). The

Source : MNHN, Paris

128 ALYTES 9 (4)

egg diameter (mm)

2.5 -

]

2-0 -

y=1.58 + 0.00085 x

r=0.73

T NET T T T T T T

500 1000

volume (ml)

Fig. 4. — Relationship between egg diameter and clutch volume in pond 1, 1987. The 95 % confidence

limits are indicated by bars.

longest study on this subject was carried out by VAN GELDER & WiNANDS (1987) and their

students, who studied a Rana arvalis population in a pond in the Netherlands for 20 years.

They observed differences from 62 to 1313 egg clumps per year and pond. This means 20

times more spawn in the most fertile years than in the years with the minimum production!

VAN GELDER & WiNANDS (1987) also surveyed the adult frog population but could not

find a correlation between the number of egg masses and the number of females caught.

They gave no explanation for the variation in egg production.

Source : MNHN, Paris

WARINGER-LOSCHENKOHL 129

spawn clumps

n 5

[| I] ‘

30 1 5 10 15

March April 1987

' s 10 15

Fig. 5. — Daily spawning in 1987. Black bars show the number of spawn clumps deposited per day.

Dashed lines: maximum and minimum air temperature; continuous line: mean air temperature;

black triangles: days with precipitation (data from the meteorological station at St. Pôlten, 14

km from the study site).

Source : MNHN, Paris

130 ALYTES 9 (4)

volume (ml)

1000

y = 669.92 - 36.84 x

r=0.70

500

March April 1987

Fig. 6. — Relationship between cluth volume and time of spawning in 1987 (pond 1). The 95%

confidence limits are indicated by bars.

In the present study, an attempt was made to find a correlation with weather in the

preceding winter and in the spawning spring, but without result (Table II).

The yearly losses due to dehydration depend on changes in water level and on the

location of the spawn clumps in the pond. No preferences for the deeper pond areas, which

are safer with respect to drying up, was observed.

The embryonic mortality due to developmental deficiencies (7.2 %) is rather low

under “normal conditions” and lies within the range observed in other species: 10 % in

Rana temporaria (Cooks, 1975), 8% in Bufo calamita (KADEL, 1975), 5% in Bufo

americanus (VORIS & BACON, 1966) and 2.4 % in Rana aurora (CALEF, 1973).

Source : MNHN, Paris

WARINGER-LOSCHENKOHL 131

Table II. — Weather and annual egg production of Rana dalmatina in two ponds in Lower Austria.

Winter (December to February) and spring (March, April) weather data are listed separately :

T = mean temperature (° Celsius), Min = mean minimum temperature, Max = mean

maximum temperature, Min = absolute minimum temperature, Max = absolute maximum

temperature, dp = days with precipitation, ds = days with snow, P = precipitation (mm), Min

< 0 = days with minimum temperature under O°C, Max < 0 = days with maximum

temperature under 0°C. The weather data were taken from the meteorological station at St.

Pôlten, 14 km from the study site.

T Min Max Min Max dp ds P Min<0 Max<0 Number of

egg masses

LEUR ee L (pond 1)

Winter

81/82 -24 46 02 -166 9.1 38 30 110.5 72 35 66

82/83 10 -14 39 -17.7 135 46 24 1280 51 13 al

83/84 “O1 -25 29 -131 118 34 22 727 63 2 7

84/85 -36 -57 09 -221 86 38 29 738 71 45 68

85/86 -13 -35 16 -186 10.5 42 29 1416 62 30 24

86/87 -23 -46 04 -20.7 104 50 37 1435 67 36 19

87/88 -20 “0.1 48 -I0.1 127 38 14 1268 44 9 33

Spring

82 62 21 114 -22 216 22 7 517 12 0 66

83 82 43 131 -36 265 26 1 392 8 0 a

84 54 09 104 -52 215 23 9 IIL3 19 0 7

85 63 26 108 -30 227 28 13 1067 15 0 68

86 69 17 124 -85 264 19 6 394 18 3 24

87 42 02 93 -231 246 30 13 800 22 il 19

88 63 27 108 -87 242 29 12 1082 20 1 33

SIZE OF SPAWN AND EGGS

The mean egg diameters differed in the two ponds in two years. CUMMINS (1986) found

that environmental factors can influence egg size in Rana temporaria, so that even the same

individuals have different egg sizes in different years. So it is rather difficult to evaluate

geographical trends in egg diameters; many authors agree that smaller eggs and clutch sizes

are typical for lower latitudes and low altitudes (MooRE, 1949; PETTUS & ANGLETON, 1967;

KozLowskA, 1971). Egg and clutch size are positively correlated with female body length

(Cummins, 1986; KozLOWsKA, 1971). Therefore, eggs are probably smaller in southern

regions due to the earlier maturation of the females (SOFIANIDOU & KYRIAKOPOULOU-

SKLAVOUNOU, 1983), or due to influences of temperature and food on vitellogenesis

(Cummins, 1986). In Table III, egg and clutch size data of R. dalmatina from different

locations in Europe are listed. Apart from the egg diameters measured by CAMBAR &

MaRROT (1954) in France, an increasing mean egg diameter from south to north can be

seen. Egg numbers varied greatly.

Source : MNHN, Paris

132 ALYTES 9 (4)

Table HI. — Size of spawn and eggs of Rana dalmatina in different locations. The total range of

variation and the mean with either standard error (S.E.) or standard deviation (S.D.) are given,

depending on the data given by the authors.

” Range Mean Range Mean DRE.

Greece

Thessaloniki 1.49-204 1.78 + 0.01 S.E. 445-1761 985 + 24 SOFIANIDOU &

SE. KYRIAKOPOULOU-

SKLAVOUNOU, 1983

Austria

Pond 1 (1987) 155-237 1.98 + 0.22 S.D.

540-2205 1217 Present study

Pond 2 (1983) 2.03-2.40 2.20 + 0.09 S.D.

France

2.0-3.0 600-1400 ANGEL, 1947

17-18 CAMBAR &

MaRROT, 1954

U.S.S.R.

600-1400 BANNIKOV et al.,

1977

2.5-3.0 847, 921 CHERBAK &

(n =2) CHERBAN, 1980

2.0-3.0 669-1415 TERENT'EV &

CHERNOV, 1949

Denmark

Southern Funen 1146 + 142 Ruis, 1987

S.D.

Sweden

South-Sweden 1450 (n = 1) GISLEN & KAURI,

1959

SPAWNING ACTIVITY IN 1987

The conditions at the start of spawning are in agreement with those described by BLAB

(1986) and GEISSELMANN, FLINDT & HEMMER (1971). Adults of R. dalmatina prefer rainy

nights with minimum temperatures of 7°C for their first migration activities. Later in the

spawning season, they are active at even lower temperatures and are not so dependent on

rain.

Like in Germany, the breeding season of R. dalmatina in Austria is very short, lasting

only from a few days to a maximum of about two weeks (personal unpublished

observations). In Germany, spawning starts earlier than in the study area. BLAB’s (1986)

earliest spawning date was 19 February 1977. In the present study area, the earliest newly

laid spawn was found on 13 March 1983. As the pond was visited weekly, no exact dates

Source : MNHN, Paris

WARINGER-LÜSCHENKOHL 133

can be given, but the swelling state of the jelly and the developmental stage allow for an

estimation of the time schedule: the first spawn was always found between the middle and

the end of March, and the last between the end of March and the middle of April. In

Greece (SOFIANIDOU & KYRIAKOPOULOU-SKLAVOUNOU, 1983; SCHNEIDER, SOFIANIDOU &

KYRIAKOPOULOU-SKLAVOUNOU, 1988), spawning lasts over a very long period (30 to 55

days!) and may already start at the end of January.

In 1987, when spawning was surveyed daily, the bigger egg masses were laid earlier

than the smaller ones. Supposing that bigger egg masses are produced by older and bigger

females (CUMMINS, 1986), this may indicate that the older females reached the pond earlier

than the younger ones.

ACKNOWLEDGEMENTS

I want to thank my husband Johann WaARINGER for his help and encouragement in field work and

Bill LORENZ for improving the English text. Birgit and Günter GOLLMANN critically read the

manuscript.

LITERATURE CITED

ANGEL, F., 1947. — Vie et mœurs des Amphibiens. Paris, Payot: 1-317.

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Source : MNHN, Paris

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Feeding of the salamander Ranodon sibiricus

Sergius L. KUZMIN

Institute of Evolutionary Morphology and Ecology of Animals,

U.S.S.R. Academy of Sciences,

Leninsky prospekt, 33, Moscow 117071, U.S.S.R.

Feeding of Ranodon sibiricus over different developmental stages was

studied. During the ontogenesis, feeding is divided into several periods:

endogenous, mixed and exogenous. The latter period includes three sub-

periods: consumption of hydrobionts (by larvae up to metamorphosis), of

terrestrial invertebrates (by recently metamorphosed individuals), and of

aquatic and terrestrial forms (by adult salamanders). Although R. sibiricus is

a typical rheophil, its larval diet contained numerous limnophilous prey. This

may be an evidence for its occurrence in streams having a low current. Feeding

may stop during metamorphosis for a very short period, less than duration of

one metamorphic stage.

INTRODUCTION

Ranodon sibiricus Kessler, 1866 is an endemic hynobiid salamander from the Jungar

Alatau, Boro-Khoro and Ereen-Khavirga mountains (Tien-Shan) in U.S.S.R. and China.

The ecology of this species is poorly known. The available literature concerns only adult

diet (SNITNIKOV, 1913; BANNIKOV, 1949, 1958; PARASKIV, 1953). The natural diet of larvae

is still unknown. Although the diet of adult specimens may be studied without killing them

(see Joy, 1987), methods for diet study in live young larvae currently do not exist. At

present, it is very difficult to collect R. sibiricus as this endangered amphibian is included

in the Red Data Books of I.U.C.N. for U.S.S.R. and Kazakhstan. The only remaining

possibility is the use of collections made in the past.

MATERIALS AND METHODS

To study the feeding biology of Ranodon sibiricus, 1 used 80 specimens of different

ages from the collections of the Zoological Museum of Moscow State University (Nr. 221:

coll. K. P. PARASKIV, 27 May 1952, Chimbulak river; Nr. 321: coll. K. P. PARASKIV, 27

May 1952, northern slopes of Jungar Alatau; Nr. 952: coll. A. G. BANNIKOV, August 1943,

Kok-Su river) and from the collection of Prof. N. S. LEBEDKINA, Institute of Evolutionary

Morphology and Ecology of Animals, U.S.S.R. Academy of Sciences (coll. E. D. REGEL,

1957, surroundings of Tekeli city). The use of materials collected at different times and in

Source : MNHN, Paris

136 ALYTES 9 (4)

different sites reduces, of course, the possibilities of analysis of age changes in feeding. But

the restrictiveness of the total zone of sampling, the presence of different developmental

stages in each sample as well as the uniformity of R. sibiricus habitats raise the precision

of estimations.

I treated the material by the methodology described earlier (KUZMIN, 1984 a-b, 1985).

I dissected the entire digestive tracts of R. sibiricus under the microscope and removed their

contents. Food objects were measured and identified under the microscope. Relative

abundance of each prey family was determined both as percentages of total number of

prey in the digestive tracts and as percentages of their reconstructed weights. The latter

were determined, starting from the linear dimensions of each prey, using the tables giving

the relationship between size and weight of different aquatic invertebrates (HYNES, 1950;

MORDUKHAI-BOLTOVSKOI, 1954; BORUTSKY, 1960). Because of the lack of such data for

many prey organisms, these were weighed on the balance. Energetic content of prey was

calculated using the literature data on mean caloric contents of different organisms

(Cummins & WUYCHECK, 1971). For the comparison of feeding rate, I calculated the mean

number of prey per digestive tract (N), as well as the digestive tract-fill index (in per

thousand): J — 1000 m/(M-m), where m is the total mass of food, and M the salamander

body mass.

To estimate changes of feeding with age, I determined the developmental stages of R.

sibiricus (following LEBEDKINA, 1964). Such stages characterize certain morphophysiolog-

ical states of the organism. I used the following stages (description in LEBEDKINA, 1964):

III (foreleg has the form of a shovel, hindleg that of a conoid bud); IV (shape of 3 fingers

conspicuous in foreleg; hindleg is a cylindrical bud); V (rudiments of 3 fingers in foreleg);

IX (rudiment of 4th finger in foreleg; hindleg is like a shovel with the Ith toe; there is a

rest of yolk in the intestine of some larvae); XII (3 toes and a rudiment of 4th toe in

hindleg);, XIX (beginning of metamorphosis: reduction of the dorsal fin; skin fold pushing

the base of gills; many glands in the skin); XX (reduction of the tail fin; beginning of

shortening of gills: their length is 5-6 mm, first shedding); XXI (gill length 3-4 mm,

reduction of their secondary branches); XXII (end of metamorphosis, rest of the gills 1-2

mm), newly metamorphosed animal (imago, sensu Dugois, 1978); adult animal.

The collection of Prof. N. S. LEBEDKINA included stages III, IV, V, XIX, XX, XXI,

XXII and imagos; the Zoological Museum collection included stages IX, XII (Nr. 952),

XXI (Nr. 321) and adults (Nrs. 221 and 952). Considering the difficulty for Western

o have access to the data of A. G. BANNIKOV (1949) and K. P. PARASKIV

.g. THORN, 1969), I included these into Table III below.

RESULTS

Changes in the total length (from tip of snout to tip of tail) of salamanders according

to developmental stages are shown in Table I. Clearly the most intense linear growth of

larvac takes place through stages XII-XXII. During metamorphosis, larval growth does

not cease.

Source : MNHN, Paris

KUZMIN 137

Table I. — Total length (X + Sx, mm) of Ranodon sibiricus on different developmental stages. Im.:

imago. Ad.: adult.

Stages HT IV v IX XII XIX XX XXEXXIT Im. Ad.

Sample | 5 8 4 8 8 10 5 15 5 12

Size :

R+5S)|190+ 20.5+ 215+ 265+ 333+ 63+ 7424 B06+ 9704 142.5+

0.54 037 023 0.38 064 086 1.9 MT 24 54 |

Dissections of larvae at stages III-V revealed their digestive tracts to be full of

endogenous yolk: the intestine was completely full, whereas the stomach has a central

lumen. One larva at stage IV and two at stage V contained 1-2 specimens of

microcrustaceans (Ostracoda of 1 mm length).

AI individuals at stage IX had actively foraged. Rheophilous invertebrates consti-

tuted their main food as well as that of larvae of subsequent stages (Table II). These R.

sibiricus larvae had frequently fed on invertebrates typical of stagnant water, i.e.

Ostracoda, larval Odonata, Hydrophilidae (including Helophorus sp.) and Trichoptera

(Rhyacophilidae). Some of the larvae had captured terrestrial invertebrates (Aphidinea,

imagos of Plecoptera and ants). During the premetamorphic development (before stage

XIX), the prey taxonomic spectrum widened. Ostracoda, Trichoptera and Chironomidae

Table II. — Food composition of larvae of Ranodon sibiricus on different developmental stages. 1:

numeric percents; 2: weight percents. Stage XXI (n = 8): north slope of Jungar Alatau

(Zoological Museum Nr. 321); stages XXI-XXIT (n — 6): Tekeli city (collection of N. S.

LEBEDKINA). l: larvac; i: imagos.

n Stages of development

Prey taxa [eux XI XIX xx XXI XXI-XXII

: otDien. Pme UE DER PE le MIE D

Oligochaeta 2ISIRMEU= = HoRos € _ D ET

Gammaridae — — 0 48 100 140 42 592 320

Ostracoda 9.1 0.59 320 0.58 800 419 610 60 20

Odonata (1) = 10 04 —- - - -

Ephemeroptera (1) = 60 HI 18 21 SI 37 20 21 Il 28

Trichoptera (1) 273 667 30 804 10 266 25 229 500 538 03% 76 |

Plecoptera (1) 46 95 — - - - - - 80 15 - -

Plecoptera (i) = = = = = = - - 20 07 - -

Aphidinea = = — — 025 08 - - - - - -

Hemiptera (1) 46 Bo — — - - - - - - - - |

Hydrophilidae () + = = - = - - 20 02 - -

Formicidae (i) = = 10 0@ = - - - - - - -

Chironomidae (1) 409 63 50 29 160 146 270 83 20 027 38 545

Helcidae (1) 60 42 - - - - - - - -

Limoniidae (i) 114 60 140 52 = — — — = - - - |

Source : MNHN, Paris

138 ALYTES 9 (4)

were used by larvae at all stages. The consumption of Gammaridae and Ephemeroptera

larvae was also very frequent: they were eaten by larval salamanders of most stages.

Digestive tract-fill index (J) decreased slightly from stage IX to stage XII. The mean prey

number per larva (N) increased until metamorphosis (fig. 1).

1 2 3 4 5 6 7

Stages of development

Fig. 1. — Digestive tract-fill index (J, per thousand) and mean prey number per digestive tract (N)

of Ranodon sibiricus on the different developmental stages.

Stages of development: 1: IX; 2: XII; 3: XIX; 4: XX; 5: XXI-XXII; 6: imago: 7: adult. Data

on J for stages XIX and XX are not available.

During metamorphosis (stages XIX-XXII), N decreased drastically. The values of J

for stages XXI-XXII were also lower than those for stage XIX (see fig. 1). During stage

XXI, the variability of the value of N was the highest (N = 1-224). Stage XXII (the last

metamorphosis stage) showed a decrease of N to a minimum, but not in all larvae (N

varied from 1 to 35). Altogether, the changes in food spectrum of R. sibiricus during

metamorphosis were not very important (see Table II).

Source : MNHN, Paris

KUZMIN 139

Changes in food spectrum became clear at the imago stage. The R. cus imagos

studied had fed exclusively upon terrestrial invertebrates, while adults had used both

terrestrial and aquatic prey (see Table III). Feeding was observed among Gammaridae on

Gammarus pulex, among earthworms on Lumbriculus, among Culicidae on Culex sp.

(PARASKIV, 1953), among beetles on Hydrobius fuscipes (BANNIKOV, 1949, 1958), and

among caddisflies on Limnophilidae (PARASKIV, 1953) and Rhyacophilidae.

Table III. — Food composition of Ranodon sibiricus after metamorphosis. Same abbreviations as in

Table I.

A: data of this paper; B: data of BANNIKOV (1949); C: data of PARASKIV (1953).

— Stages of development |

Prey taxa Imagos 7 Adults _ L en

B |

ALL ya 2 DIT: 2r…|

Hirudinea = = | - - - LS

Lumbricidae - - | —- - - 232

Isopoda - - - - - 36

Gammaridae - - - - 18.0 53

Ephemeroptera (1) - - - - - 73

Trichoptera (1) - - 59 39 74.0 -

Plecoptera (I) - - - - - 53

Cicadodea (i) 53 52 - - - -

Tettigonidae (i) - - - - - LS

Odonata (1) - - - - - 37

Odonata (i) - - - - - 36

Hemiptera (1) 10.5 43 - - - -

Carabidae (1) 10.5 34 - = - -

Carabidac (i) 53 92 29 63 = 17.7

Staphylinidae (1) - - 59 19 - |

Staphylinidae (i) _ œ 29 031 e - |

Curculionidae (i) 474 56.6 _ _ _ |

Coleoptera, indet. (i) - - = e - 3.6

Ichneumonidae (i) 53 28 2 L e -

Formicidae (i) 53 52 29 ot - -

Diptera, indet. (i) 53 18 118 38 - 72

Culicidae (i) - = | - - - 36

Muscidae (1) fi <. 5 = ee LS

Chironomidae (1) Eee es 67.7 83.7 = -

Syrphidae (1) | 53 11.9 = : > -

Diptera (1) + | |

Arachnoidea +

Source : MNHN, Paris

140 ALYTES 9 (4)

Judging from the values of J and N, the feeding rate of R. sibiricus at stages after

metamorphosis is lower, in the whole, than at stages before metamorphosis (see fig. 1). By

contrast, the average total energetic content of food is higher in animals after

metamorphosis (5.69 Joule per mg wet weight) than in larvae (3.02 Joule).

Along with the food, digestive tracts of R. sibiricus contained non-food objects. In

most cases, including all larvae, these consisted of sand. Each larval digestive tract

contained from one to several dozens sand grains from 0.1 to 5.0 mm wide. Sometimes

sand weight exceeded food weight. This is clearly connected with the high consumption of

Trichoptera larvae with their sandcases. In connection with the decrease of Trichoptera in

the diet of R. sibiricus, the frequency of sand occurrence becomes lower in imagos (20 %

of the digestive tracts) and adults (38 %). Apart from the sand, nematodes, filamentous

algae and the remains of higher plants were found in larval digestive tracts (each one in

10% of stage XIX larvae). Plants were also found in 63% of adults (seeds and

inflorescences of 5 mm, i. e. of a size similar to that of prey).

DISCUSSION

Just after hatching, the larvae of R. sibiricus live on the endogenous yolk contained

in their digestive tracts. According to LEBEDKINA (1964), in laboratory conditions, larvae

of this species start active feeding at stage VI, i. e. 10-14 days after hatching. According

to my data, such a transition occurs earlier in the field, during stages IV-V, when mixed

feeding (endogenous + exogenous) takes place. In the laboratory, these stages occur 4-8

days after hatching (LEBEDKINA, 1964). By the time of transition to active feeding, the

efficiency of the hyobranchial apparatus is increased, the development and growth of many

skull structures result in the effective capture and swallowing of prey, then the formed

correlative systems of bones also increase (LEBEDKINA, 1964). Besides, as developmental

stages follow one another, the size of the larva increases and the legs develop. Al these

events lead to a widening of the diet of developing larvae and to the consumption of larger

prey. À. sibiricus larvae feed not only on rheophilous invertebrates, but also typically on

limnophilous prey. This may be the result of their occurrence in sites with relatively weak

current. PARASKIV (1953, 1954) noted the consumption by earlier larvae of R. sibiricus of

invertebrates and algae. Feeding on algae was also reported in the closely related species

Batrachuperus mustersi (REILLY, 1983). My opinion is that algae are swallowed together

with animal prey, but are not truly food for these salamanders.

During metamorphosis, the full reconstruction of larval structures and formation of

definitive ones takes place in the skull basement (LEBEDKINA, 1964). The activity of R.

sibiricus specimens decrease when they become terrestrial. Transformation is completed in

a very moist environment (PARASKIV, 1953), and at this time the feeding rate decreases.

But, in contast with what has been suggested for other Caudata (e.g., ETKIN, 1964), feeding

does not cease completely: food was found in all our metamorphosing larvae. Some of the

larvae at the last stage (XXII) had empty stomachs and remains of food in the rectum.

Possibly a very short period of food refusal takes place, but this period is shorter than the

Source : MNHN, Paris

KUZMIN 141

duration of one developmental stage. It is also possible that such a period coincide with

the transition of the salamander from aquatic to terrestrial life: whereas metamorphosing

larvae forage upon hydrobionts only, imagos eat only terrestrial invertebrates. This may

be due to the fact that imagos are found almost exclusively on land (see PARASKIV, 1953).

Adult R. sibiricus, unlike imagos, live both in water and on land (SNITIKOV, 1913;

BANNIKOV, 1949; PARASKIV, 1953), and they use both aquatic and terrestrial prey.

According to BANNIKOV (1949, 1958), aquatic invertebrates compose more than 90 % of

adult R. sibiricus prey weight. PARASKIV (1953) observed 35.9 % of aquatic prey items

in his specimens. In my material, hydrobionts comprised 73.8 % of prey items and 87.6 %

of prey weight of adults. The adults of other rheophilous Hynobiidae, Liua shihi (Liu et

al., 1960), B. mustersi (REILLY, 1983) and B. tibetanus (Liu, 1950) probably eat more

aquatic food. But another rheophilous hynobiid, Onychodactylus fischeri, is mainly a

terrestrial forager (KUZMIN, 1990), as is the limnophilous Salamandrella keyserlingii

(KUZMIN, 1984 a).

When visiting the streams for foraging, adult R. sibiricus possibly does not meet the

larvae of its own species very frequently: the latter were not found in their natural diet.

However, cannibalism was observed in captivity. In aquariums, adults of R. sibiricus

sometimes swallow small (up to 40 mm) larvae (KUBYKIN, 1986; NARBAEVA & BRUSHKO,

1986). In aquariums, adult-adult and larva-larva cannibalisms have also been reported (see

KUZMIN, 1989).

During terrestrial life, average energetic content of food is higher than in larval food.

This is clearly due to the marked decrease of Trichoptera larvae in R. sibiricus diet: their

sandcases, which have no energetic value, may overweight the insect body by 6-7 times.

Regular use of such uneffective prey may reflect low prey diversity in the habitat and/or

weak salamander feeding preferences. The fact that R. sibiricus may eat stinging insects like

wasps (HÜBENER, 1960) and ants (my data) may serve as another confirmation of the latter

proposal.

Foraging activity of R. sibiricus at different ages is maximum during the evening

(BANNIKOV, 1949, 1958), but even the adult salamanders may forage during daytime

(SNITNIKOV, 1913). Prey is attacked by adults from long distances (30-50 mm) but

non-moving objects are ignored. In water, prey is captured “without preliminary

preparations” (PARASKIV, 1953: 56). These behavioural features may be adaptations for

foraging in the water current, where prey may be quickly carried out by the flux.

CONCLUSION

In the feeding of R. sibiricus several main ontogenetic periods may be outlined: during

the larval stages, endogenous feeding, then mixed feeding, using hydrobionts; after

metamorphosis, feeding exclusively upon terrestrial invertebrates (imagos) and use of both

aquatic and terrestrial prey (adults).

Source : MNHN, Paris

142 ALYTES 9 (4)

RÉSUMÉ

L'alimentation de Ranodon sibiricus a été étudiée à différents stades de développement.

Lorsque l'alimentation de la larve est totalement exogène, le régime est essentiellement

composé d’hydrobiontes. Chez les individus qui viennent de se métamorphoser, le régime

est composé d’invertébrés terrestres. Les adultes consomment à la fois des proies

aquatiques et des proies terrestres. Bien que typiquement rhéophile à l’état adulte, le

régime des larves de Ranodon comporte de nombreuses proies limnophiles, ce qui peut

indiquer un habitat larvaire dans des eaux peu courantes. Les interruptions d'alimentation

chez les larves durent peu de temps (moins d’un stade de développement).

ACKNOWLEDGEMENTS

T'express my sincere gratitude to Prof. N. S. LEBEDKINA (Institute of Evolutionary Morphology

and Ecology of Animals, U.S.S.R. Academy of Sciences) and to Dr. V. F. ORLOVA (Zoological

Museum of Moscow State University) for the materials kindly entrusted to me for this study. The

figure was drawn by Mile Dominique PAYEN.

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Corresponding editor: Pierre JOLY.

Source : MNHN, Paris

Alptes, 1991, 9 (4): 144.

Dates de publication du journal Alvtes

(1991)

Alain DuBois

Laboratoire des Reptiles et Amphibiens,

Muséum national d'Histoire naturelle,

25 rue Cuvier, 75005 Paris, France

Cette liste fait suite à celles que nous avons déjà publiées (DuBois, 1988, 1989, 1990,

1991) pour les années 1982-1990, et a été préparée de la même manière.

Volume Fascicule Pages Date figurant Date réelle

sur le fascicule de publication

8 3-4 61-120 January-October 1990 20 février 1991

9 1 1-32 March 1991 22 mars 1991

9 2 33-60 June 1991 17 juin 1991

9 3 61-88 September 1991 27 septembre 1991

RÉFÉRENCES BIBLIOGRAPHIQUES

Dunoïs, A., 1988. — Dates de publication du journal Alytes (1982- 1987. Alytes, 6: 116.

- 1989. — Dates de publication du journal Alyres (1988). Alytes

- 1990. — Dates de publication du journal Alytes (1989). Alytes

1991. — Dates de publication du journal Alyres (1990). Alytes

Source : MNHN, Paris

AIVTES

International Journal of Batrachology

published by ISSCA

EDITORIAL BOARD FOR 1992

Chief Editor: Alain Dusois (Laboratoire des Reptiles et Amphibiens, Muséum national d'Histoire

naturelle, 25 rue Cuvier, 75005 Paris, France).

Deputy Edit ünter GOLLMANN (Institut für Zoologie, Universität Wien, Althanstr. 14, 1090 Wien,

Austria).

Other members of the Editorial Board: Jean-Louis AMIET (Yaoundé, Cameroun); Stephen D. BUSACK

(Ashland, U.S.A.); Alain COLLENOT (Paris, France); Tim HALLIDAY (Milton Keynes, United

Kingdom); William R. HEYER (Washington, U.S.A.); Walter HÔDL (Wien, Austria); Pierre

JoLY (Lyon, France); Milos KALEZIÉ (Beograd, Yugoslavia); Raymond F. LAURENT (Tucumän,

Argentina); Petr ROTH (Libechov, Czechoslovakia); Dianne B. SEALE (Milwaukee, U.S.A.);

Ulrich SINscH (Bonn, Germany).

Index Editor: Annemarie OHLER (Paris, France).

GUIDE FOR AUTHORS

Alytes publishes original papers in English, French or Spanish, in any discipline dealing with

amphibians. Beside articles and notes reporting results of original research, consideration is given for

publication to synthetic articles, book reviews, comments and replies, and to papers based upon

original high quality illustrations (such as color or black and white photographs), showing beautiful

or rare species, interesting behaviors, etc.

The title should be followed by the name(s) and address(es) of the author(s). The text should be

organized as follows: English abstract, introduction, material and methods, results, discussion,

conclusion, French or Spanish abstract, acknowledgements, literature cited.

Figures and tables should be mentioned in the text as follows: fig. 4 or Table IV. Figures

should not exceed 16 X 24 cm. The size of the lettering should ensure its legibility after reduction.

The legends of figures and tables should be assembled on a separate sheet. Each figure should be

numbered using a pencil.

References in the text are to be written in capital letters (SOMEONE, 1948; So & So, 1987;

EveryBopy et al., 1882). References in the Literature cited section should be presented as follows:

- when in a periodical:

INGER, R. F., Voris, H. K. & Voris, H. H., 1974. - Genetic variation and population ecology of some

Southeast Asian frogs of the genera Bufo and Rana. Biochem. Genet., 12: 121-145.

— when in a multi-authors book:

GRAF, J.-D. & PoLLs PELAZ, M., 1989. — Evolutionary genetics of the Rana esculenta complex. In:

R. M. DAWLEY & J. P. BOGART (eds.), Evolution and ecology of unisexual vertebrates, Albany, The

New York State Museum: 289-302.

-— when a book:

BouRRET, R., 1942. — Les Batraciens de l'Indochine. Hanoï, Institut Océanographique de l’Indochine:

i-x+1-547, pl. I-IV.

Manuscripts should be submitted in triplicate either to Alain DuBois (address above) if dealing

with amphibian morphology, systematics, biogeography, evolution, genetics or developmental

biology, or to Günter GOLLMANN (address above) if dealing with amphibian population genetics,

ecology, ethology or life history.

Acceptance for publication will be decided by the editors following review by at least two

referees. If possible, after acceptance, a copy of the final manuscript on a diskette (preferably high

density double-sided 3.5 inches, and using Microsoft Word, but any other diskette and software will

do) should be sent to the Chief Editor.

No page charges are requested from author(s), but the publication of color photographs is

charged. For each published paper, 25 frec reprints are offered by Alytes to the author(s). Additional

reprints may be purchased.

Published with the support of AALRAM

(Association des Amis du Laboratoire des Reptiles et Amphibiens

du Muséum National d'Histoire naturelle, Paris, France).

Directeur de la Publication: Alain DuBois.

Numéro de Commission Paritaire: 64851.

Alytes, 1991, 9 (4): 89-144.

Contents

Jean-Louis AMIET

Un Leptopelis méconnu de la faune forestière camerounaise

(Amphibia; Anura Hyperolidae). "02000020 meet 89

R. MONTERO & A. PISANO

Ciclo anual de la vitelogénesis en tres especies de anuros

‘del noroeste argentino. 20 0e AE ON EN at ee 103

Application for membership of ISSCA

‘and/OF SUDSCTIDHONNO AI ER L A LE IR PR SEE INR 120

Andrea WARINGER-LÜSCHENKOHL

Breeding ecology of Rana dalmatina in Lower Austria:

A 7-VOATS SUN RER A ALU SPEARS MR eee TE TT NES 121

Sergius L. KUZMIN

Feeding of the salamander Ranodon sibiricus ........................... 135

Alain DuBois

Dates de publication du journal Alytes (1991)...

Alytes is indexed in Biosis, Cambridge Scientific Abstracts, Current Awareness in Biological

Sciences, Referativny Zhurnal and The Zoological Record.

Imprimerie F. Paillart, Abbeville, France.

Dépôt légal: 1° trimestre 1992.

Source : MNHN, Paris