FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES

Y OCEANOGRAFICAS

UNIVERSIDAD DE CONCEPCION

CHILE

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ción, Chile.

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Indexado en Bulletin Signaletique (Abstract, CNRS, Francia); Pascal Folio (Abstract, CNRS, Francia); Periodica (Index

Latinoamericano, México); Marine Sciences Contents Tables (MSCT, Index FAO); Biological Abstract (BIOSIS);

Entomology Abstract (BIOSIS); Zoological Records (BIOSIS); Ulrik's International Periodical Directory.

Diseño y diagramación

Patricio Araneda G.

ISSN 0016-531X

CESUEANVDENIVIÓ, EOXO NM OCEAN

VOLUMEN 57 NUMERO 1 1993

CONTENTS

MARTÍNEZ, RODRIGO 1. AND M. E. CASANUEVA. Oribatid mites from the Alto

Biobio, Chile: diversity and relative abundance (Acari: Oribatida) .............. Y

CASANUEVA, M. E. Phylogenetic studies of the free-living and arthropod

associated Pacpidae (Acari: Mesostigmata) ercceroscicannccecccccón ciao ceo senora 21

FREYRE, L. R. anp L. C. PROTOGINO. Two energetic metabolism models of

TES AEREOS OEA o maroc IR 47

Ruiz, V. H. AND C. OYARZÚN G. Presence of Macrourus holotrachys

Caria lO dl A a tas NOA e oidos S7

MARCHANT S. M., M. Foraminifera of Scholl, Magellanic Region, Chile

CATAN A e O OA coo rcococE 61

Ruzz, V. H., López, M. T., Moyano, H. I. AnD M. MARCHANT. Ichthyology

of the high Biobio river system: some taxonomical, alimentary, reproductive

and ecological aspects and a discussion on the river DASiN ..ococcccccnnnnncnrananos» dE

SchuLbr, M. Ovarian cycle of Probopyrus ringueleti Verdi and Schuldt,

1988 (Isopoda: Epicaridea: BOpyrida€) ..ocococococicncnnnnnnnonenenenenanananananenenenancnnos 89

Frrrz. M. A. AND A. MARTÍNEZ. Á new species of Horcomutilla Casal, 1962,

from Venezuela (Hym. Mutillidae: Sphaeropthalminac)....ooocccnnnonananannoos 105

LIBRARIES

UNIVERSIDAD DE CONCEPCION-CHILE

ISSN 0016-531X

CEEI EOI

VOLUMEN 57 NUMERO 1 1993

CONTENIDO

MARTÍNEZ, RopriGO I. Y M. E. CASANUEVA. Acáros oribatidos del Alto

Biobío, Chile: diversidad y abundancia relativa (Acari: Oribatida) .............. 7

CASANUEVA, M. E. Estudio filogenético de Laelapidae de vida libre y asocia-

dos icon artrópodos (Aca: Mesostigmata)) ..acocaccodondes soon duos eno gese conose gndsaitacacas 21

FrEYRE, L. R. y L. C. PrRoToGINO. Dos modelos de metabolismo energético

dejpeces dejaena dulce de Arena... ocre esoo osease 47

Rurz, V. H. y C. OYARZÚN G. Presencia de Macrourus holotrachys Gunther,

O A doo 57

MARCHANT $. M., M. Foraminiferos de la Bahía Scholl, Región Magallánica,

Elle (Protozoa: Foral peas 61

Rurz, V. H., López, M. T., Moyano, H. IL. ano M. MARCHANT. Ictiología del

Alto Biobío: aspectos taxonómicos, alimentarios, reproductivos y ecológicos

comuna discusión sobre la oa o ecos dolia sacos sisas is eps: ld,

SchuLbr, M. El ciclo ovárico de Probopyrus ringueleti Verdi y Schuldt,

1988 (isopoda: Epicaridea: BOpyrdac) e icccancenediocncaneeseaoao oso sae aosssass ios 89

Frirz. M. A. AND A. MARTÍNEZ. Una especie nueva de Horcomutilla Casal,

1962, de Venezuela (Hym. Mutillidae: Sphaeropthalminae)......oooccccocnoncos. 105

UNIVERSIDAD DE CONCEPCION-CHILE

“Los infinitos seres naturales no podrán perfectamente conocerse sino

luego que los sabios del país hagan un especial estudio de ellos”.

CLAUDIO GAY, Hist. de Chile, 1:14 (1848)

Portada:

Algunos foraminíferos de la Bahía Scholl, Región Magallánica,

Chile (ver pág. 73)

ESTA REVISTA SE TERMINO DE IMPRIMIR

EN LOS TALLERES DE

IMPRESOS VALVERDE

P. AGUIRRE CERDA 50, CONCEPCION, CHILE,

EN EL MES DE JUNIO DE 1993

LA QUE SOLO ACTUA COMO IMPRESORA

PARA EDICIONES UNIVERSIDAD DE CONCEPCION

Gayana Zool. 57 (1): 7-19, 1993

ISSN 0016-531X

ACAROS ORIBATIDOS DEL ALTO BIO-BIO, CHILE: DIVERSIDAD Y

ABUNDANCIA RELATIVA (ACART: ORIBATIDA)

ORIBATID MITES FROM THE ALTO BIO-BIO, CHILE: DIVERSITY AND

RELATIVEABUNDANCE (ACARI: ORIBATIDA)

Rodrigo I. Martínez" y María E. Casanueva"

RESUMEN

Un total de 19 especies de oribátidos, con tres nuevos

registros para el país, fueron identificadas en 46 muestras

de suelo recolectadas en el sector del río Huillinco, lago

Icalma (38? 47”S; 719 16"W) en el área del Alto Bío-Bío,

Chile. Para cada especie se entregan breves comentarios

de la distribución geográfica conocida, de la distribución

espacial en el sustrato (hojarasca o suelo), su abundancia

relativa y las relaciones con la flora predominante del

área. Se incluyen fotografías originales, a color, obteni-

das al fotomicroscopio.

PALABRAS CLAVES: Acari, Oribatida, suelo, Alto Bío-Bío,

Chile.

INTRODUCCION

Entre los estudios sistemáticos más relevantes

de la fauna de oribátidos en Chile se destacan los

de Gervais (1849), quien describe 5 especies a

partir del material recolectado por Gay; Berlese y

Leonardi (1903) describen 2 nuevas especies para

Pitrufquén y una para San Vicente; Tragardh (1931)

señala 17 nuevas especies para el Archipiélago

Juan Fernández; Hammer (1962) presenta, sin lu-

gar a dudas, el mejor aporte al conocimiento de los

oribátidos chilenos al describir 63 nuevas especies

en base a material recolectado en la Cordillera de

los Andes. Sheals y MacFarlane (1966) describen

una nueva especie desde la Cordillera de Darwin,

al igual que Balogh y Mahunka (1967). Covarrubias

(1967, 1968a, 1968b, 1969) describe 16 nuevas

* Departamento de Zoología, Universidad de Concep-

ción. Casilla 2407, Concepción, Chile.

ABSTRACT

Examination of 46 soil samples collected from the

Huillinco river, Icalma Lake (38% 47 *S; 71% 16” W) at the

area of the Alto Bío-Bío zone, Chile, resulted in the

recovery of 19 species of oribatids, three of which are

new records for Chile. Brief comments on the spatial

distribution in the substrate, relative abundance and the

relationships with the associated flora are given.

KEYWORDS: Acari, Oribatida, soil, Alto Bío-Bío, Chile.

especies, además de señalar nuevos registros para

el país de otras especies. El último aporte

taxonómico es el de Mahunka (1982), quien descri-

be una nueva especie para el Archipiélago Juan

Fernández (fide Covarrubias, 1986). Además, de

estos trabajos taxonómicos Covarrubias (1975,

1987) y Campos, Covarrubias y Urias (1975) reali-

zan trabajos ecológicos sobre comunidades

edáficas, contribuyendo al conocimiento de la fau-

na chilena de microartrópodos del suelo. En gene-

ral, todos los trabajos mencionados anteriormente

han estudiado la fauna de oribátidos presentes en la

zona Norte, desde la localidad de Granizo (32?

59”S; 71 10"W) al Norte o Sur, desde Petrohué

(41? 22”S; 72 19"W) al Sur del país, pero hasta la

fecha no existen trabajos publicados donde se haya

estudiado la fauna de oribátidos edáficos asociados

a bosques nativos en la zona central de Chile. La

zona del estero Huillinco, Alto del Bío-Bío, Chile,

está caracterizada por una flora mixta donde desta-

can las especies Nothofagus pumilio (“lenga””),

Nothofagus dombeyi (“coigiie”), Nothofagus

Gayana Zool. 57 (1), 1993

obliqua obliqua (“roble”), Araucaria araucana

(“pino araucaria”), Chusquea sp. (“quila”) y Drimys

winteri (“canelo”).

En el presente estudio se entrega un catastro de

las especies de ácaros oribátidos edáficos presentes

en la zona del Alto Bío-Bío, se mencionan datos de

la distribución geográfica conocida, se señala la

abundancia relativa de cada especie registrada, las

relaciones con el sustrato edáfico y la flora asociada

presente en el área de estudio.

MATERIALES Y METODOS

El material estudiado fue recolectado, entre

enero y marzo de 1990, desde la zona divisoria de

aguas del Estero Huillinco - Lago Icalma que se

caracteriza por la presencia de Araucaria araucana,

Chusquea sp., Drimys winteri y Nothofagus spp.

(Fig. 1). La zona de muestreo fue dividida en 2 áreas

de acuerdo a la flora predominante: A) Quila y

Canelo, y B) Quila, Canelo y Roble. Cada una de las

muestras fue, a la vez, subdividida de acuerdo al

estrato edáfico en: estrato superior (hojarasca) y

estrato inferior (suelo, bajo 10 cm de la superficie).

En el laboratorio, los especímenes de oribátidos

fueron extraídos con un embudo Berlese y fijados

en alcohol; el aclarado y montaje se realizó con

solución Nesbitt y Berlese respectivamente. En

submuestras de 2,5 cm? se determinó, en forma

preliminar, la abundancia relativa mediante el uso

de una escala arbitraria (1 a 3 ejemplares: poco

abundante; 4 a 6: abundante; más de 7: muy abun-

dante). Las fotografías fueron obtenidas con un

fotomicroscopio Zeiss, y la identificación de los

ácaros se realizó de acuerdo a las claves de identi-

ficación de Balogh (1972), y las diagnosis y esque-

mas de Hammer (1958, 1961, 1962a, 1962b, 1966,

1967, 1968).

RESULTADOS

En las muestras analizadas, provenientes de la

zona del Alto Bío-Bío, Chile, fue posible identificar

19 taxa de ácaros oribátidos. La abundancia relati-

va, su presencia o ausencia en las dos áreas en que

se dividió la zona de recolección y su relación con

el estrato edáfico (hojarasca o suelo) para cada una

de las especies, se señala en la Tabla I.

El área A, con predominio de Chusquea sp.

(“quila”) y Drimys winteri (“canelo”), es la que

presenta la mayor riqueza específica con 14 espe-

cies; 9 de las cuales se presentan exclusivamente en

esta área: Oribatella puertomonttensis, Ceratozetes

nigrisetosus, Tramalaconothrus oxyrrinus,

Physobates spinipes, Stomacarus sp., Eobra-

chychthonius oudemansi, Phyllhermannia tuber-

culata, inmaduros de la familia Achypteridae y

ejemplares inmaduros de la familia Ceratozetidae.

En cambio, el área B, con presencia de quila, canelo

y además roble (Nothofagus obliqua obliqua), pre-

senta 10 especies, de las cuales 5 fueron recolecta-

das sólo en esta área: Globoppia maior, Phthira-

carus sp., Liochthonius nodifer, Pseudotocepheus

tenuiseta y Lanceoppia hexapili. Sólo las especies

Phthiracarus sicilicoma, Trichthonius pulche-

rrimus, Gozmayina sp. y Liochthonius sp. fueron

registradas en ambas áreas (A y B).

En el estrato hojarasca se identificaron siete

especies: Phthiracarus sp., Eobrachychthonius

oudemansi, Globoppia maior, Lanceoppia hexapili,

Ceratozetes nigrisetosus, Oribatella puerto-

monttensis e inmaduros de Ceratozetidae. Particular-

mente para el estrato suelo, se identificaron las

siguientes especies: Trichthonius pulcherrimus,

Liochthonius nodifer, Tramalaconothrus oxyrrinus,

Pseudotocepheus tenuiseta e inmaduros de Achyp-

teridae. Las siete especies restantes estaban presen-

tes en ambos estratos (suelo y hojarasca).

Las especies más abundantes en todas las

muestras analizadas y en ambos estratos edáficos

fueron Globoppia intermedia, Phyllhermannia

tuberculata, Liochthonius sp. y Stomacarus sp.

Los taxa de ácaros oribátidos identificados,

divididos artificialmente en ácaros inferiores y su-

periores (fide Balogh, 1972), en las muestras prove-

nientes de la zona del Alto Biobío, fueron los

siguientes:

I. ORIBATIDOS INFERIORES:

Familia Archeonothridae Grandjean, 1932

Stomacarus sp. (Fig. 2)

Constituye el primer registro del género para

Chile. El género fue creado por Grandjean (1952)

para la especie tipo Stomacarus tristani, la cual fue

recolectada en Tristan da Cunha.

Acaros Oribátidos del Alto Bío-Bío, Chile: MarTÍNEZ, R. 1.

Familia Phthiracaridae Perty, 1841

Phthiracarus sp. (Fig. 3)

Perty (1841) (fide Balogh, 1972) crea este

género con la especie tipo Hoplophora laevigata

Koch, 1841 y señala que es cosmopolita en distribu-

ción. Covarrubias (1986) menciona, para Chile,

tres especies: P. globifer, P. maculatus y P.

sicilicoma. Con el material obtenido desde la zona

de estudio no ha sido posible determinar la especie,

por lo que se mantiene como Phthiracarus sp. hasta

obtener más ejemplares.

Phthiracarus sicilicoma Hammer, 1962 (Fig. 4)

Esta especie fue descrita por Hammer (1962)

de 3 ejemplares recolectados en praderas de Holcus

lanatus, Hieracium sp. y Ranunculus sp. en Puerto

Montt, Chile.

y M. E. CASANUEVA

Familia Brachychthoniidae Balogh, 1943

Eobrachychthonius oudemansi

Hammer, 1958 (Fig. 5)

Descrita por Hammer (1958) como Eobra-

chychthonius argentinensis para Argentina. Poste-

riormente, Hammer (1962) señala que E. argen-

tinensis es un sinónimo junior de E. oudemansi y

cita esta especie para Tierra del Fuego, Chile y

Argentina.

Liochthonius sp. (Fig. 6)

Hammer (1959) describe el género Lioch-

thonius, conlaespecietipo Brachthonius perpusillus

y señala que es un género cosmopolita en distribu-

ción. Covarrubias (1986) cita para Chile nueve

especies pertenecientes a este género: L. altimonti-

cola, L. australis, L. fimbriatissimus, L. nodifer, L.

TABLA I. Acaros oribátidos presentes en las áreas de estudio, estrato edáfico y abundancia relativa.

(x = presente; - = ausente)

Area A Area B

ORIBATIDOS INFERIORES

Stomacarus sp.

Phthiracarus sicilicoma

Phthiracarus sp.

Trichthonius pulcherrimus

Gozmayina sp.

Eobrachychthonius oudemansi

Liochthonius sp.

Liochthonius nodifer

Tramalaconothrus oxyrrinus

AAA AA

A SN

ORIBATIDOS SUPERIORES

Phyllhermannia tuberculata

Pseudotocepheus tenuiseta

Globoppia intermedia

Globoppia maior

Lanceoppia hexapilis

Ceratozetes nigrisetosus

Ceratozetidae inmaduro

Oribatella puertomonttensis

Physobates spinipes

Achypteridae inmaduro

Estrato Abundancia

Hojarasca y suelo

Hojarasca

Suelo

Hojarasca y suelo

Hojarasca

Hojarasca y suelo

Suelo

Hojarasca y suelo

Suelo

Hojarasca y suelo

Hojarasca

Hojarasca y suelo

Suelo

Abundante

Poco abundante

Abundante

Poco abundante

Abundante

Poco abundante

Muy abundante

Poco abundante

Gayana Zool. 57 (1), 1993

pepitensis, L. rigidisetosus, L. rigidisetosus

var. curtus, L. saltaensis y L. unilateralis. Los

especímenes estudiados en este trabajo difieren de

las especies anteriormente mencionadas en varios

caracteres, principalmente en la forma de las setas

dorsales, por lo cual constituye una nueva especie

que será descrita próximamente. Norton (1991)

(com. pers.) ratifica la validez de esta nueva espe-

cie:

Liochthonius nodifer Hammer, 1962 (Fig. 9)

Especie descrita para Puerto Montt por

Hammer (1962) y recolectada bajo Fuchsia sp.,

Digitalis sp. y Gramíneas.

Familia Cosmochthoniidae Grandjean, 1947

Trichthonius pulcherrimus Hammer, 1958

(Fig. 7)

Especie descrita por Hammer (1958) como

Cosmochthonius pulcherrimus para Argentina y

Bolivia. Posteriormente, Hammer (1961) crea el

género Trichthonius, con Cosmochthonius

pulcherrimus como especie tipo. Hammer (1962)

cita a 7. pulcherrimus para Puerto Montt y Punta

Arenas, Chile.

Gozmayina sp. (Fig. 8)

Primer registro del género para Chile. El géne-

ro Gozmayina posee dos especies descritas: G.

majestus para Norteamérica y G. golosovae para

Rusia. El material recolectado en este estudio difie-

re de las especies mencionadas anteriormente, por

lo que constituye una nueva especie que será descri-

ta en un próximo trabajo.

Familia Malaconothridae Berlese, 1916

Tramalaconothrus oxyrrimus Hammer, 1962

(Fig. 10)

Especie descrita en base aun ejemplar recolec-

tado en vegetación densa en Puerto Montt, Chile,

por Hammer (1962).

IT. ORIBATIDOS SUPERIORES:

Familia Hermanniidae Sellnick, 1928

Phyllharmannia tuberculata Covarrubias, 1967

(Fig. 11)

Esta especie fue descrita por Covarrubias

(1967), en base a ejemplares recolectados en bos-

ques pluviales de Valdivia.

Familia Otocepheidae Balogh, 1961

Pseudotocepheus tenuiseta Hammer, 1966

(Fig. 12)

Especie descrita por Hammer (1966) para bos-

ques nativos de Fox Glacier, Nueva Zelanda. Cons-

tituye el primer registro de la especie para Chile.

Familia Oppiidae Grandjean, 1954

Globoppia intermedia Hammer, 1962 (Fig. 13)

Descrita por Hammer (1962) para Puerto Montt

y Punta Arenas de ejemplares recolectados bajo

helechos, Taraxacun sp., pastos y trébol.

Globoppia maior Hammer, 1962 (Fig. 19)

Hammer (1962) describe esta especie y cita su

presencia en Puerto Montt y Punta Arenas.

Lanceoppia hexapili Hammer, 1962 (Fig. 14)

Especie descrita por Hammer (1962), en base

a3 ejemplares recolectados en pastos y bajo Barberis

sp. en Tierra del Fuego, Chile.

Familia Ceratozetidae Jacot, 1925

Ejemplar inmaduro (Fig. 15)

Por ser un ejemplar inmaduro es imposible

identificarlo, a menos que se mantenga crianzas con

el fin de obtener los estados adultos (Norton, 1991,

com. pers.).

Familia Oribatellidae Jacot, 1925

Oribatella puertomonttensis Hammer, 1962

(Fig. 16)

Especie descrita por Hammer (1962), a partir

de 6 ejemplares recolectados alrededor de Holcus

lanatus, Carex sp., Hieracium sp., Ranunculus sp.,

Viola sp. y bajo Ilex sp. en Puerto Montt.

Familia Tegoribatidae Grandjean, 1954

Physobates spinipes Hammer, 1962 (Fig. 17)

Hammer (1962) describe esta especie sobre la

base de tres ejemplares recolectados en Petrohué.

Familia Achypteridae Thor, 1929

Ejemplar inmaduro (Fig. 18)

Constituye el primer registro de una especie de

esta familia para Chile. La familia fue creada por

Thor, 1929, y agrupa a 9 géneros de amplia distri-

bución geográfica. Norton, 1991 (com. pers.), rati-

fica la inclusión de este individuo inmaduro en esta

familia.

Familia Ceratozetidae Jacot, 1925

Ceratozetes nigrisetosus Hammer, 1958 (Fig. 20)

Acaros Oribátidos del Alto Bío-Bío, Chile: Martíngz, R. I. y M. E. CASANUEVA

Especie descrita para Bolivia por Hammer

(1958), a partir de 90 especímenes recolectados en

Chacaltaya y la Cumbre. Constituye el primer re-

gistro de la especie para Chile.

DISCUSION Y CONCLUSION

Aunque el material estudiado en el presente

trabajo proviene de recolectas relativamente pe-

queñas y limitadas sólo a una estación del año, sí

permite confirmar lo que actualmente se conoce

acerca de la fauna de ácaros oribátidos edáficos en

Chile y, extender el conocimiento de los patrones

de distribución de las especies previamente descri-

tas por otros autores, como también señalar la

presencia de nuevos registros y nuevas especies

para el país.

Se identificaron 19 especies de ácaros

oribátidos para el área de estudio; de éstas 11

constituyen especies previamente descritas por

Hammer (1958, 1962) y Covarrubias (1967) para el

país; 2 especies, Ceratozetes nigrisetosus,

Pseudotocepheus tenuiseta y un ejemplar inma-

duro de la familia Achypteridae, constituyen el

primer registro para el país; los ejemplares pertene-

cientes a los géneros Stomacarus, Gozmayina y

Liochthonius constituyen nuevas especies para el

país, las cuales serán descritas en un trabajo si-

guiente. No fue posible determinar una especie del

género Phthiracarus por disponer de pocos ejem-

plares. Finalmente el ejemplar inmaduro de la fami-

lia Ceratozetidae fue identificado por Norton, 1991

(com. pers.), quien señala que para identificar

correctamente los especímenes inmaduros se de-

ben criar y obtener los estados adultos correspon-

dientes.

Se observan diferencias entre los estratos su-

perior (hojarasca) e inferior (suelo) en relación a su

riqueza específica. De las 19 especies identificadas,

7 fueron recolectadas sólo desde el estrato superior,

5 exclusivamente desde el estrato inferior y 7 espe-

cies fueron recolectadas desde ambos estratos

edáficos (hojarasca y suelo). En el área donde

predominaba Chusquea sp. y Drimys winteri se

registraron 14 especies, de las cuales 9 sólo estaban

presentes en dicha área y que representan a 6 y 3

especies de oribátidos superiores e inferiores res-

pectivamente. En cambio en el área donde, ade-

más, existe Nothofagus obliqua obliqua, sólo se

registraron 10 especies, cinco de ellas típicas de

dicha área de muestreo y, con un leve predominio de

especies (3) de oribátidos superiores. Las especies

Phthiracarus sicilicoma, Trichthonius pulche-

rrimus, Gozmayina sp. (oribátidos inferiores) y

Globoppia intermedia (oribátido superior) fueron

registradas indistintamente en ambas áreas de re-

colecta.

Globoppia intermedia es la especie predomi-

nante en las áreas de estudio en la zona del Alto Bío-

Bío, Chile. Por otra parte, Stomacarus sp., Lio-

chthonius sp. y Phyllhermannia tuberculata se pre-

sentan con relativa abundancia, y el resto de las

especies identificadas están pobremente represen-

tadas en las muestras analizadas.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue realizado bajo el patrocinio

de la Dirección de Investigación de la Universidad

de Concepción, como parte del Proyecto D.I.

N*20.38.21. Los autores agradecen al Dr. Juan C.

Ortiz del Proyecto EULA (11.5) por poner a nuestra

disposición las muestras estudiadas y al Dr. Roy

Norton de New York State University, Syracuse,

USA, por confirmar las identificaciones de las

especies encontradas en este trabajo.

BIBLIOGRAFIA

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of the Andes Mountains IV.- Patagonia. Biol. Skr.

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HAMMER, M. 1968. Investigations on the Oribatid fauna

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Acaros Oribátidos del Alto Bío-Bío, Chile: MarTÍNEZ, R. I. y M. E. CASANUEVA

FiG. 1. Vista parcial de la zona de muestreo; FiG. 2. Stomacarus sp. Vista parcial, 4x.

¡0

Gayana Zool. 57 (1), 1993

FiG. 3. Phthiracarus sp. Vista lateral, 4x; FiG. 4. Phthiracarus sicilicoma Hammer, 1962. Vista lateral, 4x;

FiG. 5. Eobrachychthonius oudemansi Hammer, 1958. Vista lateral, 10x; Fic. 6. Liochthonius sp. Vista ventral, 10x.

Acaros Oribátidos del Alto Bío-Bío, Chile: MarTíNEZ, R. IL. y M. E. CAsANUEvA

FiG. 7. Trichthonius pulcherrimus Hammer, 1958. Vista dorsal, 10x; Fic. 8. Gozmayina sp. Vista lateral, 10x;

FIG. 9. Liochthonius nodifer Hammer, 1962. Vista parcial del gnatosoma e idiosoma, 40x.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

Fic. 10. Tramalaconothrus oxyrrimus Hammer, 1962, Vista ventral, 4x; Fic. 11. Phyllermannia tuberculata Covarrubias,

1967. Vista ventral, 4x; Fic. 12. Pseudotocepheus tenuiseta Hammer, 1966. Vista ventral, 4x; FiG. 13. Globoppia

intermedia Hammer, 1962. Vista ventral, 4x.

Acaros Oribátidos del Alto Bío-Bío, Chile: Martínez, R. IL. y M. E. CASANUEVA

FiG. 14. Lanceoppia hexapili Hammer, 1962. Vista lateral, 4x; FiG. 15. Inmaduro familia Ceratozetidae. Vista ventral, 4x.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

FiG. 16. Oribatella puertomonttensis Hammer, 1962. Vista parcial, 4x; FiG. 17. Physobates spinipes Hammer, 1962.

Vista ventral, 4x; FiG. 18. Inmaduro familia Achypteridae. Vista ventral, 4x.

Acaros Oribátidos del Alto Bío-Bío, Chile: MarTÍNEZz, R. I. y M. E. CasaNUEVA

Fic. 19. Globoppia maior (ex: Hammer, 1962). Vista dorsal.; Fic. 20. Ceratozetes nigrisetosus (ex: Hammer, 1958).

Vista dorsal.

louis did

ES AE

Gayana Zool. 57 (1): 21-46, 1993

ISSN 0016-531X

PHYLOGENETIC STUDIES OFTHE FREE-LIVING AND ARTHROPOD

ASSOCIATED LAELAPIDAE (ACARI: MESOSTIGMATA)

ESTUDIO FILOGENETICO DE LAELAPIDAE DE VIDA LIBRE Y ASOCIADOS

CONARTROPODOS (ACARI: MESOSTIGMATA)

María E. Casanueva'

ABSTRACT

The genera of free-living and arthropod-associated

Laelapidae were reviewed in an attempt to determine the

internal relationships of the family. Using phylogenetic

methods, with computations on the PAUP and MacClade

programs, a comparative study of eighty-three characters

in fifty generic taxa resulted in the construction of nine

consensus cladograms illustrating familial and subfami-

lial relationships. The Leptolaelapidae was used as the

sister group and Ologamasidae as the outgroup.

The Laelapidae was redefined to include eight sub-

families: Hypoaspidinae Vitzthum, 1940; Melittiphidinae

Evans and Till, 1966; Haemogamasinae Oudemans, 1926;

Alphalaelapinae Tipton, 1960; Laelapinae Berlese, 1892;

Myonyssinae Bregetova, 1956; Hirstionyssinae Evans

and Till, 1966 and Mesolaelapinae Tenorio and Radovsky,

1974. The new arrangement of the free-living and arthro-

pod-associated generais the following: Family Laelapidae,

with two subfamilies: Hypoaspidinae, which includes the

free-living, predatory and phoretic mites on Coleoptera

and Blattaria, with Tribe Pseudoparasitini and Tribe

Hypoaspidini, and Melittiphidinae which includes laela-

pid mites associates of Hymenoptera (Apidae and

Formicidae) and Isoptera, with Tribe Laelaspidini, new

tribe, Tribe Melittiphidini and Tribe Varroini.

The dermanyssoid mites associated with Chilopoda,

Diplopoda, Araneae and crustacea are included in the

famili Iphiopsididae, with two subfamilies: Scissura-

laelapinae, new subfamily and Iphiopsidinae which is

divided into Tribe Iphiopsidini and Tribe Gecarci-

nolaelapini, new tribe.

* Laboratorio de Acarología, Departamento de Zoología,

Universidad de Concepción. Casilla 2407-Apartado 10,

Concepción, Chile.

The genus Urozercon is included for the first time in the

family Laelapidae; and the new genus Gecarcinolaelaps

is established in Iphiopsididae. The prior ranking of

Euvarroa and Varroa as the family Varroidae Delfinado

and Baker, 1974 is refuted.

KeEYworbDs: Acari, Mesostigmata, Laelapidae, Phylogeny.

RESUMEN

Se estudiaron los géneros de la familia Laelapidae de

vida libre y asociados con artrópodos en un intento para

determinar las relaciones internas de la familia. Utilizan-

do métodos filogenéticos, con los programas PAUP y

MacClade, se realizó un estudio comparativo de 83

caracteres en 50 géneros, obteniéndose nueve cladogra-

mas de consenso que ilustran las relaciones a nivel de

familia y subfamilias. Las familias Leptolaelapidae y

Ologamasidae se utilizaron como el grupo hermano y

grupo externo respectivamente.

Se redefine la familia Laelapidae, la cual incluye

ocho subfamilias: Hypoaspidinae Vitzhum, 1940; Melit-

tiphidinae Evans y Till, 1966; Haemogamasinae

Oudemans, 1926; Alphalaelapinae Tipton, 1960;

Laelapinae Berlese, 1892; Myonyssinae Bregetova, 1956;

Hirstionyssinae Evans y Till, 1966 y, Mesolaelapinae

Tenorio y Radovsky, 1974. La posición de los géneros de

la familia Laelapidae, de vida libre y asociados con

artrópodos es la siguiente: a, Subfamilia Hypoaspidinae

que incluye los ácaros de vida libre, depredadores y

foréticos en Coleoptera y Blattaria, con dos tribus:

Pseudoparasitini y Hypoaspidini y, b, Subfamilia

Melittiphidinae dividida en tres tribus: Laelaspidini, nue-

va tribu, Melittiphidini y Varroini, las cuales incluyen los

laelápidos asociados a Hymenoptera (Apidae y

Formicidae) e Isoptera.

Los ácaros dermanisoídeos asociados con Chilopoda,

Diplopoda, Araneae y Crustacea son incluidos en la

Gayana Zool. 57 (1), 1993

Familia Iphiopsididae, con dos subfamilias: Scissura-

laelapinae, nueva subfamilia y, Iphiopsidinae. Esta últi-

ma es dividida en dos tribus: Iphiopsidini y Gecarcino-

laelapini, nueva tribu.

Se incluye por primera vez el género Urozercon en la

INTRODUCTION

The dermanyssine family Laelapidae is com-

plex, species-rich, very diverse, and very poorly

understood. Hypotheses concerning the evolution-

ary history of this family and its relatives are mini-

mally developed and the classification of the group

is consequently inadequate. Early authors (e. g.,

Canestrini, Berlese) described many genera and

species especially from Europe. Subsequent work-

ers have continued with the description of new

forms and, at the same time, have attempted to

formulate comprehensive classifications. These

efforts have failed. These mites have been placed in

a single family (Vitzthum, 1943; Baker and

Strandtmann, 1948) or in a number of different

families (Baker and Wharton, 1952; Bregetova,

1956; Rosario, 1981). The difficulty in classifica-

tion might be attributed to the wide range of ana-

tomical forms as a result of diverse adaptation to

parasitism and to the consequent concentration of

studies on parasites on vertebrates while neglecting

the numerous free-living and arthropod-associated

species. The Laelapidae exhibits a fascinating range

of habitats and associations, mostly not studied in

detail.

Among the Laelapidae are many genera that

developed ectoparasitic (nest-dwelling or host-

dwelling) associations with mammals (35 genera),

and also many free-living, soil-dwelling predatory

forms (10 genera). Lesser derivative elements are

soil inhabiting or nest-associated predators. The

greatest anatomical and ecological diversity, how-

ever, is seen in the arthropod-associated species (43

genera). Here occur associates of Coleoptera (8

mite genera), Blattaria (2 genera), Isoptera (1 genus),

Hymenoptera (21 genera), Araneae (1 genus),

Myriapoda (7 genera) and terrestrial Crustacea (2

genera).

From the viewpoint of phylogenetic systemat-

ics, this family and included taxa and its relatives

are not adequately characterized and understood.

Can the Laelapidae be recognized as a monophy-

letic group (that is, can a unique evolutionary origin

familia Laelapidae y, el género Gecarcinolaelaps en la

familia Iphiopsididae.

PALABRAS CLAVES: Acari, Mesostigmata, Laelapidae,

Filogenia.

be hypothesized) within a monophyletic super-

family Dermanyssoidea? The present study empha-

sizes the predaceous soil and arthropod-associated

genera to discover major patterns of morphological

variation in the lesser derivative forms and thus

provide a comparative and phylogenetic basis for

study of the derivative groups. Finally, compari-

sons with the eviphidoid family Leptolaelapidae as

the hypothesized sister group (nearest evolutionary

relative) and with Ologamasidae as the outgroup of

Laelapidae have been done. Thus this study pro-

vides an improved classification and better under-

standing of the evolutionary relationships within

this diverse group of Mesostigmatid mites.

MATERIAL AND METHODS

This study was based on specimens in the

Acarology Laboratory at The Ohio State Univer-

sity, and in other museums. The total number of

genera in this family is ca. 100; of this, one half is

available in the collection at the Acarology La-

boratory. The other half was made available by the

following persons and their institutions: Dr. Torb-

jorn Kronestedt, Swedish Museum of Natural His-

tory, Sweden; Dr. Evert E. Lindquist, Biosystematic

Research Institute, Canadian National Collection,

Ottawa; Dr. David C. Lee, South Australian Mu-

seum; Dr. Marisa Castagnoli, Istituto Sperimentale

perla Zoologia Agraria, Florence, Italy; Dr. George

C. Eickwort, Dept. of Entomology, Cornell Uni-

versity; Dr. John Kethley, Field Museum of Natural

History; Dr. R. L. Smiley, Smithsonian Institution,

USA and Dr. Mercedes Delfinado-Baker, Benefi-

cial Insects Laboratory, USDA.

Efforts to borrow specimens from Russia and

from the Rijksmuseum van natuurlijke Historie,

Leiden, Netherlands, British Museum of Natural

History, England and from the Potchefstroom Uni-

versity Collection in South Africa were unsuccess-

ful. As aresult, I was unable to examine the follow-

ing type species of genera: Angosomaspis

multisetosus Costa, 1971; Dynastaspis walhallae

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod: CASANUEVAa, M E.

Costa, 1971; Holostaspis isotricha Kolenati, 1858;

Hypoaspis (Hypohasta) simplexans Womersley,

1956; Iphiolaelaps myriapoda Womersley, 1956;

Iphis astronomicus Koch, 1839; Laelaspisella

epyginalis Marais and Loots, 1969; Lucanaspis

brachypedes Costa, 1977; Myrmeciphis crawleianus

Hull, 1923; Promacrolaelaps hunteri Costa, 1971;

Reticulolaelaps faini Costa, 1968; and Zontia

meliponensis Turk, 1948. For all these, it was nec-

essary to resort literature-based data.

In some taxa a complete account of morpho-

logical characters could not be made because the

specimens available were poorly mounted and I had

no permission to remount them, or broken and body

parts were missing. Example of this are the follow-

ing taxa: Angosomaspis, Cyclothorax, Euandro-

laelaps, Laelaspisella, Myrmeciphis, Myrmolaelaps,

Myrmoleichus, Promacrolaelaps, Reticulolaelaps,

and Zontia.

A total of 50 genera of free-living and arthro-

pod associated laelapids was examined; when nec-

essary and permission was granted, some prepara-

tions were remounted.

Methods:

Specimens were studied with the aid of a Wild

M-20 phasecontrast microscope, equipped with ca-

mera lucida, 15x wide field oculars and 10x, 20x,

40x bright field, 40x phase contrast, 100x bright

field and phase contrast objectives. Measurements

were made with a 1 mm scale (divisions of 0.01

mm) using the Wild M-20. Dissecting and mount-

ing were accomplished with an Olympus stere-

oscopic microscope equipped with 10x oculars and

0.7x - 4x objectives.

The morphological terms used are largely those

of Evans and Till (1965) for morphological struc-

tures, Lindquist and Evans (1965) for idiosomal

chaetotaxy, Evans (1963, 1969) for leg chaetotaxy.

Moraza and Johnston (in preparation) for tarsus 1

chaetotaxy and Athias-Henriot(1969) for adenotaxy.

Analytical methods:

One attempt to recover the phylogenetic rela-

tionships among the different taxa under study is

the Phylogenetic Systematic approach (Felsenstein,

1982; Platnick, 1985). The major criterion and most

reliable method for determination of polarities

needed in phylogenetic analysis, is the Outgroup

method (Watrous and Wheeler, 1981; Farris, 1982;

Maddison et al., 1984).

The material utilized for outgroup compari-

sons was extracted from the families Leptolae-

lapidae Karg, 1978 and Rhodacaridae Oudemans,

1902 (sensu Lee, 1970).

All the data obtained from the study were

analyzed using the computational programs PAUP

and MacClade. These programs are based in the

parsimony principle.

RESULTS AND DISCUSSION

I. HisrorICAL REMARKS

The morphological heterogeneity exhibited

by the group has encouraged taxonomic and sys-

tematic studies by several scientists who have at-

tempted to define it. Berlese (1892) recognized two

families: Dermanyssidae Kolenati, 1859, which

included the obligatory parasites, and Laelapidae

Berlese, 1892, including the free-living forms,

paraphages of arthropods and facultative ecto-

parasites, comprising the genera Laelaps Koch,

Hypoaspis Canestrini, Seius Koch, Iphis Koch,

Stylochirus Canestrini, Neoberlesia Berlese, Podo-

cinum Berlese and Iphiopsis Berlese. In 1903 and

1904 Berlese described new species of free-living

and ant associated mites. After Berlese”s classifica-

tion of laelapid mites, the subsequent classificatory

works have dealt almost exclusively with the “para-

sitic” forms. Tragardh (1904, 1908) reduced the

family Laelaptidae to subfamily rank and assigned

1t to the family Parasitidae.

Vitzthum (1943) established one of the current

approaches to the classification of this family.

Vitzthum recognized a single family, Laelaptidae,

with thirteen subfamilies: Hypoaspidinae,

Hyletastinae, Phytoseiinae, Podocininae, Iphiop-

sinae, Haemogamasinae, Laelapinae, Raillietiinae,

Liponyssinae, Dermanyssinae, Halarachnidae,

Entonyssinae and Rhinonyssinae. With some ex-

ceptions, the first five given here included free-

living mites or associates of invertebrates and the

remaining eight parasites of vertebrates. Baker and

Strandtmann (1948), following Vitzthum classifi-

cation, described Myrmonyssus chapmani and in-

cluded it in the subfamily Hypoaspidinae. Zumpt

and Patterson (1951) added a new subfamily,

Myonyssoidinae, and tentatively included Dasy-

ponyssinae Fonseca, 1940. However, Zumpt and

Till (1958) excluded Myonyssoidinae from

Laelapidae and placed it in Ascidae.

A second approach to the interpretation of the

Laelapidae was given by Baker and Wharton (1952).

They modified Vitzthum'”s classification and re-

Gayana Zool. 57 (1), 1993

ognized nine families: Laelapidae (Laelapinae,

Hypoaspidinae and Hyletastinae), Dermanyssidae

(Dermanyssinae and Liponyssinae), Phytoseiidae

(Phytoseiinae and Podocininae), Iphiopsidae,

Haemogamasidae, Raillietiidae, Rhinonyssidae,

Entonyssidae and Halarachnidae. They mentioned

that the Laelapinae have strong ventral setae, ex-

panded pilus dentilis, a fleshy tectum and they are

parasitic. On the other hand, Hypoaspidinae have

weak ventral setae, seta-like pilus dentilis, reduced

tectum and they are free-living. The nymphs and

adults of Hypoaspidinae mites are all active feeding

stages, in many cases they may become phoreti-

cally associated with other soil-inhabiting arthro-

pods. Hypoaspids have not developed specialized

adaptive structures for phoresy, as in other groups

of mites, and they cling to their hosts by means of

their chelicerae (Hunter and Mollin, 1964) or clasp-

ing the host”s hair and curving mainly legs Il around

it (Rosario, 1981). Evans and Till (1966) consid-

ered the Hypoaspidinae mites one of the most

primitive mesostigmatid mites because of the ab-

sence of specialized structures. The subfamily

Hypoaspidinae has been suggested by Radovsky

(1969) to have given rise to the parasitic Laelapinae

mites from which more specialized parasitic groups

(i. e. Dermanyssidae, Spinturnicidae and others)

are said to have arisen.

Evans (1955) excluded the Phytoseiinae and

Podocininae from Laelapidae. He placed Podoci-

num near the Macrochelidae and Hypoaspidinae in

the Laelapinae, and the Raillietiinae in the Liponys-

sinae. Evans (1957), working with the British free-

living and parasitic members of Laelapidae sensu

Vitzthum, recognized the Eviphididae (=Hyletasti-

nae) as a separate family, but included the Spintur-

nicinae Oudemans as a subfamily of Laelapidae.

Several genera from Laelapinae, Hypoaspidinae

and Podocininae were removed and distributed

among the Aceosejidae and Neoparasitidae. Evans,

Sheals and McFarlane (1961) used the name Ma-

cronyssinae rather than Liponyssinae. Laelapidae

in this narrow sense then included nine subfami-

lies: Laelapinae, Haemogamasinae, Iphiopsinae,

Macronyssinae, Entonyssinae, Dermanyssinae,

Spinturnicinae, Halarachninae and Rhinonyssinae

(Radovsky, 1967).

Bregetova's classification (1956) is similar to

that of Baker and Wharton (1952). She gave slightly

broader limits for the Laelapidae in which Raillietia

and Myonyssus were included. Tipton (1960) re-

viewing the Laelapinae recognized in it only fif-

teen genera, all of them vertebrate-associated. He

also established the subfamily Alphalaelaptinae

with the genus Alphalaelaps. Bernhard (1963) men-

tioned nine subfamilies, but without Spinturnicinae

and with Raillietiinae included as a separate sub-

family.

In 1965 Karg recognized the superfamily

Laelaptoidea Berlese, 1892 sensu Evans, 1957 with

the single family Laelaptidae. He included subfami-

lies: Hypoaspidinae Vitzthum, 1941 with the gen-

era Ololaelaps s. lat. and Hypoaspis s. lat., and the

subgenera Cypholaelaps, Gymnolaelaps, Cosmo-

laelaps and Hypoaspisella;, Laelaptinae Tragardh,

1908 with Laelaps and Haemolaelaps;, Haemo-

gamasidae Oudemans, 1926 with Eulaelaps and

Haemogamasus. Karg (1978a) included the genera

Hypoaspis, Androlaelaps and Reticulolaelaps within

the family Dermanyssidae Kolenati. Later, in 1979,

1982 and 1987 studying the genus Hypoaspis

(Dermanyssidae), Karg subdivided the genus into

eight subgenera: Hypohasta Karg, 1979; Hypoaspis

Canestrini, s. str., Cosmolaelaps Berlese, 1903,

Alloparasitus Berlese, 1920, Gaeolaelaps Tragardh,

1952, Holostaspis Kolenati, 1958, Laelaspis Berlese,

1903 and Pneumolaelaps Berlese, 1920. Til1 (1963)

synonymized Haemolaelaps Berlese, 1910 with

Androlaelaps Berlese, 1903 which was placed by

some recent authors in Laelapinae and Hypoaspidi-

nae respectively.

Evans and Till (1966, 1979) adopted Der-

manyssidae as the family name with priority over

Laelapidae. They restricted their concept of the

family and recognize the following subfamilies:

Dermanyssinae, Haemogamasinae, Pseudo-

laelapinae, Myonyssinae, Melittiphinae, Laelapinae,

Hirstionyssinae and Macronyssinae. They defined

a basic dermanyssid type as follows: adult cheli-

cerae chelate-dentate; movable digit bidentate in

the female, unidentate in the male; pilus dentilis

short, setiform; spermatodactyl free distally and

grooved. Deutosternum with six transverse rows of

denticles; corniculi horn-like; pedipalps with two-

tined claws; anterior margin of tectum denticulate.

Dorsal shield entire with 39 pairs of setae.

Metasternal setae free. Genital shield flask-shaped

with one pair of seta. Anal shield with 3 setae,

euanal seta absent. Opisthogastric cuticle with 7

pairs of setae, metapodals small, subcircular.

Peritrematal shields free posteriorly; peritreme

extending beyond coxa I. Male with holoventral

shield bearing 10 pairs of setae excluding anals;

genital orifice presternal. All legs with developed

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod: CASANUEVA, M E.

retractile ambulacra; legs'chaetotaxy normal (as

defined by Evans and Till, 1965); without marked

sexual dimorphism.

Radovsky (1967) delimited the Laelapidae

including the Haemogamasinae. He restored Ma-

cronyssidae to family rank, and Hirstionyssus,

Echinonyssus, Patrinyssus, Trichosurolaelaps and

Australolaelaps are placed in the Laelapidae. He

restricted Dermanyssidae to members of the

Dermanyssinae and elevated Hystrichonyssidae to

family rank. Radovsky (1969) chose the restricted

family concept Laelapidae in preference to Der-

manyssidae s. lat. based on the long established

usage of the former name.

Krantz (1978) also retained the name

Laelapidae following Radovsky”s ideas but he ap-

plied the rules of priority in assigning Derma-

nyssoidea as the superfamily name. He recognized

nine subfamilies in Laelapidae: Hypoaspidinae

which includes many free-living species, many

associated with arthropods, and a few regularly

found in the nest or on the bodies of vertebrates;

Haemogamasinae which are facultative parasites of

rodents and some birds, they are polyphagous,

feeding on dead arthropods, nematodes or vegeta-

ble matter; Laelapinae, facultative parasites of mam-

mals and occasionally with birds; Alphalaelapinae,

Myonyssinae and Hirtionyssinae are parasitic on

mammals; Iphiopsinae and Melittiphinae are asso-

ciated with arthropods; and Pseudolaelapinae is

free-living. Tenorio and Radovsky (1974) also in-

cluded the subfamily Mesolaelapinae which is found

entirely on mammals. In the sense of Krantz (1978)

the Laelapidae can be defined as: adults with

chelicerae dentate or edentate, fixed digit present;

with three pairs of hypostomal setae in nymphs and

adults; peritremes variously produced, typically

well developed and elongate, occasionally absent;

legs without “metatarsi”.

Lindquist(1979) gave the Laelapidae the same

status as Dermanyssidae. He included under Derma-

nyssoidea Kolenati, 1859 the families Haemogama-

sidae, Macronyssidae, Rhinonyssidae, Hala-

rachnidae, Spinturnicidae, Ixodorhynchidae,

Entonyssidae, Raillietiidae, Dermanyssidae and

Laelapidae.

Evans and Till (1979) recognized the family

Laelapidae with five subfamilies: Laelapinae, free-

living mites or with a range of associations with

insects, birds and mammals as inhabitants of nests,

scavengers and parasites on the body of the host

(Ololaelaps, Androlaelaps, Ondatralaelaps,

Laelaps, Hyperlaelaps, Pseudoparasitus, Stratio-

laelaps, Cosmolaelaps, Holostaspis, Gymnolaelaps,

Pneumolaelaps, Laelaspis and Hypoapsis s. lat.);

Haemogamasinae, mites associated with house and

field mice and moles (Eulaelaps and Haemo-

gamasus); Myonyssinae, one genus associated with

bee-hives (Myonyssus); Pseudolaelapinae, a free-

living genus (Pseudolaelaps); and Hirstionyssinae,

an obligatory haematophagous ectoparasite of

mammals (Hirstionyssus).

Rosario (1981), following Baker and Wharton

(1952), recognized the family Laelapidae with two

subfamilies: Hypoaspidinae and Laelapinae. Among

the free-living Hypoaspidinae she included:

Cosmolaelaps Berlese, Hypoaspis Canestrini,

Scissuralaelaps Womersley, Stratiolaelaps Berlese,

Gaeolaelaps Berlese and Pneumolaelaps Berlese.

For the generic classification, Rosario (1981) fol-

lowed Tragardh (1952), Costa (1968, 1974) and

Hunter (1966), among other authors, who treated

these Baker and Wharton (1952) subgenera as valid

genera.

Johnston (1982) included the superfamily Der-

manyssoidea with seventeen families within the

cohort Dermanyssina. He recognized Haemo-

gamasidae and Hirstionyssidae as separate families

and not to be included within Laelapidae as Krantz

(1978) had done.

From the examples of classifications listed

above, it can be clearly seen that there is not precise

agreement between any two of these classifica-

tions. Furthermore, there are vacillations when it

comes to determining the placement of certain taxa.

Among these taxa, for example, are: Urozercon

Berlese, Myrmonyssus Berlese, Podolaelaps

Berlese, Iphiopsis Berlese, and Neoberlesia Berlese.

The placement and definition of the genus Varroa

Oudemans, 1904 has also been controversial. When

first described, the genus was considered to have

one species V. jacobsoni, a parasite of Apis indica

Fabricius, and was placed into the subfamily

Laelapinae. Gunther (1951), based on mites found

in the sealed brood cells of honey bees from Singa-

pore, described Myrmozercon reidii. Baker and

Wharton (1952) listed Varroa in the subfamily

Hypoaspidinae within Laelapidae. Delfinado and

Baker (1974) studying mites on honey bees consid-

ered M. reidi as a synonym of V. jacobsoni and

proposed the family Varroidae to accommodate

two genera: Varroa (V. jacobsoni Oudemans) and

Euvarroa (E. sinhai Delfinado and Baker); both

genera are parasites of domestic and wild honey

Gayana Zool. 57 (1), 1993

bees. Unlike some of the Laelapidae, the females of

Varroidae completely lack the fixed digit of the

chelicerae and have a reduction in the number of

gnathosomal setae. These characters are considered

as “unique” for Varroidae by Delfinado and Baker,

1974. In 1987 Delfinado-Baker and Aggarwal de-

scribed a new species of Varroa, V. underwoodi,

which has also Apis cerana (= A. indica) as the

original host.

II. CLADISTIC ANALYSES

The families Leptolaelapidae and Ologa-

masidae were used as the sister group and outgroup

respectively. Genera like Leptolaelaps Berlese,

Ayersacarus Hunter, Evansolaelaps Marais and

Loots and Cerambylaelaps Costa were originally

referred to the family Laelapidae (=Dermanys-

sidae) on account, for example, of the entire dorsal

shield, reduced dorsal chaetotaxy, palp-claw 2-

tined, 2 pairs of genital setae and male with an entire

holoventral shield. However, the long posteriorly

directed spermatodactyl is not a shared character

with the males of Laelapidae. Karg, 1978b created

the subfamily Leptolaelapinae within Macroche-

lidae to include Leptolaelaps. He established that

Leptolaelaps Berlese, is an “intermediate form”

confirming conception of Eviphidoidea Karg, 1965.

The superfamily Eviphidoidea is considered the

sister group of Dermanyssoidea. Both share the

following characters: J4 close to JS, fixed-digit of

chelicerae with differentiated dentition and poste-

riorend of dorsum by ZS5. Later, in 1983, Karg using

phylogenetic methods concluded that Leptolae-

lapidae is a valid family within Eviphidoidea and

the family includes the genera Leptolaelaps Berlese,

Ayersacarus Hunter, Cerambylaelaps Costa,

Evansolaelaps Marais and Loots and Austrocheles

Karg. These genera are distributed over the south-

ern parts of Africa and South America, over Aus-

tralia, New Zealand, Malaysia and the subantarctic

islands.

Karg, 1983 mentioned that Leptolaelapidae

and Laelapidae share the following plesiomorphic

characters: slight difference between males and

females, dorsal shields with a reticulate pattern,

without differences in the shape of dorsal setae,

ventral shields not very enlarged and fused, genital

shield with one pair of simple setae, anal shield with

two paranal and one postanal setae, deutosternum

with 7 to 8 rows of denticles and protonymph

pygidial shield with 3 internal, 3 medial and 3

lateral setae.

Among the synapomorphies shared by Laela-

pidae and Leptolaelapidae are: reduction of the

dorsal chaetotaxy, a denticulate tectum, female

genital shield flask-shaped, with 1 or 2 pairs of

genital setae, metasternal setae off the sternal shield

and palp-claw 2-tined.

The used characters, their polarization and

data matrix are shown on Tables I and Il. Hypoth-

eses about the phylogenetic relationships within the

family Laelapidae are shown on Figs. 1 - 9. Num-

bers on cladograms indicate stems, and the apo-

morphic characters are listed for each stem.

On the basis of the evidence summarized on

the cladograms it appears that the genera of free-

living and arthropod-associated laelapid mites rep-

resent 8 main, well defined and probably

monophyletic groups. These are referred to as groups

[HL HL, IV, V, VI, VI and VIII (Fig. 1). Phylogeny

within each group is discussed separately followed

by a discussion of the relationships among them

and with the laelapid associate of vertebrates. In the

text character numbers are given in parentheses.

Group I (Fig. 2):

This group includes all the free-living, soil-

dwelling, predatory genera: Ololaelaps, Pseudo-

parasitus, Gaeolaelaps, Alloparasitus, Cosmo-

laelaps, Euandrolaelaps and Stratiolaelaps.

The free-living forms show little diversity in

morphology, and the genera of this group are

plesiomorphic for nearly all of the characters that

have been analyzed. For this reason it can not be

defined satisfactorily on the basis of unique derived

characters (groups autapomorphies); apomorphies

are: one postero-lateral seta (pl2) on genu IT absent

(53), a state which is also derived independently in

Coleolaelaps and Dyscinetonyssus, and seta antero-

dorsal two (ad2) on tibia II absent (65), independ-

ently derived in Hypoaspis and Coleolaelaps.

The species of Ololaelaps are symplesio-

morphic for most of the characters considered here

and probably resemble the ancestral laelapid stock

in many ways. A peritrematal shield fused to the

exopodal shields (36) in the female is the only

apomorphy for Ololaelaps, a character state which

has also evolved independently in Cosmolaelaps

and Coleolaelaps.

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod: CASANUEVA, M E.

The group of genera formed by Pseudo-

parasitus, Cosmolaelaps, Gaeolaelaps, Stratio-

laelaps, Euandrolaelaps and Alloparasitus

apomorphically developed additional setae (px)

between the J and Z series (31). Pseudoparasitus is

an early derived taxon with opisthonotal seta S5

absent (32), which evolved independently at least

three times within the laelapids. The Cosmolaelaps

-Alloparasitus group of genera present a two-tined

palp claw (15); character state which is the pre-

dominant one in most of the laelapids with the

exception of Ololaelaps, Pseudoparasitus and

Gymnolaelaps which retain the primitive condition

of three-tined palp claw.

Cosmolaelaps presents characters 30 and 36

as apomorphies. Stratiolaelaps has evolved four

apomorphies: long corniculi, longer than palp fe-

mur (13); podonotal seta z2 absent (20); opisthonotal

seta S5 not on the shield (32) and one antero-ventral

seta (av2) on genu I absent (49). Euandrolaelaps

evolved a short peritreme (34), and in Alloparasitus

the podonotal seta z2 is absent (20). Gaeolaelaps is

not defined by any apomorphic or autapomorphic

characters among the ones analyzed. This problem

might be partly resolved by restricting Gaeolae-

laps to the “aculeifer group”.

Group Il (Fig. 3):

This group includes Androlaelaps casalis, a

predator, and the paraphages of Coleoptera (Hypo-

aspis, Coleolaelaps and Dyscinetonyssus) and

Blattaria (Blaberolaelaps and Gromphadorho-

laelaps). This group of laelapid genera emerged

from its sister group, the free-living laelapids, by

one autapomorphic character: absence of podonotal

seta ró on the dorsal shield (23).

Androlaelaps casalis has three apomorphies:

podonotal seta só not on the shield (22), unpaired

accessory setae between J series present (30) and

additional setae (px) between J and Z series present

(31). It is the sister group of the Hypoaspis through

Gromphadorholaelaps group of genera which are

characterized by the loss of the podonotal seta

z3(21).

Hypoaspis and Coleolaelaps share one char-

acter: the absence of one antero-dorsal seta (ad2) on

tibia IL (65). Coleolaelaps is differentiated from its

sister genus by characters 28, 32 and 53; Hypoas-

pis cannot be defined with any of the characters

used here.

From the Aypoaspis-Coleolaelaps group di-

verged a group of genera formed by Dyscineto-

nyssus, Blaberolaelaps and Gromphadorholae-

laps, which share three apomorphies: reduced

hypostomal process (11), less than two teeth on the

movable digit of the female chelicera (18) and a

short peritreme, reaching to coxa 11-111 (34). Dyscine-

tonyssus and Blaberolaelaps present two synapo-

morphies: loss of the opisthonotal setae J2 (24) and

Z3 (29), and three apomorphic characters, 20, 22

and 32, which also evolved independently in some

predatory laelapids (i.e., Alloparasitus, Coleolae-

laps and A.casalis). Gromphadorholaelaps presents

one to three denticles per row on the deutosternum

(9), and one autapomorphy: fixed digit of male

chelicerae with same length as the spermatodactyl

(78)

Dyscinetonyssus differentiated from its sister

genus by developing fourteen apomorphies: more

than 6-7 rows of deutosternal denticles (8), a char-

acter state which also is derived independently in

Neohypoaspis and some laelapid associates of mam-

mals (Haemogamasus, Myonyssus and Echino-

nyssus); a reduced fixed digit on the female

chelicera (17), astate also presentin Myrmolaelaps,

Varroa, Androlaelaps fahrenholzi and Alpha-

laelaps; podonotal seta z4 spine-like (19); loss of

the opisthonotal seta Z2 (28); genital seta off the

shield (43); loss of setae ad3 (47) and av2 (49) on

genu Il; setae ad3 (52) and p12 (53) on genu ll absent;

seta pd3 on genu IV absent (56); loss of setae ad3

(60), pd3 (61), av2 (62) and pl2 (63) on tibia I. On

the other hand, Blaberolaelaps is differentiated by

losing the opisthonotal seta Z1 (27), and by one

unique derived character: trochanter of female palp

with one hyaline and flat seta (80).

Group II (Fig. 4):

This group includes seven genera associated

with Hymenoptera (Formicidae and Apidae):

Gymnolaelaps, Holostaspis, Laelaspis, Myr-

monyssus, Pneumolaelaps, Hunteria, and Lae-

laspoides, which share one apomorphic character:

loss of seta (ad2) on tibia II (65).

The Pneumolaelaps-Holostaspis group is de-

fined by one synapomorphic character: sternal seta

st4 placed on the endopodals (42). Pneumolaelaps

is an early derived taxon with two autapomorphies:

sternal seta stl placed off sternal shield, on the

metasternal area (37) and a wide peritreme (82). Its

Gayana Zool. 57 (1), 1993

TABLE I. List of Characters.

1-4, Tectum:

1. trifurcate 1000

2. denticulate 1100

3. smooth 1110

4. fimbriate 1101

example:

Pseudolaelaps 1000

Gaeolaelaps 1100

Laelaps 1110

Haemogamasus 1101

5. Subcapitular setae hyp 3:

present 0

absent 1

6-8. Number of rows of

deutosternal denticles:

6. 6-7 rows 000

7. less than 6 rows 110

8. more than 7 rows 101

example:

Gaeolaelaps 000

Varroa 110

Haemogamasus 101

9. Number of deutosternal denticles:

multidenticulate 0

1-3 denticles 1

10. Tritosternum:

long, bifid 0

short, lacinia reduced j

11. Hypostomal processes:

normal, fimbriate

reduced 1

12-14. Length of corniculi:

12. not longer than palp femur 000

13. longer than palp femur 110

14. one-half palp femur 101

15. Palpal claw:

with 3 tines 0

with 2 tines 1

16. Size of palp claw tines:

similar in length 0

basal tine reduced 1

17. Fixed digit female chelicera:

normally developed 0

reduced or absent 1

18. Number of teeth on movable

digit female chelicera:

two teeth 0

one or none 1

19. Podonotal seta z4:

normal, setiform 0

spine-like or blunt-like 1

20. Podonotal seta z2:

present 0

absent 1

21. Podonotal seta z3:

present 0

absent 1

22. Podonotal seta s6:

present 0

absent 1

23. Podonotal seta r6:

present 0

absent 1

24. Opisthonotal seta J2:

present 0

absent 1

25. Opisthonotal seta J3:

present 0

absent 1

26. Opisthonotal seta J4:

present 0

absent l

27. Opisthonotal seta Z1:

present 0

absent 1

28. Opisthonotal seta Z2:

present 0

absent 1

29. Opisthonotal seta Z3:

present 0

absent 1

30. Unpaired accessory setae

between J series:

absent 0

present 1

31. Additional setae (px”s):

always absent

present 1

32. Opisthonotal seta S5 on the

shield:

present 0

absent

pr.

33-35. Length peritreme:

33. long (i.e., reaching coxa I) 000

34. short (i.e., reaching

coxae III-II)

35. absent

110

del

36. Female peritrematal shield:

not fused to exopodal IV 0

fused to exopodal IV 1

EN)

. Sternal seta stl

placed on sternal shield 0

placed off sternal shield 1

-42. Sternal seta st4:

. on sternal shield 00000

. on metasternal shield 10000

. on soft cuticle 11100

. on endopodal 11101

. absent 11110

. Genital seta:

on the shield 0

off the shield 1

. Female anal shield:

fused with ventral and

genital shield 0

free 1

. Shape female anal shield:

subtriangular, subcircular

or suboval 0

other shape (kidney, crescent,

bowl shaped) 1

. Seta al2 Gel:

present 0

absent 1

. Seta ad3 Ge I:

present 0

absent 1

. Seta pd3 Ge I:

present 0

absent 1

. Seta av2 Ge lI:

present 0

absent 1

. Seta pl2 Ge I:

present 0

absent 1

. Seta al2 Ge Il:

present 0

absent 1

. Seta ad3 Ge Il:

present 0

absent 1

. Seta pl2 Ge Il:

present 0

absent 1

. Seta al2 Ge III:

present 0

absent 1

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod: CASANUEVAa, M E.

S6.

S8.

39:

60.

61.

62.

63.

Seta al2 Ge IV:

present

absent

Seta pd3 Ge IV:

present

absent

Seta pvl Ge IV:

present

absent

Seta pl2 Ge IV:

present

absent

Seta al2 Ti I:

present

absent

Seta ad3 Ti I:

present

absent

Seta pd3 Ti I:

present

absent

Seta av2 Ti I:

present

absent

Seta pl2 Ti 1:

present

absent

. Seta al2 Ti II:

present

absent

66.

67.

68.

69.

70.

TAE

12:

18"

74.

Seta ad2 Ti II:

present

absent

Seta pl2 Ti Il:

present

absent

Seta al2 Ti III:

present

absent

Seta ad2 Ti II:

present

absent

Seta pl2 Ti HI:

present

absent

Seta al2 Ti IV:

present

absent

Seta ad2 Ti IV:

present

absent

Seta pd3 Ti IV:

present

absent

Sternal shield:

well sclerotized

not sclerotized

Number of setae on anal shield:

2 0 three

more than three

76.

78.

19:

80.

81.

82.

83.

Length of legs 1:

subequal in length

twice longer than other legs

Femur IV:

without anterior spur

with anterior spur

Fixed digit female chelicera:

without anterior process

with anterior process

Fixed digit male chelicera:

shorter than the

spermadactyl

same length as the

spermadactyl

Sternal setae on Protonymph:

normal

hypertrophied

Palpal-trochanter setae:

all simple

one hyaline and flat seta

Male dorsal shield:

entire

divided

Wide peritreme:

absent

present

Podonotal seta j1:

simple

spatulated

pd.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

TABLE II. Data Matrix.

Character Number 12345 67890 12345 67890 12345 67890 12345 67890

12345 67890 12345 67890 12345 67890) 12

Pseudoparasitus 11000 00000 00000 00000 00000 00000 11000 00111

00010 00000 00100 01100 00001 00110 10

Cosmolaelaps 11000 00000 00001 00000 00000 00001 10000 10111

00010 00000 00100 01100 00001 00110 10

Euandrolaelaps 11000 00000 00001 00000 00000 00000 10110 00111

00010 00000 00100 01000 00001 00110 10

Gaeolaelaps 11000 00000 00001 00000 00000 00000 10000 00111

00010 00000 00100 01100 00001 00110 10

Ololaelaps 11000 00000 00000 00000 00000 00000 00000 10000

00000 00000 00100 01100 00001 00110 10

Alloparasitus 11000 00000 00001 00001 00000 00000 10000 00111

00010 00000 00100 01100 00001 00110 10

Stratiolaelaps 11000 00000 01101 00001 00000 00000 11000 00111

00010 00010 00100 01100 00001 00110 10

Coleolaelaps 11000 00000 00001 00000 10100 00100 01000 10111

00010 00000 00100 01100 00001 00100 10

Dyscinetonyssus 11000 10100 10001 01111 01110 00110 01110 00111

00110 01010 01100 11101 11101 10110 11

Hypoaspis 11000 00000 00001 00000 10000 00000 00000 00111

00010 00000 00000 01100 00001 00110 10

Gymnolaelaps 11000 11000 00000 00001 00000 00001 11000 00111

01010 00000 00000 00100 00001 00100 10

Holostaspis 11100 00001 00001 00100 00000 00001 10000 00111

01010 00000 00000 00100 00001 00110 10

Laelaspis 11100 00000 00001 00001 00000 00001 00000 00111

01000 00000 00010 01100 00001 00110 10

Myrmolaelaps 11100 00001 10001 11100 01100 00001 10110 10000

00010 00010 00000 00100 00001 00100 10

Myrmonyssus 11101 00000 10001 10100 11100 10000 01110 00111

OLI MOE PEE OLE LE AA

Neoberlesia 11101 00000 10001 00100 00100 00001 10000 00000

00001 00000 00000 00100 00001 00110 10

Bisternalis 11100 00000 00001 00000 01100 00001 11000 01111

01011 10110 00000 00100 10000 00010 00

Euvarroa 11101 11001 10001 11000 00000 00001 10110 00111

00011 00100 01000 10100 00000 00000 00

Hunteria 11100 11000 00001 00000 00000 00001 11110 00111

00010 00000 01000 00000 00001 00100 10

Laelaspoides 11101 00000 00001 00001 01100 00001 10000 00111

01010 00000 00000 10100 00001 00110 10

Melittiphis 11100 11010 10001 00000 00000 00001 10000 00000

00011 00000 00100 01100 00101 10110 10

Melittiphisoides

Neohypoaspis

Pneumolaelaps

Stevelus

Tropilaelaps

Varroa

Dinogamasus

Blaberolaelaps

Urozercon

Iphiopsis

Jacobsonia

Narceolaelaps

Julolaelaps

Scissuralaelaps

Iphiolaelaps

Scolopendracarus

Ljunghia

Cyclothorax

Gecarcinolaelaps

Haemogamasus

Androcasalis

Androfahrenholzi

Myonyssus

11100

00010

11000

00011

11100

01010

11101

00010

11101

00011

11101

00010

11100

00111

11100

00010

11101

10011

11101

00011

11001

00010

11001

00010

11001

00010

11100

00010

11101

00010

11101

00010

11000

00010

11000

00010

11100

10010

11010

00010

11100

00010

11100

00010

11100

00011

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod: CASANUEVAa, M E.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

Alphalaelaps 11010 11000 00001 01001 01100 00000 01000 10111

00010 00000 00001 11100 00010 01111 11

Hirstionysus 11010 10100 00001 00100 11100 00110 01000 00111

00010 00000 00000 01100 00000 00110 10

Mesolaelaps 11000 00000 00001 00000 00100 00000 0100 000111

00010 00000 00000 01100 00000 00110 10

Laelaps 11100 00010 00001 00000 00100 00000 00000 00100

Pseudolaelaps 10000 00000 00001 00000 10010 10100 00000 10100

Gromphadorholaelaps 11100 00010 10001 10100 10100 00000 00110 00111

Outgroup 00000 00000 00000 00000 00000 00000 00000 00000

Note: Characters 73 to 83 are not included here due to the fact that each of them is an autopomorphy of a different genus.

| Il 111 IV V VI Vil VIII

I- V LAELAPIDAE

VI - VIII IPHIOPSIDIDAE

FiG. 1. Families Laelapidae and Iphiopsididae. Numbers on figure refer to stems. Apomorphic characters are listed for

each stems.

STEM 1: 1,2, 38, 39, 40, 44, 58, 68, 69, 71; STEM 2: 58; STEM 3: 62; STEM 4: 57; STEM 5: 3; STEM 6: 65; STEM

7:30, 45; STEM 8: 3, 12, 13, 48, 49, 61; STEM 9: 11, 22, 23, 32, 58; STEM 10: 53, 65; STEM 11: 23; STEM 12: 22,

23; STEM 13: 5; STEM 14: 5, 34; STEM 15:7.

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod: CASANUEVA, M E.

Ololaelaps

Pseudoparasitus

Cosmolaelaps

Gaeolaelaps

Stratiolaelaps

Euandrolaelaps

Alloparasitus

Group |

PSEUDOPARASITINI

FiG. 2. Group I: Pseudoparasitini. Numbers on figure refer to stems. Apomorphic characters are listed for each stems.

STEM 1: 53, 65; STEM 2: 36; STEM 3: 31; STEM 4: 32; STEM 5: 15; STEM 6: —; STEM 7: —; STEM 8: 30, 36;

STEM 9: —; STEM 10: —; STEM 11: 12, 13, 20, 32, 49; STEM 12: 3, 4; STEM 13: 20.

sister group is characterized by having unpaired

accessory setae between the J series (30). Holostaspis

is differentiated by a short, reduced tritosternum

(10), and reduced number of teeth (one or none) on

the movable digit of the female chelicera (18).

Laelaspoides and Laelaspis are closely rela-

ted genera which present one synapomorphic char-

acter podonotal seta z2 absent (20), state which

also evolved independently in some free-living

laelapids. Laelaspis differentiated from its sister

group by two progressive apomorphies: loss of seta

al2 on genu 111 (54) and pvl on genu IV (57). On the

other hand, Laelaspoides developed three

apomorphic characters: loss of podonotal seta só

(22) and r6 (23) on the dorsal shield, and loss of seta

pd3 on genu IV (56), a parallelism with Myrmo-

nNyssus.

The sister group of Pneumolaelaps-Holostaspis

is Hunteria-Myrmonyssus, which includes species

that have three apomorphic characters: opisthonotal

seta SS not on the shield (32), a short peritreme (34)

and seta antero-dorsal three (ad3) on genu Il is

absent (52). The early derived taxonis Myrmonyssus

with 28 apomorphies: characters 5, 11, 16,18, 21,

26, 32, 34, 46-48, 50-56, 59-64, 66, 67, 70 and 72.

Hunteria evolved less than 6-7 rows of deutosternal

denticles (7), opisthonotal seta S5 not on the shield

(32) and seta ad3 on genu Il absent (52). Gymno-

laelaps presents one apomorphic characters-

podonotal seta z2 absent (20).

Hunteria and Gymnolaelaps present two

synapomorphies: less than 6-7 rows of deutosternal

denticles (7) and unpaired accessory setae between

the J series present (30).

Group IV (Fig. 5):

The Bisternalis - Melittiphisoides group of

genera which evolved two synapomorphies:

podonotal setae s6 (22) and r6 (23) absent.

The distribution of character states summa-

rized in Fig. 5 suggests an early division of this

group into four principal lineages. The first lineage

represents Bisternalis, taxon defined by three

autapomorphic characters at this level: sternal seta

st4 on the endopodal shield (42), seta al2 on genu I

¡09

05)

Gayana Zool. 57 (1), 1993

7 7

Q Q

< A <

So Y S

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35 Q

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XI 60 T ¡6

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E a 905

Q [aa ¡GE

Group Il

HYPOASPIDINI

Fic. 3. Group II: Hypoaspidini. Numbers on the figure refer to stems. Apomorphic characters are listed for each stems.

STEM 1: 23; STEM 2: 22, 30, 31; STEM 3: 21; STEM 4: 65; STEM 5: 11, 18, 34; STEM 6: 20, 22, 23, 24, 29: STEM

7: 9; STEM 8: —; STEM 9: 28, 32, 53; STEM 10: 8, 17, 19, 28, 43, 47, 49, 52, 53, 56, 60, 61, 62, 63; STEM 11: 27.

absent (46), seta av2 on genu I absent (49) and seta

pd3 on tibia I absent (61), and a convergent devel-

opment of three apomorphies: opisthonotal seta S5

not on the shield (32), sternal seta st4 placed off the

shield (37) and seta pd3 on genu I absent (48).

A second lineage represents an unnamed taxon

defined by two synapomorphies: hypostomal proc-

ess reduced (11) and the loss of seta ad2 on tibia II

(65). The early derived taxa from this lineage are

Myrmolaelaps and Neoberlesia which can be ten-

tatively defined by one progressive synapomorphy:

a reduced number of teeth (less than two) on mov-

able digit of female chelicera (18). Myrmolaelaps

further became differentiated with four apomor-

phies (10, 16, 34, 37) and one autapomorphic

character: a reduced fixed digit of female chelicera

(17),and legs I twice longer than other legs (75),

while Neoberlesia achieved two apomorphies: seta

hyp 3 of the gnathosoma absent (5), and femur IV

with an anterior spur (76).

The third lineage represents Neohypoaspis

which can be defined by two apomorphies: more

than 6-7 rows of deutosternal denticles(8) and

female peritrematal shield fused to exopodal IV

shield(36) a state also derived independently in

Myrmolaelaps. Neohypoaspis presents spatulated

podonotal setae ¡1(83).

A fourth lineage represents two nominate ge-

nera, Melittiphis and Melittiphisoides, with two

synapomorphies: less than 6-7 rows of deutosternal

denticles (7) and seta pvl1 on genu IV absent (57).

Melittiphis, originally placed in the subfamily

Melittiphinae by Evans and Till (1966) presents

four autapomorphic characters: one denticle per

deutosternal row (9), loss of setae pl2 on genu II

(53), p12 on tibia 1 (63) and pl2 on tibia 1 (66); and

Melittiphisoides evolved seven apomorphies (32,

33, 34, 37, 48, 56 and 61).

Group V (Fig. 6):

The genera in this group lack the hypostomal

setae three (hyp3) or one (hyp1) on the subcapitu-

lum (5). The early derived taxa are the Tropilaelaps

-Urozercon group, which are closely related gen-

era, sharing three synapomorphies: areduced hypos-

tomal process (11), a state which also evolved

independently once in the Euvarroa -Dinogamasus

group; reduced corniculi (i.e., reaching to half palp-

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod: CASANUEVA, M E.

femur length) (14) and loss of seta ad3 on genu II

(52). Urozercon has five apomorphies: 18, 47, 48

and 62, and four autapomorphic characters: sternal

seta four (st4) absent (42), loss of setae pd3 (61) and

p12 (63) on tibia I, and five setae on the anal shield

(74).

Its sister group Stevelus, Euvarroa, Varroa

and Dinogamasus is defined by a regressive syna-

pomorphy: short peritreme (34). The first taxon to

differentiate in this lineage is Stevelus, with charac-

ters 10, 18, 32, 49, 52 and 57 as apomorphies and

five autapomorphies: seta z4 blunt-like (19), loss of

podonotal seta z2 (20), loss of opisthonotal seta J4

(26), sternal seta one (st1) placed off the shield (37)

and loss of seta ad3 on genu 1 (47).

The lineage which originated the remaining

genera on group V present one synapomorphic

character, which is an autapomorphy for the group:

palp-claw with basal tine reduced (16); and apo-

morphic character (11), a parallelism with the

Tropilaelaps-Urozercon group. Dinogamasus has

evolved one apomorphy: sternal seta four (st4)

placed on soft cuticle (43), a state which also has

evolved independently in some of the free-living

forms. From this lineage emerged the Euvarroa-

Varroa group with two autapomorphies: tritos-

ternum short and reduced (10) and fixed digit of

female chelicera absent (17). Varroa and Euvarroa

have been originally included in a separate family -

Varroidae - by Delfinado and Baker (1974) - on the

basis of the complete lack of the fixed digit, and the

number and arrangement of the gnathosomal setae.

However, these regressive apomorphies have

evolved independently in several other genera in

the family Laelapidae. These authors missed the

fact that Tropilaelaps and Stevelus lack seta hyp3,

Dinogamasus and Urozercon lack setaehypl on the

gnathosoma, and that Myrmolaelaps also presents

a very reduced (sometimes regarded as a total

absence) fixed digit on the female chelicera.

Varroa is differentiated from its sister genus,

Euvarroa, by regressive autapomorphies: loss of

setae av2 on genu 1 (49), pvl on genu IV (57) and

av2 on tibia 1 (62). Euvarroa presents two autapo-

morphies: loss of setae pd3 on genu I (48) and ad3

on genu II (52).

Group VI (Fig. 7):

This lineage represents one genus, Scissura-

laelaps, which is differentiated by two apomor-

phies: smooth tectum (3); corniculi longer than palp

femur (12-13), a parallelism with Stratiolaelaps,

and tworegressive characters: loss of setae pd3 (48)

and av2 (49) on genul. Thisis the sister group of the

remaining genera associated with Diplopoda and

Chilopoda.

Group VII (Fig. 8):

This lineage represents a group of genera

formed by Julolaelaps, Iphiolaelaps, Iphiopsis,

Jacobsonia, Narceolaelaps and Scolopendraca-

rus. Itis defined by one regressive synapomorphy:

hypostomal seta three (hyp3) absent (5).

Julolaelaps is the first taxon to differentiate

with only one apomorphy: loss of the opisthonotal

seta Z3 (29). Its sister lineage in turn is defined by

characters 49, 50 60 and 61 as apomorphies, and by

five synapomorphies, which are autapomorphic

within the group: loss of setae al2 (46) and ad3 (47)

on genu I, loss of setae ad3 on genu II (52), pd3 on

genu IV (56) and pd3 on tibia IV (72). Scolo-

pendracarus has separated from its sister group of

genera by nine apomorphic characters (9, 10, 24,

25, 26, 28, 53, 54 and 57), and by one autapomor-

phic character: sternal shield not sclerotized (73).

The group Iphiolaelaps-Narceolaelaps has

evolved one autapomorphy: loss of seta al2 on tibia

1(59) and three regressive apomorphies: loss of

setae pd3 on genu I (48), pl2 on tibia 1 (63) and pl2

on tibia 1 (66).

Narceolaelaps is the first taxon to emerge

from this lineage by evolving one autapomorphic

character: loss of the opisthonotal seta Z1(27) and

two apomorphies: one to three denticles per

deutosternal row (9), a state which also evolved

independently in Scolopendracarus, and loss of

seta ad2 on tibia II (65), a parallelism with the

Iphiopsis - Jacobsonia group. Males of Narceo-

laelaps present a divided dorsal shield (81).

The Iphiolaelaps-Jacobsonia group has

evolved seven synapomorphic characters (51, 53,

54, 55, 64, 67 and 70); from which four are

apomorphies within the group: loss of setae al2 on

genu II (51), al2 on genu IV (55), al2 on tibia 11 (64)

and al2 on tibia IM (67). Iphiolaelaps is an early

derived taxon with two apomorphic characters: one

tooth on the movable digit of the female chelicera

(18), a state which also has evolved independently

in Ljunghia and Cyclothorax, and lack of a peri-

treme (35), which is a parallelism with Jacobsonia.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

Pneumolaelaps

Laelaspoides

Laelaspis

Holostaspis

Myrmonyssus

Gyrmolaelaps

Hunteria

Group lll

4 LAELASPIDINI

Fic. 4. Group III: Laelaspidini new tribe. Numbers on figure referto stems. Apomorphic characters are listed foreach stems.

STEM 1: 65; STEM 2: 42; STEM 3: 32; STEM 4: 37; STEM 5: 30; STEM 6: 20; STEM 7: 10, 18; STEM 8: 5, 11, 16,

18, 21, 22, 23, 26, 34, 43, 46, 47, 48, 50, 51, 52, 53, 54, 55, 56, 59, 60, 61, 62,63, 64, 66, 67, 70, 72; STEM 9: 6, 7, 30;

STEM 10:35, 22,23, 356; SIEM 11:54, 57; STEM 12: 20; STEM 13: 33, 34, 52.

Jacobsonia and Iphiopsis present five synapo-

morphies: corniculi longer than palp-femur (13),

opisthonotal seta 73 absent (29), loss of seta pv1 on

genu IV (57) and ad2 on tibia I1 (65). Jacobsontia is

differentiated by three apomorphic characters: loss

of podonotal seta z3 (21) and opisthonotal seta J2

(24), lack of a peritreme (35), sternal seta one (stl)

placed off the shield (37), and one autapomorphic

character: fixed digit of females chelicerae with a

process directed anteriorly (77).

Group VII (Fig. 9):

Lineage that represents taxon which includes

the genera Ljunghia, Gecarcinolaelaps and

Cyclothorax. Itis defined by only one apomorphy:

less than 6-7 rows of deutosternal denticles (6-7). It

seems that Ljunghia is not a well defined taxon

(Domrow, 1975) because all the species included

are very different from each other. LEjunghia, in the

present sense, could be defined by characters 18,

21, 25 and 28, which represent parallelisms with

other genera of Laelapidae.

Its sister group, Gecarcinolaelaps -Cyclo-

thorax, evolved four progressive apomorphies: loss

of seta pd3 on genu 1 (48), pv1 on genu IV (57), ad3

on tibia I (60) and seta pd3 on tibia I (61). Cyclo-

thoraxis differentiated by ten apomorphies (12, 14,

18,25,26,37,49,50,63,66), and Gecarcinolaelaps

by a short and reduced tritosternum (10), unpaired

accessory setae between the J series present (30),

sternal seta st4 absent (41), loss of setae ad3 on

genu IT (52) and al2 on tibia IV (70); and by one

autapomorphy: sternal setae of the protonymph

hypertrophied (79).

Relationships among groups I-VIII (Fig. 1):

While each of the groups (1 - VIII) are reason-

ably well defined on the basis of synapomorphies

and probably monophy]letic, the family Laelapidae

appears to be weakly characterized.

The Cladogram on Fig. 1 is supported by

seven synapomorphies, shared by almost all the

members included in this group of genera, and

considered results ofregressive evolution: a) loss of

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod: CASANUEVa, M E.

Neoberlesia

Neohypoaspis

Bistemnalis

Myrmolaelaps

Melittiphis

Melittiphisoides

Group IV

MELITTIPHIDINI

FiG. 5. Group IV: Melittiphidini. Numbers on figure refer to stems. Apomorphic characters are listed for each stems.

STEM 1: 22, 23; STEM 2: 32, 37, 42, 46, 48, 49, 61; STEM 3: 11, 65; STEM 4: 18; STEM 5: —; STEM 6: 8, 36;

STEM 7: 7, 57; STEM 8: 16, 17, 33, 34, 36, 49; STEM 9: 5; STEM 10: 9, 53, 63, 66; STEM 11: 32, 33, 34, 37, 48, 56, 61.

seta postero-lateral two (pl2) on genu IV, with the

exception of Hunteria, Tropilaelaps, Dinogamasus,

Gromphadorholaelaps, Narceolaelaps, Scissura-

laelaps and Gecarcinolaelaps; b) loss of seta ad2 on

tibia III, except in Bisternalis, Euvarroa,

Blaberolaelaps, Narceolaelaps; c) loss of seta pl2

on tibia III, exceptin Dinogamasus, Narceolaelaps,

Coleolaelaps, Myrmolaelaps, Euvarroa and

Hunteria;, d) loss of seta ad2 on tibia IV, with the

exception of Tropilaelaps, Gromphadorholaelaps,

Iphiolaelaps, Bisternalis and Euvarroa; e) tectum

not trispinate (denticulate or smooth); f) sternal seta

four (st4) placed off the sternal shield, with the

exception of Ololaelaps, Myrmolaelaps, Melitti-

phisoides, and Neohypoaspis, and g) female anal

shield free and triangular except on Ololaelaps and

Neoberlesia.

Grandjean (1946) gave several examples on

priorities in setal regression and it seems clear that

losses usually occur in identical sequences even in

different lineages of the same major group. When

dealing with presence or absence of body or leg

setae as parallelism or convergence, itis common to

find high homoplasy. It is my contention that the

cladogram on Fig. 1 is the least easily rejected

despite the relatively large amount of homoplasy,

as shown by the relatively great tree length and the

low consistency index.

The results of the analyses indicate that the

Hypoaspidinae (Groups I to IT) is the sister group of

the other Laelapidae (Groups III - V).

Groups I and Il are supported by one

synapomorphic character, which is a regressive

autapomorphy: loss of seta pvl1 on genu IV (57).

Groups 1 — II share only one synapomorphy with

groups MI -— V, which is also a regressive

autapomorphy, the loss of seta pl2 on genu IV (38).

Groups MI — V present one synapomorphic

character: smooth tectum (3), with Gymnolaelaps

and Neohypoaspis as exceptions. Gymnolaelaps

has been defined by Evans and Till (1966) as a

group of species with a denticulate tectum, and

Neohypoaspis also presents a denticulate tectum.

Group II is defined by a regressive apomorphy:

loss of seta ad2 on tibia IT, state which also evolved

independently on group I (freeliving laelapids).

Groups IV and V share two synapomorphies:

unpaired accessory setae between J series present

(30), with the exception of Stevelus and Myrmo-

nyssus; and female anal shield kidney, crescent or

Gayana Zool. 57 (1), 1993

Tropilaelaps

=* Urozercon

Stevelus

Euvarroa

Dinogamasus

Group V

VARROINI

Fic. 6. Group V: Varroini. Numbers on figure refer to stems. Apomorphic characters are listed for each stems.

STEM 1: 5; STEM 2: 11, 14, 52; STEM 3: 34; STEM 4: 10, 18, 19, 20, 26, 32, 37, 47, 49, 57; STEM 5: 16, 11; STEM

6: 50; STEM 7: 18, 42, 47, 48, 49, 50, 61, 62, 63; STEM 8: 48, 52; STEM 9: 9, 49, 57, 62; STEM 10: 43; STEM 11:

10, 17.

bowl shaped (45): exceptions are Myrmolaelaps,

Melittiphisoides, Stevelus and Varroa. Group IV is

defined by two synapomorphies: podonotal setae só

(22) and r6 (23) not on the dorsal shield, absent or

inserted on the lateral soft cuticle. Group V is

characterized by lacking seta hyp 3 on the

subcapitulum (5).

On the other hand groups VI to VIII, which

represent the family Iphiopsididae, are character-

ized by aregressive autapomorphy: loss of seta av2

on tibia I (62) with the exception of Julolaelaps,

Gecarcinolaelaps, and Iphiopsis. Group VI repre-

sents only one genus, Scissuralaelaps, defined by

four synapomorphies: 3, 12-13, 48-49 and 61.

Groups VII and VIII share two synapomor-

phies: hypostomal process reduced (11), additional

setae (px) between J and Z series present (32); and

three apomorphies: setae s6 (22) and r6 (23) not on

the shield, and loss of seta pl2 on genu IV (358), a

state which also has evolved independently in the

Hypoaspidinae.

Group VIT is defined by the loss of setae hyp1

or hyp 3 on the gnathosoma (5), which have also

evolved independently in group V of the

Hypoaspidinae, and a short or absent peritreme

(34). Finally, Group VIII is characterized by a

deutosternum with less than 6-7 rows of denticles.

When some taxa associate of mammals (Lae-

laps, Haemogamasus, Myonyssus, Alphalaelaps,

Echinonyssus, Mesolaelaps and Androlaelaps

fahrenholzi) were included in the analyses, the tree

length went up and the consistency index decreased,

indicating a higher number of homoplasies. None

of the characters used in this study can be used to

define one group of taxa associated with mammals

even though they always come together in the tree.

This group of laelapids should be recognized as

different taxonomic ranks. They have been tempo-

rarily included in different subfamilies (.e., Haemo-

gamasinae, Myonyssinae, Alphalaelapinae,

Hirstionyssinae, Laelapinae and Mesolaelapinae)

following Evans and Till, 1966, and Radovsky,

1985. The species Androlaelaps fahrenholzi should

be placed in a separate genus (Haemolaelaps),

closely related with those laelapines associated

with vertebrates and leaving the genus Androlaelaps

for species which are predators or occasionally

associated with nests of vertebrates.

Evans and Till (1966) studying the free-living,

paraphagic and ectoparasitic British “Derma-

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod: CAsANUEva, M E.

vi vil

Bay

9 7 a Ry

3 5 a a

s Y E $e 1%

173 L1>] 7 Q Q

CI 2

Faj 3 = 2 8

n 3 2 2 =

Narceolaelaps

VIII

Scolopendracarus

Ljunghia

Gecarcinolaelaps

Cyclothorax

Groups VI - VIII

IPHIOPSIDIDAE

FiG. 7. Groups VI, VII and VIII: Family Iphiopsididae. Group VI: Scissuralaelapinae, new subfamily. Numbers on figure

refer to stems. Apomorphic characters are listed for each stems.

STEM 1: 62; STEM 2: 3, 61; STEM 3: 11, 22, 23, 32; STEM 4: 5; STEM $5: 6, 7.

nyssidae” recognized eight subfamilies: Derma-

nyssinae, Haemogamasinae, Pseudolaelapinae

(Pseudolaelaps), Myonyssinae (Myonyssus),

Melittiphidinae (Melittiphis), Laelapinae, Hirstiony-

ssinae and Macronyssinae. They included within

Laelapinae all the free-living laelapids and the

species belonging to the following genera: Laelaps,

Androlaelaps, Pneumolaelaps, Gymnolaelaps,

Holostaspis and Laelaspis. They indicated that

Pseudolaelaps and Melittiphis show greater affini-

ties with Laelapinae than with any other subfamily.

In this study, Pseudolaelaps always showed greater

affinities with the outgroup than with any Laela-

pidae. It shares more symplesiomorphies than

synapomorphic characters with Laelapidae and it

presents a trispinate tectum, and hypotrichy of the

idiosoma and appendages. Therefore, it is sug-

gested that Pseudolaelaps should be removed from

Laelapidae. Further studies are needed to determine

1ts correct family placement. Melittiphis, as well as

other laelapid mites associates of Hymenoptera and

Isoptera, has been included in the subfamily

Melittiphidinae

Karg (1979) attempted to give a phylogenetic

key for the subgenera Hypoaspis, Cosmolaelaps,

Alloparasitus, Gaeolaelaps, Pneumolaelaps,

Holostaspis and Laelaspis, including as the most

relevant characters: a) tectum with toothed margin

or smooth = 0, 1; b) deutosternal rows polydont or

oligodont = 0, 1; c) opisthonotal seta Z4 not elon-

gated or elongated = 0, 1; d) female genital shield

normal or greatly expanded= 0, 1; and e) genital

shield with one pair or more than one pair of seta=

O, 1. An analysis using these characters was done

and the results showed that the characters used by

Karg vary so much within even each genus that

they cannot be used as binary statecharacters.

Some of Karg's characters were used in this study,

but they were polarized following the additive

method.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

TI. CLASSIFICATION

On the basis of the proposed phylogeny the following classification of the family Laelapidae is

suggested.

Family Laelapidae Berlese, 1892

A. Subfamily Hypoaspidinae Vitzthum, 1940

a) Tribe Pseudoparasitini Vitzthum, 1940

Ololaelaps Berlese, 1903; type-species: Hypoaspis venetus Berlese, 1903

Pseudoparasitus Oudemans, 1902; type-species: Laelaps meridionalis Canestrini, 1882

Gaeolaelaps Tragardh, 1952; type-species: Laelaps aculeifer Canestrini, 1884

Alloparasitus Berlese, 1920; type-species; Laelaps (Hypoaspis) oblongus Halbert, 1915

Cosmolaelaps Berlese, 1903; type-species: Laelaps claviger Berlese, 1883

Euandrolaelaps Bregetova, 1977; type-species: Laelaps (Androlaelaps) sardous Berlese, 1911

Stratiolaelaps Berlese, 1882; type-species: Laelaps (Iphis) miles Berlese, 1892

b) Tribe Hypoaspidini Vitzthum, 1940

Androlaelaps Berlese, 1903; A. casalis group

Hypoaspis Canestrini, 1885; type-species: Gamarus krameri G. 8 R. Canestrini, 1881

Coleolaelaps Berlese, 1903; type-species: Laelaps (Iphis) agrestis Berlese, 1887

Dyscinetonyssus Moss 4 Funk, 1965; type-species: Dyscinetonyssus hystricosus Moss 4 Funk,

1965

Blaberolaelaps Costa, 1980; type-species: Blaberolaelaps matthiesensis Costa, 1980

Gromphadorholaelaps Till, 1969; type-species: Gromphadorholaelaps schaefferi Till, 1969

B. Subfamily Melittiphidinae Evans and Till, 1966

c) Tribe Laelaspidini, new tribe

Gymnolaelaps Berlese, 1916; type-species: Laelaps myrmecophilus Berlese, 1892

Holostaspis Kolenati, 1858; type-species: Holostaspis isotricha Kolenati, 1858

Laelaspis Berlese, 1903; type-species: Iphis astronomicus Koch, 1889

Myrmonyssus Berlese, 1903; type-species: Myrmonyssus diplogenius Berlese, 1903

Pneumolaelaps Berlese, 1920; type-species: Iphis bombicolens Canestrini, 1885

Hunteria Delfinado-Baker, Baker 8 Flechtmann, 1984; type-species: Hunteria brasiliensis

Delfinado-Baker, Baker 8 Flechtmann, 1984

Laelaspoides Eickwort, 1966; type-species: Laelaspoides ordwayae Eickwort, 1966

d) Tribe Melittiphidini Evans and Till, 1966

Bisternalis Hunter, 1963; type-species: Bisternalis rettenmeyeri Hunter, 1963

Myrmolaelaps Tragardh, 1906; type-species: Myrmolaelaps equitans Tragardh, 1906

Neoberlesia Berlese, 1892; type-species: Neoberlesia equitans Berlese, 1892

Neohypoaspis Delfinado, Baker £ Roubik, 1983; type-species: Neohypoaspis ampliseta Delfinado,

Baker 8 Roubik, 1983

Melittiphis Berlese, 1918; type-species: Laelaps (Iphis) alvearius Berlese, 1896

Melittiphisoides Delfinado-Baker, Baker € Flechtmamn, 1984; type-species; Melittiphisoides

apiarium Delfinado-Baker, Baker 8 Flechtmanmn, 1984

e) Tribe Varroini Delfinado and Baker, 1974

Tropilaelaps Delfinado, 1961; type-species: Tropilaelaps clareae Delfinado, 1961

Urozercon Berlese, 1901; type-species: Urozercon paradoxus Berlese, 1901

Stevelus Hunter, 1963; type-species: Stevelus amiculus Hunter, 1963

Euvarroa Delfinado 8: Baker, 1974; type-species; Euvarroa sinhai Delfinado d: Baker, 1974

Varroa Oudemans, 1904; type-species: Varroa jacobsoni Oudemans, 1904

Dinogamasus Kramer, 1898; type-species: Dinogamasus crassipes Kramer, 1898

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod: CASANUEVA, M E.

C. Subfamily Haemogamasinae Oudemans, 1926

Eulaelaps, Brevisterna, Ischyropoda, Acanthochela, Haemogamasus

D. Subfamily Alphalaelapinae Tipton, 1960

Alphalaelaps

E. Subfamily Laelapinae Berlese, 1892

Aetholaelaps, Cavilaelaps, Chrysochlorolaelaps, Domrownyssus, Gigantolaelaps,

Gnatholaelaps, Hymenolaelaps, Hyperlaelaps, Laelaps, Liponysella, Nakhoda,

Longolaelaps, Mysolaelaps, Neolaelaps, Neoparalaelaps, Notolaelaps, Ondatralaelaps,

Oryctolaelaps, Permelaelaps, Radfordilaelaps, Rhyzolaelaps, Sinolaelaps, Steptolaelaps,

Tricholaelaps, Tylolaelaps, Tur

F. Subfamily Myonyssinae Bregetova, 1956

Myonyssus

G. Subfamily Hirstionyssinae Evans and Till, 1960

Echinonyssus, Ancoranyssus, Patrinyssus, Thadeua, Trichosurolaelaps

H. Subfamily Mesolaelapinae Tenorio and Radovsky, 1974

Mesolaelaps, Rhodacantha

Note: Subfamilies C to H were not analyzed in this study. The list of genera in these subfamilies was taken from

Radovsky, 1985.

Family Iphiopsididae Kramer, 1886

A. Subfamily Scissuralaelapinae new subfamily

Scissuralaelaps Womersley, 1945; type-species: Scissuralaelaps novaguinea Womersley, 1945

B. Subfamily Iphiopsidinae Kramer, 1886

a) Tribe Iphiopsidini Kramer, 1886

Julolaelaps Berlese, 1916; type-species: Julolaelaps dispar Berlese, 1916

Iphiolaelaps Womersley, 1956; type-species: Iphiolaelaps myriapoda Womersley, 1956

Iphiopsis Berlese, 1882; type-species: Iphis mirabilis Berlese, 1882

Jacobsonia Berlese, 1910; type-species: Iphiopsis (Greeniella) submollis Berlese, 1910

Narceolaelaps Kethley, 1978; type-species: Narceolaelaps annularis Kethley, 1978

Scolopendracarus Evans,1955; type-species: Scolopendracarus brevipilis Evans, 1955

b) Tribe Gecarcinolaelapini, new tribe

Ljunghia Oudemans, 1932; type-species: Ljunghia selenocosmiae Oudemans, 1932

Cyclothorax von Frauenfeld, 1868 type-species: Cyclothorax carcinicola von Frauenfeld, 1868

Gecarcinolaelaps n. gen. Type-species: Gecarcinolaelaps cancer (Pearse, 1929) n. comb.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

Julolaelaps

Iphiolaelaps

Iphiopsis

Jacobsonia

Narceolaelaps

Scolopendracarus

Group VII

IPHIOPSIDINI

Fic. 8. Group VII: Iphiopsini. Numbers on figure refer to stems. Apomorphic characters are listed for each stems.

STEM 1: 5; STEM 2: 29; STEM 3: 46, 47, 49, 50, 52, 56, 60, 61, 72; STEM 4: 48, 59, 63, 66; STEM 5: 9, 10, 24, 25,

26, 28, 53, 54, 57; STEM 6: 51, 53, 54, 55, 64, 67, 70; STEM 7: 9, 27, 65; STEM 8: 18, 35; STEM 9: 13, 29, 57, 65;

STEM 10: —; STEM 11: 21, 24, 35, 37.

The free-living laelapid mites, Group l, are

ranked at the tribe level. These genera are

plesiomorphic in many character states relative to

the other laelapid-type mites. For example, a

denticulate tectum, four pairs of subcapitular setae,

normal and bifid tritosternum, normal leg chaeto-

tacic pattern, etc., characters which are also present

in the Ologamasidae and Leptolaelapidae, and may

well represent the plesiomorphic states for the

laelapid mites.

The name Hypoaspidinae Vitzthum has prio-

rity over other available family group names for the

subfamily proposed here to include groups I

(Pseudoparasitini) and II (Hypoaspidini). These

two groups constitute a well-defined monophyletic

lineage representing the sister group of the other

laelapid mites.

Since the genera of groups III to V are mem-

bers of a simple well-defined monophyletic group,

they are considered as one subfamily, Melitti-

phidinae. The name Melittiphidinae has priority

over the family name Varroidae for the subfamily

proposed here.

Each group (MI, IV and V) within the sub-

family Melittiphidinae are assigned tribal rank:

group III represents the tribe Laelaspidini, new

tribe, to include genera associated with Formicidae

and Apidae; group IV is tribe Melittiphidini which

includes six genera associated with Hymenoptera;

and group V represents tribe Varroini which are

associates Of honey-bees, carpenter bees, bumble-

bees and Isoptera.

The species in the subfamilies Haemoga-

masinae, Alphalaelapinae, Laelapinae, Myo-

nyssinae, Hirstionyssinae and Mesolaelapinae, all

associates of mammals, were not analyzed in detail

here. However, when some of these genera were

included in the analyses they always diverged from

the Hypoaspidinae. Therefore, their subfamily rank

is retained until more analyses are done. The mam-

mal-associated laelapid mites and the Hypoaspidinae

are characterized by one synapomorphic character:

loss of seta pvl on genu IV, which is a regressive

apomorphy.

The groups VI, VIT and VIII represent a new

family group: Iphiopsididae. Previous allocation of

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod: CASANUEVA, M E.

Ljunghia

Gecarcinolaelaps

Cyclothorax

Group VIII

GECARCINOLAELAPINI

FiG. 9. Group VIIT: Gecarcinolaelapini, new tribe. Numbers on figure refer to stems. Apomorphic characters are listed

for each stems.

STEM 1: 6,7; STEM 2: 18, 21, 25, 28; STEM 3: 48, 57, 60, 61; STEM 4: 10, 30, 41, 52, 70; STEM 5: 12, 14, 18, 25,

26, 37, 49, 50, 63, 66.

the genera of these groups was in the subfamily

Iphiopsidinae within Laelapidae (Evans, 1955).

The iphiopsid mites represent a well-defined and

- monophyletic group that includes paraphages of

Chilopoda, Diplopoda, Araneae and Crustacea.

According to the phylogenetic analyses the

family Iphiopsididae Kramer present two sub-

families: Iphiopsidinae, divided into two tribes:

Iphiopsidini Kramer, and Gecarcinolaelapini new

tribe; and Scissuralaelapinae new subfamily.

Scissuralaelapinae (group VI) represents the

sister group of the other two groups of iphiopsid

mites. Iphiopsidini is a well-defined and mono-

phyletic group which includes paraphages of

Chilopoda and Diplopoda. Considering the setal

losses some members of the family Iphiopsididae,

Jacobsonia and Iphiopsis, are among the most

regressive mesostigmatid mites known and this is

the result of the retention of larval character states

(paedomorphosis).

The appropriate taxonomic status of the gene-

ra (especially Ljunghia) temporarily included in the

tribe Gecarcinolaelapini, which are associates of

Crustacea and Araneae, will become apparent when

new data are analyzed.

CONCLUSIONS

The phylogeny proposed for the free-living

and arthropod-associated laelapid mites based on

parsimony methods represents a substantial im-

provement in understanding the evolutionary his-

tory of the group, and gives a basis to understand the

most derived groups within the cohort Derma-

nyssina.

Many characters of laelapid mites have yet to

be analyzed phylogenetically due to the incom-

pleteness of data and, therefore, the proposed

phylogeny must be regarded as preliminary. When

data on the immature stages and males, as well as

life-history and habitat diversification, become avail-

able a more strongly based phylogeny of the family

Laelapidae can be achieved.

Concepts of the free-living and arthropod-

associated Laelapidae were reviewed in an attempt

to determine the internal relationships of the mem-

bers of the family. Using phylogenetic methods,

PAUP and MacClade programs, a comparative

study of eighty-three characters in forty-three ge-

neric taxa resulted in the construction of nine con-

Gayana Zool. 57 (1), 1993

sensus cladograms illustrating familial and

subfamilial relationships. The Leptolaelapidae Karg,

1978 was used as the sister group and Ologama-

sidae Ryke, 1962 as the outgroup to the Laelapidae.

In the revision of the taxa included in this

study, it is intended that the taxa reflect natural

hierarchical groups and to be defined on the basis of

synapomorphies where possible. Tree length and

consistency index were sometimes sacrificed to

obtain the most definable groups of laelapid mites.

The Laelapidae was redefined to include eight

subfamilies: Hypoaspidinae Vitzthum, 1940;

Melittiphinae Evans and Till, 1966; Haemo-

gamasinae Oudemans, 1926; Alphalaelapinae

Tipton, 1960; Laelapinae Berlese, 1892; Myo-

nyssinae Bregetova, 1956; Hirstionyssinae Evans

and Till, 1960; and Mesolaelapinae Tenorio and

Radovsky, 1974. The new arrangement of the free-

living and arthropod-associated genera is the fol-

lowing: Family Laelapidae, with two subfamilies:

a. Subfamily Hypoaspidinae, which includes the

free-living, predatory and phoretic mites on

Coleoptera and Blattaria, with: Tribe Pseudo-

parasitini (Alloparasitus, Cosmolaelaps, Euandro-

laelaps, Gaeolaelaps, Ololaelaps, Pseudoparasitus,

Stratiolaelaps); Tribe Hypoaspidini (Androlaelaps

casalis group, Blaberolaelaps, Coleolaelaps,

Dyscinetonyssus, Gromphadorholaelaps, Hypo-

aspis), b. Subfamily Melittiphidinae, which in-

cludes laelapid mite associates of Hymenoptera

(Apidae and Formicidae) and Isoptera, with: Tribe

Melittiphidini (Bisternalis, Myrmolaelaps,

Neoberlesia, Neohypoaspis, Melittiphis, Melitti-

phisoides); Tribe Varroini (Dinogamasus,

Euvarroa, Stevelus, Tropilaelaps, Urozercon,

Varroa).

The family Iphiopsididae, which includes

dermanyssoid mite associates of Chilopoda,

Diplopoda, Araneae and Crustacea is divided into

two subfamilies: a. Subfamily Scissuralaelapinae,

new subfamily (Scissuralaelaps); b. Subfamily

Iphiopsidinae with: Tribe Iphiopsidini (Iphiolaelaps,

Iphiopsis, Jacobsonia, Julolaelaps, Narceolaelaps,

Scolopendracarus); and Tribe Gecarcinolaelapini,

newtribe (Cyclothorax, Gecarcinolaelaps, Ljunghia).

The genus Urozercon is included for the first

time in the family Laelapidae; and the new genus

Gecarcinolaelaps is established in Iphiopsididae.

The prior ranking of Euvarroa and Varroa as the

family Varroidae Delfinado and Baker, 1974 is re-

futed.

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Gayana Zool. 57 (1): 47-55, 1993

ISSN 0016-531X

DOS MODELOS DE METABOLISMO ENERGETICO DE PECES

DE AGUA DULCE DE ARGENTINA

TWO ENERGETIC METABOLISM MODELS OF FRESHWATER

FISHES OF ARGENTINA

Lauce R. Freyre y Lucila C. Protogino*

RESUMEN

Para expresar el consumo de oxígeno en relación con

el peso, los valores del mismo a diferentes temperaturas

fueron recalculados para 209, describiéndose mediante

las regresiones predictiva y funcional. Se comparó el

modelo empírico tradicional (consumo de oxígeno en

función del peso), con un modelo deducido a partir de

datos morfométricos, esbozándose la existencia de dos

grupos ecológicos, integrado el primero por:

Bryconamericus iheringi(Boulenger, 1887), Apareiodon

affinis (Steindachner, 1879), Astyanax eigenmanniorum

(Cope, 1894), Oligosarcus jenynsi (Ginther,1864),

Basilichthys b. bonariensis (Cuvier y Valenciennes, 1835),

y el segundo por: Pimelodus maculatus (Lacépede, 1803),

Prochilodus platensis Holmberg, 1889 y Hoplias m.

malabaricus (Bloch, 1794). El modelo propuesto a partir

de las relaciones morfométricas permitirá pronosticar la

tasa de flujo metabólico para otras especies.

PALABRAS CLAVES: Metabolismo energético, peces.

INTRODUCCION

El metabolismo enégetico de peces de agua

dulce, constituye uno de los flujos de energía que

contribuiría a elaborar modelos dinámicos y permi-

tiría utilizar el conocimiento acumulado hasta el

presente, para estimar el balance energético de las

poblaciones de peces. En tal sentido, esta contribu-

“Instituto de Limnología “Dr. Raúl A.Ringuelet”,C.C.712

(1900) La Plata, Buenos Aires, Argentina.

Contribución Científica N*496 del Instituto de Limnología

“Dr. Raúl A. Ringuelet” (UNLP-CONICET).

ABSTRACT

To estimate oxygen consumption as a function of

weight, consumption values at different temperatures are

recalculated for a constant temperature of 20C and

described by of predictive and functional regressions. A

comparison is made between the conventional empirical

model (consumption of oxygen in relation to weight) and

a model that uses morphometric data, suggesting the

existence of two ecological groups, the first one

comprising: Bryconamericus iheringi(Boulenger, 1887),

Apareiodon affinis (Steindachner, 1879), Astyanax

eigenmanniorum (Cope, 1894), Oligosarcus jenynsi

(Giinther, 1864), Basilichthys b. bonariensis (Cuvier y

Valenciennes, 1835), and the second one consisting of

Pimelodus maculatus (Lacépede, 1803), Prochilodus

platensis Holmberg, 1889 and Hoplias m. malabaricus

(Bloch, 1794). The model proposed, based on

morphometric relationships, is potentially useful for

predicting the metabolic flow rate of other species.

KeEYwokrDs: Energetic metabolism, fish.

ción pretende analizar la escasa información local

con la que se cuenta.

El método más utilizado, para la medición del

metabolismo y el único desarrollado en nuestro

medio, es el del intercambio gaseoso. Una varie-

dad de este método, que aunque permite lograr

buena precisión, exige la eliminación de dióxido de

carbono, colocando al ejemplar en condiciones

diferentes a su medio natural, es el de las técnicas

manométricas (Malex, J. 1965). Por otro lado, el

método más confiable para detectar posibles erro-

res de determinación químicos o galvánicos, es la

tasa de agotamiento de la concentración de oxígeno

en medios cerrados. Mientras que las mediciones de

Gayana Zool. 57 (1), 1993

diferencia de concentración de oxígeno, entre los

circuitos de entrada y salida en cámaras abiertas

exige el uso de equipos complejos.

Los métodos de agotamiento de oxígeno utili-

zan el período denominado metabolismo de rutina,

siendo las variables más estrechamente relaciona-

das con la intensidad del metabolismo, en estas

condiciones, el tamaño del ejemplar y la tempera-

tura del medio. Desafortunadamente, se hallan es-

casas referencias en la literatura respecto de otras

variables como: concentración de gases (Brown,

M.E. 1957; Basu, S. P.1959; Beasmish, F.W.H.

1964) y disponibilidad de alimento (Brown, 1957).

La estrategia más evidente para su modelado

es el cálculo de regresiones de tres variables, ensa-

yando diversas transformaciones en cada una de

ellas, y el análisis de la bondad de ajuste de las

funciones resultantes. Otra posible solución consis-

te en aceptar de antemano un modelo que rela-

cione el metabolismo con la temperatura (Wimberg,

G.G. 1960), reduciendo el modelo a un sistema de

dos variables.

Odum, H.T. (1983) propone una metodología

para relacionar las tres variables y una interpreta-

ción, con cuyo apoyo quizá pueda encontrarse el

modelo deseado.

ANTECEDENTES

Los primeros trabajos sobre respirometría en

nuestro país corresponden a Freyre, L.R., C.M.

Romero y O.H. Padín (1980) para Bryconamericus

iheringi y Parma de Croux, M. y E. Lorenzatti

(1981a) en Apareiodon affinis. Las investigacio-

nes continúan, contándose con información res-

pecto a las siguientes especies: Basilichthys b.

bonariensis, Freyre, L.R.; O.H. Padín y M.A.

Denegri (1981); Pimelodus maculatus, Parma de

Croux y Lorenzatti (1981b); Astyanax eigenma-

nniorum, Freyre etal., (1982); Prochilodus platensis,

Parma de Croux, M.J. (1983a); Hoplias m.

malabaricus Parma de Croux (1983b) y Oligosarcus

jenynsi, Freyre, L. R., O.H. Padín y L. C. Protogino

(1984).

Los dos equipos de trabajo utilizan la técnica

de agotamiento de oxígeno en cámara cerrada con

determinaciones mediante electrodos galvánicos.

Sin embargo, existen diferencias en los equipos de

experimentación, ya que Freyre y colaboradores

utilizan diferentes cámaras para alojar al pez, inde-

pendientemente de las que contienen a los equipos

de medición. Esto permite, mediante el estableci-

miento de un circuito cerrado, que se produzca la

suficiente renovación sobre la cara sensible del

electrodo con un flujo muy pequeño para el pez. En

el equipo empleado por Parma de Croux y colabo-

rador, no se utilizan cámaras distintas, con lo que la

intensidad de agitación a la que se exponen los

ejemplares es mayor.

El poder conectar al circuito cámaras de volú-

menes variables, adecuados al tamaño del pez,

permite en el primer caso mantener los errores de

experimentación dentro de un rango de variación

más constante y menos dependientes del tamaño de

los especímenes. Otro detalle de diseño consiste en

el uso de una llave, que conecta el circuito interno

con el agua exterior y cierra el mismo una vez que

el pez se ha recuperado del “stress”, con lo que la

porción útil de los valores de la experiencia parte de

concentraciones de oxígeno más elevadas.

Las diferencias no van más allá de las descrip-

tas, y en ambos casos debe tenerse en cuenta el

cuidado puesto por los autores en publicar los

resultados detallando en tablas, datos de temperatu-

ra, peso y tasa de consumo de oxígeno, lo que

permite una eventual reelaboración.

MATERIAL Y METODO

Los resultados se describieron mediante la

regresión funcional media geométrica (Ricker, W.E.

1973), empleando un programa para microcom-

putadora. El mismo permite ajustar una regresión

de mínimos cuadrados a un conjunto de hasta siete

variables, resolviendo sistemas de ecuaciones como

las que figuran en la literatura (Moroney, M. J.1968;

Sokal, R. R. y F. J. Rohlf, 1979).

El listado del programa para microcomputadora

Texas TI 59 con módulo Master e inscriptor PC

100A óC, como las indicaciones para su uso, puede

ser solicitado a los autores.

RESULTADOS

Ciertos autores, entre ellos Zeuthen, E. (1953)

y Wimberg (1960), sostienen larelación exponencial

del metabolismo en función del peso del cuerpo:

Dos modelos de metabolismo energético de peces: FREYRE, L. R. y L. C. ProToGINO

AO,= a. WS (1)

donde 0 es una constante de proporcionalidd y KB es

una constante que expresa la relación entre área y

volumen, estando su valor comprendido entre 0,67

y 1.

Para expresar el metabolismo, se puede con-

siderar la regresión predictiva entre el logaritmo del

consumo de oxígeno por unidad de tiempo y el

logaritmo del peso, hallando un valor aproximado

de 0,80 para el exponente 6.

Por otra parte, Ricker (1973) expresa que

para hacer el metabolismo menos dependiente del

peso del pez, conviene utilizar la regresión funcio-

nal, aun cuando se emplean regresiones de tres

variables.

Una revisión de los trabajos publicados sobre

metabolismo de rutina, nos permitió utilizar el

criterio propuesto por Ricker (op. cit) y analizar los

datos, mediante la expresión propuesta por

Wimberg (1960):

AO, 29: = AO, 9,,

2 (20 *C)

donde q, = Q,,”", siendo Q,, el coeficiente de

temperatura y tla temperatura de experimentación

en C.

A la tabla de valores de q en función de t que

ofrece dicho autor, se ajustó la fórmula de interpola-

ción que la expresa sintéticamente y con suficiente

precisión:

4,7 (0,3152859282 + 0,0051852645 1).!"2

Los valores de consumo por unidad de tiempo,

a diferentes temperaturas de experimentación, fue-

ron recalculados para 20”C.

Para todas las especies consideradas se com-

putaron el logaritmo del consumo de oxígeno total

a 20*C y el logaritmo del peso, efectuando el ajuste

de la regresión predictiva:

Y=a+bX (2)

donde Y es el logaritmo del consumo de oxígeno a

20*C y X es el logaritmo del peso.

Esto permitió eliminar los datos que se aleja-

ban significativamente de la línea de regresión

hallada, porque podían denunciar algún error ex-

perimental no detectado.

A partir del cálculo de los coeficientes de la

ecuación (2) se obtuvo la regresión funcional:

Y =u+vX

siendo v = b/r, donde r es el coeficiente de

correlación y u= y - vx (Ricker, 1973).

Los coeficientes de la regresión funcional co-

rresponden a los valores de las constantes de pro-

porcionalidad (a. = 10*) y la constante que expresa

la relación entre área y volumen (8 = v) de la

ecuación (1), Tabla I, Figs. 1, 2 y 3.

Teniendo en cuenta el modelo de la Fig.4

propuesto por Odum (1983), podemos considerar

que la tasa de flujo es directamente proporcional al

coeficiente de transferencia y a la “carga”:

J=KQ (3)

Por otra parte, K es proporcional a la

conductividad L e inversamente proporcional a la

capacidad de carga C

K =L/C (4)

La cantidad de biomasa Q es proporcional al

coeficiente calórico k, y al peso W:

Q =k, W (S)

La capacidad de carga C es proporcional al

volumen (v) y disminuye con el aumento del área

superficial (a), por lo tanto C=k v/a, además v y a

tendrán sus correspondientes expresiones alo-

métricas v = kl? ; a = kl* y como las superficies

crecen según el cuadrado de las dimensiones linea-

les y las masas como los cubos, podría ponerse C =

kl, pero más exactamente sería:

por otro lado, en biología pesquera se utiliza la

expresión

IA TO (6)

entonces puede ponerse:

CEKXIWIN SS (7)

Utilizando las ecuaciones (4,5, 6 y 7) reempla-

zadas en la ecuación (3) puede demostrarse que:

J, =L/kk, Al wee

Por otra parte, la intensidad de flujo (metabo-

lismo) es proporcional al consumo de oxígeno por

individuo y al coeficiente oxicalórico k?

Gayana Zool. 57 (1), 1993

ES]

¿2 Biheringi

log AO. [mg/n)

FiG. 1. Diagrama de dispersión del logaritmo

del consumo de oxígeno a 20 *C en relación

con el logaritmo del peso. Ajuste de la regre-

sión predictiva (línea interrumpida) y funcio-

nal (línea continuada). Los datos que apare-

cen recuadrados han sido eliminados de los

cálculos.

A0,(mg/h)

0.jenynsi

log AQ[mg/h)

0,5

B.bonariensis

logW(g)

Fic. 2. Referencias idem figura 1

P.maculatus

A A

P.platensis

H.malabaricus

T Y T Y T T La E

50 100

w(9)

Fi. 3. Referencias idem figura 1.

Dos modelos de metabolismo energético de peces: FREYRE, L. R. y L. C. PRoroGINO

J,=AO,k,

entonces:

L/k k ALP yyeh

AS (8)

y denominando:

Lk=D;c/b=B yk, A'*/k, =E

escribimos la ecuación:

AO,=DE W” (9)

que en forma logarítmica queda:

log AO,= log D + log E + B log W (10)

Anteriormente vimos que el mejor modelo

empírico para expresar la relación entre AO, y W

era:

AO, = o. W*?

Comparando con (9) puede verse que:

a=DE

FiG. 4. Diagrama que representa el modelo propuesto por

Odum.

BE=B:=Cc/b

Cuando poseemos experimentos respiromé-

tricos, tenemos estimaciones de KB y podemos de-

ducir c = 6 b.

Efectuando este tratamiento para todas las

ecuaciones estudiadas, los resultados graficados en

la Fig. 5 parecen sugerir la existencia de dos conjun-

tos, representado uno por B. iheringi, A. affinis, A.

eigenmanniorum, O. jenynsi. y B. b.bonariensis, y

el otro integrado por P. maculatus, P. platensis y H.

m. malabaricus.

La expresión anterior puede utilizarse para

estimar valores generalizables a cada grupo como:

c=B,b,/n

donde ¡ corresponde a las distintas especies.

Entonces, a partir de la ecuación (10), se pue-

den estimar los valores de D como:

log D¡= log AO, - log E, - B log W

e0. jenynsi

eA.eigenmanniorum

08 *B. bonariensis

Cc = 2,457803861

o A

eP platensis Aaffinis

*B.¡heringi

067 eP.maculatus 3-1,84112315

H. malabaricus

A === T T rl

3 32 b

FiG. 5. Representación gráfica de los valores de las

constantes 6 y b para las distintas especies. La línea

continuada representa los valores de B =c/b en función

de la constante b.

*9 BIN31] UIPI SPIDUIDIIAJIY *L “BA

(6)m 60)

SnjD]N39DWy

Gayana Zool. 57 (1), 1993

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¡buluoyra

Dos modelos de metabolismo energético de peces: FREYRE, L. R. y L. C. PrRoroGINO

TABLA l. Coeficientes de la regresión predictiva y de la regresión funcional, coeficiente de correlación (r) y número de

datos (N) para todas las especies estudiadas.

Bryconamericus iheringi -0.405380 0.48325 0.63296

Apareiodon affinis -0.281701 0.68179 0.72371

Astyanax eigenmanniorum -0.510980 0.80906 0.83283

Oligosarcus jenynsi -0.542201 — 0.85728 0.88240

Basilichthys b. bonariensis -0.487790 0.77983 0.78779

Pimelodus maculatus -0.158360 0.57616 0.59504

Prochilodus platensis -0.262701 0.64605 0.69575

Hoplias m. malabaricus -0.306960 — 0.57453 0.60473

TABLA IM. Las columnas A y b resultan de datos morfométricos bibliográficos u originales. Los valores de c =

2.457803861 para el primer grupo y c = 1.84112315 para el segundo grupo de especies se utilizaron para estimar el

valor de 1-B=1c/b. Las columnas log W y log AO, se obtuvieron de datos respirométricos experimentales, las

columnas log E y L/k se obtuvieron de las anteriores segun las ecuaciones propuestas.

log A 0,

1-B log W(g) (mg/m logE

Bryconamericus iheringi | 1.01897E-05 3.19608 0.23099 0.48086 -0.17300 1.14794 0.020383

Apareiodon affinis 5.26810E-06 3.26089 0.24628 1.05576 0.43810 1.00108 0.043780

Astyanax eigenmanniorum| 1.26647E-05 3.19800 0.23146 0.34353 -0.23305 1.16749 0.021649

Oligosarcus jenynsi 1.04640E-05 3.11762 0.21164 1.01636 0.32911 1.24699 0.019092

Basilichthys b. bonariensis| 5.04600E-06 3.16291 0.22293 0.85410 0.17827 1.12016 0.024797

Pimelodus maculatus 4.11347E-05 2.82139 0.34744 1.21426 0.54125 0.77723 0.093680

Prochilodus platensis 4.06517E-05 2.91692 0.36881 1.32022 0.59024 0.68160 0.118940

Hoplias m. malabaricus 2.01875E-05 3.00149 0.38660 1.61133 0.61880 0.48599 0.139450

Gayana Zool. 57 (1), 1993

Donde los promedios indicados se obtienen de

expresiones individuales y E se obtiene de datos

morfométricos.

En la tabla II figuran los valores de la constante

de la ecuación (10), estimados usando valores me-

dios de c para cada grupo de especies. Los ajustes

que se obtienen con este modelo, comparando con

el modelo empírico y los datos respirométricos se

muestran en las Figs. 6 y 7.

CONCLUSIONES

Del análisis del metabolismo energético para

ocho especies de peces aquí tratadas, se concluye

que:

a- puede utilizarse la regresión media

geométrica con ecuaciones de tres variables

para ajustar modelos empíricos que relacio-

nan el consumo de oxígeno, el peso y la

temperatura.

b- pueden corregirse los resultados respiro-

métricos utilizando la fórmula de interpo-

lación de q,,, en la relación propuesta por

Wimberg (1960).

c- el mejor modelo para expresar la relación

entre el consumo de oxígeno y el peso, a

temperatura constante es: AO, = a, W*

d- existe una relación entre la constante 6 y b

que puede aprovecharse para confeccionar

modelos metabólicos a partir de datos

morfométricos, más fácilmente obtenibles

que los datos experimentales.

e- parece existir una componente tipológica

para la relación entre B y b que haría supo-

ner que el valor de c para peces frecuen-

tadores de aguas vegetadas micro y meso-

animalívoros, y peces de aguas libres, de

régimen planctófago se aproxima a 2.458.

Para los peces frecuentadores de fondo,

omnívoros, y para los peces frecuentadores

de áreas vegetadas y libres, ictiófagos, el

valor de ces 1.841. La ubicación ecológica

de las formas mencionadas está basada en

los trabajos de Ringuelet, R. A. (1975),

Ringuelet, R. A.; R. Iriart y A. H. Escalante

(1980) y Escalante, A. H. (1982, 1983).

f- los valores de c característicos del grupo

tipológico y los valores de las constantes A

y b obtenidos por morfometría podrían uti-

lizarse para pronosticar la tasa de flujo

metabólico de la especie.

g- las dos últimas consideraciones (e y f) cons-

tituyen hipótesis que requieren un mayor

aporte de información.

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Gayana Zool. 57 (1): 57-59, 1993

ISSN 0016-531X

PRESENCIA DE MACROURUS HOLOTRACHYS GUNTHER, 1878,

EN CHILE

PRESENCE OF MACROURUS HOLOTRACHYS GUNTHER, 1876,

IN CHILE

Víctor H. Ruiz R.* y Ciro Oyarzún G.”

RESUMEN

Se confirma la presencia de Macrourus holotrachys

Giinther, 1878 en aguas del mar de Chile. Esta especie

había sido reportada de varias localidades, pero una

confusión previa con Macrourus carinatus (Giinther,

1878) ponía en duda estos registros.

Se entregan los límites de su distribución en el

Pacífico Sur Este.

PALABRAS CLAVES: Macrouridae, M. holotrachys, Distri-

bución.

INTRODUCCION

El Orden Gadiformes se encuentra bien repre-

sentado en la ictiofauna chilena, a la que contribuye

con 50 especies (Pequeño, 1989) distribuidas en las

familias Macrouridae (28), Merluccidae (3), Gadidae

(8), Moridae (9) y Muraenolepidae (2).

A nivel mundial la familia Macrouridae es

también la más importante dentro del orden

Gadiformes, con más de 300 especies descritas

hasta la fecha y con una distribución que abarca

Proyecto FONDECYT N?* 0820-91

“Universidad de Concepción, Fac. de Cs. Nat. y

Oceanográficas, Depto. de Zoología, Casilla 2407, Con-

cepción

“Universidad Católica de la Santísima Concepción, Fa-

cultad de Ciencias, Depto. de Biología Marina, Casilla

127. Talcahuano.

ABSTRACT

This paper confirms the presence of Macrourus

holotrachys Gúnther, 1878, in marine waters of Chile.

This species had been reported from different localities,

but the previous confusion with its close relative Macrou-

rus carinatus (Giúnther, 1878), made doubtful most of

these records.

The limits of its distribution in the South Easter

Pacific is given.

KeyYworDs: Macrouridae, M. holotrachys, Distribution.

desde la parte superior del talud continental hasta el

piso oceánico, pero nunca más allá de los 6.000 m

(Iwamoto, 1989).

En Chile, la familia ha sido estudiada por

Pequeño (1971), quien reconoce la presencia de 11

especies pertenecientes acinco géneros. Bahamonde

y Pequeño (1975) confirman la presencia de éstas.

En los últimos años, las contribuciones de

Chirichigno e Iwamoto (1977), Iwamoto (1978,

1979), Makushok (1972, 1976), Marshall (1973),

Ruiz y Oyarzo (1982), Wilson y Waples (1984),

Trunov y Konstantinov (1986), han enriquecido su

conocimiento, lo que Pequeño (1989) reconoce en

su lista sistemática indicando 11 géneros y 28 espe-

cies para las aguas chilenas.

En el país, la familia Macrouridae comprende

los siguientes géneros y especies: Coelorhynchus

(5 especies), Coryphaenoides (7), Chalinura (1),

Lionurus (1), Ventrifosa (1), Mahia (1), Macrourus

(2), Macrurus (1), Macrouroides (1), Malacocephalus

(1), Nezumia (S), y Trachyrhynchus (2).

Gayana Zool. 57 (1), 1993

El objeto de este trabajo es aportar anteceden-

tes acerca de la presencia en aguas chilenas de

Macrourus holotrachys Giinther, 1878, especie

conflictiva dentro de la familia, a menudo confun-

dida con Macrourus carinatus (Giinther, 1878), y

que Cohen et al. (1990) no considera dentro de la

fauna chilena.

MATERIAL Y METODO

Esta comunicación se basa en el estudio de

doce ejemplares con longitudes totales entre 480 y

588 mm y 389 a 1.200 gr de peso capturados me-

diante pesca de arrastre, en la zona de Talcahuano,

el 01 de mayo de 1991 y como fauna concurrente

de la pesca de Dissostichus eleginoides.

Parte de la muestra se mantuvo congelada y el

resto fue inyectado con formalina al 10% y preser-

vado_en alcohol 70P.

En la determinación taxonómica se utilizó

toda la literatura disponible.

RESULTADOS Y DISCUSION

Los ejemplares capturados resultaron pertene-

cer a la especie Macrourus holotrachys Giinther,

1878, que ha sido confundida generalmente con

Macrourus carinatus Giinther, 1878. Los siguien-

tes caracteres morfológicos y merísticos permiten

hacer una buena determinación taxonómica: zona

ventral de la cabeza sin escamas, ángulo rostral sin

escamas, aleta pélvica con 9 rayos, 8-16 ciegos

pilóricos, rayo exterior de la aleta pélvica más

largo que el resto, segunda dorsal por delante del

inicio de la anal.

Algunos de éstos se entregan en la tabla 1

confrontándolos con los de M. carinatus de modo

de facilitar la determinación y separación de estas

especies.

Giinther (1887) en un trabajo sobre los peces

de profundidad recolectados por el Challenger du-

rante los años 1873-1876 entrega la descripción de

las especies y la siguiente distribución: este de la

Boca del Río de la Plata a 1.090 m de profundidad

para el primero y cerca de la ísla Principe Edwards

a 560 metros de profundidad para el segundo.

Posteriormente Norman (1937), al describir

los peces patagónicos costeros entrega la siguiente

distribución para Coryphaenoides holotrachys

(Giinther, 1878), Costas de Uruguay y Argentina;

Región Patagonia-Falklands; Estrecho de Magalla-

nes?. Esta es la primera referencia de la presencia

de la especie en Chile aunque el autor plantea la

interrogante sobre esta distribución.

Fowler (1945) en su Catálogo Sistemático

sobre los peces de Chile reconoce la siguiente

distribución para la especie: Localidad Tipo al este

de la Boca del Río de La Plata, Chile (Canal Beagle,

Tierra del Fuego). Uruguay, Argentina, Patagonia,

Islas Falklands y Estrecho de Magallanes.

Pequeño (1971) en su Sinopsis de los

Macrouriformes de Chile indica para Coryphae-

noides holotrachys (Giinther, 1878) la siguiente

distribución: Boca del Río de La Plata, Uruguay,

Islas Malvinas, Patagonia y en Chile, Canal Beagle

y Estrecho de Magallanes. Por primera vez se entre-

gala localidad precisa de captura: 54%53”S;67*56"W

para material recolectado el 16 de septiembre de

1902 a 140 metros de profundidad, por una expedi-

ción sueca al Polo Sur.

Bahamonde y Pequeño (1975) en una lista

sistemática sobre los peces de Chile reconocen la

TABLA I. Caracteres que permiten diferenciar M. holotrachys de M. carinatus.

sin escamas

Zona ventral de la cabeza

Angulo rostral

Aleta pélvica 9 rayos

Ciegos pilóricos 8-16

Rayo exterior pelv. más largo

II dorsal respecto de la anal

más adelante

parcialmente descamado

sin escamas

8 rayos

13 - 21

igual que el resto

sobre ella

Presencia de Macrourus holotrachys Gunther, 1878, en Chile: Rurz, H. y C. OYARZÚN G.

presencia de Coryphaenoides holotrachys

(Giinther). No así, la de Macrourus carinatus

Giinther.

Pequeño (1989) revisa y comenta su nueva

lista sistemática sobre los peces de Chile, allí entre

otros macroúridos menciona la presencia en Chile

de Macrourus carinatus (Gúnther, 1878) y por un

error dactilográfico (comunicación personal) no

aparece Macrourus holotrachys Giinther, 1878.

Señala además la importancia de una nueva revi-

sión de la familia en Chile.

Cohen, Inada, Iwamoto y Scialabba (1990) en

un Catálogo de la FAO referido a los Gadiformes

del Mundo consideran ambas especies involucra-

das con las siguientes antecedentes:

Macrourus holotrachys Giinther, 1878 Distri-

bución: de la Patagonia hasta el este del Río de la

Plata, norte de las Islas Falkland/Malvinas, este de

South Georgia, costas oeste de Chile con dudas.

Esta especie bentopelágica se encuentra a profun-

didades que van desde los 300 a más de 1.200 m y

con longitudes totales hasta los 80 cm.

Macrourus carinatus (Ginther, 1878) (cerca

de Principe Edwards, 560 m). Distribución: aguas

temperadas subantárticas a ambos lados de Sud-

américa. Islas Falkland/Malvinas, montañas sub-

marinas alrededor de Sudáfrica, de las islas Crozet

a Principe Edwards y de Nueva Zelandia a Islas

Macquarie. Esta especie, aparentemente bentope-

lágica, se encuentra a profundidades que van desde

los 300 a 1.100 m pero generalmente se captura

entre los 500 y 800 m y alcanza longitudes totales

hasta 87 y más de 100 cm.

Esta última contribución que plantea dudas

acerca de la presencia de M. holotrachys motivó la

realización de este trabajo.

De acuerdo a lo señalado más arriba se conclu-

ye que la especie M. holotrachys habita aguas de

la plataforma continental y talud superior del Pací-

fico Sudoriental (costas de Chile) hasta la Conver-

gencia Subtropical.

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Gayana Zool. 57 (1): 61-75, 1993

ISSN 0016-531X

FORAMINIFEROS DE LA BAHIA SCHOLL, REGION MAGALLANICA,

CHILE (PROTOZOA: FORAMINIFERA)

FORAMINIFERA OF SCHOLL BAY, MAGELLANIC REGION, CHILE

(PROTOZOA: FORAMINIFERA)

Margarita Marchant S. M.*

RESUMEN

En el presente trabajo se estudia la fauna de los

foraminíferos bentónicos recientes de Bahía Scholl

(52%44”S; 73%54”W, Región Magallánica), a una profun-

didad de 18 metros.

El número total de las especies encontradas fue de 28. De

éstas 1 es nueva para la ciencia: Oolina simplicita n. sp.

y 3 son mencionadas por primera vez para aguas chilenas:

Fissurina laevigata, F. semimarginata y Quinqueloculina

patagonica.

PALABRAS CLAVES: Foraminíferos, Bahía Scholl, Región

Magallánica, Nueva especie, Nuevos registros.

INTRODUCCION

Escasos son los trabajos sobre microfauna

bentónica realizados en la Región Magallánica

(Brady, 1884; Egger, 1893; Heron-Allen é Earland,

1932). En relación a foraminíferos específicamen-

te, durante los últimos años Boltovskoy y Theyer

(1970); Zapata y Varela (1975); Zapata (1987) y

Zapata y Alarcón (1988), han venido investigando

los foraminíferos recientes bentónicos de las mues-

tras extraídas a lo largo del litoral chileno entre los

41930”S y 53*18"W, recolectados por clásicas ex-

pediciones como Mar Chile I (1960), Expedición

"Depto. Ciencias de la Tierra, Universidad de Concep-

ción, Casilla 3-C Concepción-Chile.

ABSTRACT

The recent benthic foraminifera fauna from Scholl Bay

(52%44”S; 7354” W Magallanic Region), collected at 18

m depth is studied.

A total number of 28 species were found, one is a new

specie: Oolina simplicita n. sp. and three of them are

mentioned for the first time for Chilean waters: Fissurina

laevigata, F. semimarginata and Quinqueloculina

patagonica.

KEYwOokrDs: Foraminifera, Scholl Bay, Magallanic Region,

New Specie, New Records.

Centolla (del Departamento de Caza y Pesca,

1962), Expedición Metula (1976), Expedición Ja-

ponesa del Akebono Maru 72 (1977) y la Expedi-

ción HERO-72 (1972). Sin embargo, estos trabajos

no son suficientes, contrastándose con el alto cono-

cimiento tanto en distribución y abundancia de los

foraminíferos del Atlántico Meridional (Boltovskoy

et al., 1980).

Proposiciones de provincias zoogeográficas,

han incluido a la zona del Estrecho de Magallanes

dentro de la Provincia Foraminiferológica Argenti-

na (Boltovskoy, 1976) y ala Provincia Magallánica

(Zapata, 1987, inédita). La primera, a pesar de la

inexistencia de antecedentes faunísticos y la segun-

da en base a la alta afinidad (53%) de los forami-

níferos de ambos extremos de Sudamérica.

En consideración a los antecedentes presenta-

dos, el presente trabajo pretende investigar cuali-

tativa y cuantitativamente los foraminíferos de Bahía

Gayana Zool. 57 (1), 1993

Scholl, actualizar su posición taxonómica, como

una forma de aportar nuevos antecedentes sobre la

distribución de los foraminíferos australes chilenos.

MATERIALES Y METODOS

El material sobre el cual se basó el presente

estudio corresponde a una muestra extraída me-

diante draga, a 18 m de profundidad en Bahía Scholl

(52%44'; 73954”W), Región de Magallanes, por la

Expedición HERO-72, el 28 de septiembre de 1972.

El sedimento extraído, aproximadamente 57

g, se trató con Tetracloruro de Carbono (CCL4) con

el fin de separar por diferencia de densidad los

caparazones de foraminíferos, de las partículas de

arena. De la fracción sobrenadante (aproxi-

madamente 4 g 6 55 ml), se sacó una submuestra de

9 ml para ser examinada bajo lupa binocular, extra-

yéndose todos los ejemplares de dicha fracción.

Por último, éstos fueron identificados, monta-

dos en portarreglillas y fotografiados al Micros-

copio Electrónico de Barrido (SEM) de la Univer-

sidad de Concepción.

La clasificación utilizada para las familias y

géneros de foraminíferos fue la de Loeblich y

Tappan (1964-1988) y Decrouez (1989), por ser la

más conocida y la de mayor uso en el estudio de los

foraminíferos. Tanto la sinonimia como la distribu-

ción geográfica se restringió a la descripción origi-

nal de la especie y a referencias de trabajos efectua-

dos en aguas chilenas y argentinas.

Las descripciones entregadas en orden alfa-

bético corresponden a una nueva especie para la

ciencia, a nuevos registros para el litoral de Chile,

y a especímenes que han quedado determinados

sólo hasta nivel genérico.

Todo el material determinado pasó a integrar

parte de la colección de foraminíferos del Museo

del Departamento de Zoología de la Universidad

de Concepción (MZUOC), bajo los N“22230-22257.

RESULTADOS

1.1. ANÁLISIS CUALITATIVO

El análisis del material estudiado permitió

reconocer la presencia de 28 especies, distribuidas

en 14 familias y 20 géneros (Tabla ID.

TABLA I. Taxonomia de las especies determinadas en el

área del presente estudio.

Phylum Protozoa

Clase Sarcodina

Subclase Rhizopoda

Orden Foraminiferida

Suborden Textulariina

Superfamilia Trochamminacea

Familia Trochamminidae

Género Trochammina

Especie Trochammina plana

Suborden Spirillinina

Familia Patellinidae

Género Patellina

Especie Patellina corrugata

Suborden Miliolina

Superfamilia Cornuspiracea

Familia Cornuspiridae

Género Cornuspira

Especie Cornuspira involens

Superfamilia Miliolacea

Familia Hauerinidae

Género Quinqueloculina

Especie Quinqueloculina patagonica

O. seminulum

Género Miliolinella

Especie Miliolinella subrotunda

Género Pyrgo

Especie Pyrgo ringens

Suborden Lagenina

Superfamilia Nodosariacea

Familia Vaginulinidae

Género Lenticulina

Especie Lenticulina sp.

Familia Lagenidae

Género Lagena

Especie Lagena striata

Familia Ellipsolagenidae

Género Oolina

Especie Oolina hexagona

Oolina simplicita n. sp.

O. vilardeboanus

Género Fissurina

Especie Fissurina laevigata

F. semimarginata

Suborden Rotaliina

Superfamilia Bolivinacea

Familia Bolivinidae

Género Bolivina

Especie Bolivina punctata

Superfamilia Cassidulinacea

Familia Cassidulinidae

Género Cassidulina

Especie Cassidulina minuta

Género Cassidulinoides

Especie Cassidulinoides parkerianus

Superfamilia Buliminacea

Familia Uvigerinidae

Género Uvigerina

Especie Uvigerina bifurcata

Superfamilia Discorbacea

Foraminíferos de la Bahía Scholl, Región Magallánica: MARCHANT S.M., M.

Familia Discorbidae

Género Discorbis

Especie Discorbis bertheloti

D. peruvianus

D. vilardeboanus

Superfamilia Planorbulinacea

Familia Cibicidae

Género Cibicides

Especie Cibicides aknerianus

C. dispars

C. variabilis

Superfamilia Nonionacea

Familia Nonionidae

Género Pullenia

Especie Pullenia subcarinata

Superfamilia Rotaliacea

Familia Elphidiidae

Género Elphidium

Especie Elphidium macellum

Género Cribrorotalia

Especie Cribrorotalia meridionalis

Género Notorotalia

Especie Notorotalia clathrata

1.2. DESCRIPCIÓN DE LAS ESPECIES

Fissurina laevigata Reuss, 1850

(Lám. 2, Fig. 5)

Sin.: Fissurina laevigata Reuss, 1850: 366, tab. 46,

figs. 1 a, b; Boltovskoy, 1954: 157, lám. XI,

figs. 5 a, b; Boltovskoy et al., 1980: 32, pl. 15,

figs. 14-16.

Lagena laevigata Reuss. Brady, 1884: 473,

tab. 114, figs. 8 a, b.

Lagena biancae (Seguenza) Heron-Allen W

Earland, 1932: 372, tab. 10, fig. 35.

Descripción: conchilla unilocular, oval o piriforme,

de base inflada y sección comprimida, espe-

cialmente en la zona apertural, algunas veces

carinada. Pared calcárea, transparente, lisa,

brillante. Abertura larga, de márgenes

periféricos prolongándose en un tubo

entosolenio corto.

Dimensiones: largo x 0,20-0,25 mm.

ancho x 0,15-0,20 mm.

Fissurina semimarginata Reuss, 1870

(Lám. 2, Fig. 6)

Sin.: Lagena marginata var. semimarginata Reuss,

1870: 62(1): 468; Schlicht, 1870: 11, pl. 4,

figs. 4-6.

Fissurina semimarginata (Reuss). Boltovskoy

et al., 1980: 33, pl. 16, figs. 8-10.

Descripción: conchilla unilocular, piriforme agu-

zada en su abertura, periferia carinada. Pared

calcárea, translúcida, fuertemente perforada,

excepto en la zona central. Abertura pequeña

en forma de ranura y con tubo entosolenio,

recto.

Dimensiones: largo x 0,14 mm.

Lenticulina sp.

(Lám. 4, Fig. 3)

Descripción: conchilla planispiral, bilateralmente

simétrica. Contorno subcircular, margen

periférico agudo. Con más de seis cámaras en

la última vuelta, bajas, arqueadas. Paredes

semitransparentes, vidriosas. Abertura termi-

nal.

Dimensiones: diámetro x 0,30 mm.

Observaciones: debido a las malas condiciones del

único ejemplar encontrado y a las pocas carac-

terísticas morfológicas que se desprenden de

la fotografía al Microscopio Electrónico, es

imposible identificarlo hasta especie.

Oolina simplicita n. sp.

(Lám. 3, Fig. 1)

Descripción: conchilla unilocular, oval, sección

transversal redondeada; zona aboral redon-

deada, zona apertural acuminada. Pared

calcárea, translúcida, ornamentada con 10 co-

rridas longitudinales, con 6 escamas que van

desde la base hasta cerca de la abertura, de-

jando un área sin ornamentación alrededor de

ésta. Abertura pequeña sobre un muy corto

cuello.

Etimología: del latín simplex = sencillo.

Dimensiones: largo x 0,21 mm

diámetro x 0,19 mm.

Holotipo: depositado bajo el N* 22230 del Museo

Zoológico de la Universidad de Concepción

(MZUC).

Gayana Zool. 57 (1), 1993

Paratipo: depositado bajo el N* 22231 del Museo

Zoológico de la Universidad de Concepción

(MZUC).

Observaciones: esta especie se diferencia de Oolina

melo d'Orbigny, en que posee 10 corridas

longitudinales, con 6 escamas en cada una de

ellas, en cambio, la especie melo presenta 12

corridas, con más de 10 escamas en cada una

de ellas. Además el área bucal está despro-

vista de ornamentación.

Quinqueloculina patagonica d'Orbigny, 1839

(Lám. 3, Figs. 7 a y b)

Sin.: Quinqueloculinapatagonica d'Orbigny, 1839:

74, tab. 4, figs. 14-16; Martinotti, 1920: 306,

tab. 12, fig.15; Boltovskoy, 1954: 122, lám. 1,

figs. 4 a-c, 5 a-b; Boltovskoy et al., 1980: 46,

pl. 28, fig. 18-21.

Mioliolina patagonica (d'Orbigny). Heron-

Allen éz Earland, 1932: 314, tab. 6, figs. 10-12.

Descripción: conchilla quinqueloculinoide, sección

triangular, periferia redondeada. Cámaras con-

vexas y de ancho aproximadamente igual en

toda su longitud, suturas nítidas y deprimidas.

Pared calcárea, lisa, blanca aporcelanoide.

Abertura oval, con un diente simple y largo.

Dimensiones: largo x 0,3 - 0,5 mm.

1.3. LIsTA TAXONÓMICA

De las especies presentes en el área, y que

estan tanto en Argentina como en Chile. Además se

entrega algunas referencias bibliográficas.

Bolivina punctata d'Orbigny, 1839

(Lám. 1, Fig. 1)

Bolivina punctata d'Orbigny, 1839: 63, lám.

8, figs. 10 - 12; Gay, 1854: 467; Boltovskoy y

Theyer, 1970: 306, lám. 1, fig. 10; Zapata,

1987: 41, lám. 2, figs. 15 y 16.

Cassidulina minuta Cushman, 1933.

(Lám. 1, Figs. 2 a y b)

Cassidulina minuta Cushman, 1933: 92, lám.

10, fig. 3; Boltovskoy et al., 1980: 22, pl. 7, figs.

18-20; Zapata, 1987: 54, lám. 4, figs. 11 y 12.

Cassidulinoides parkerianus (Brdy, 1884)

(Lám. 1, Figs. 3 a y b)

Cassidulina parkeriana Brady, 1884: 432, lám.

54, figs. 11-16; Heron-Allen y Earland, 1932:

359, lám 9, figs. 22- 25.

Cassidulinoides parkerianus (Brady). Boltovs-

koy y Theyer, 1970: 318, lám. 2, fig. 2;

Boltovskoy et al., 1980: 23, pl. 8, figs. 1-4;

Boltovskoy y Totah, 1987: 44; Zapata, 1987:

S6, lám. 5, figs. 1 y 2.

Cibicides aknerianus (d'Orbigny, 1846)

(Lám. 1, Figs. 4 a y b)

Rotalina akneriana d'Orbigny, 1846: 156,

lám. 8, figs. 13-15.

Cibicides aknerianus (d'Orbigny). Boltovskoy

y Theyer, 1970: 318, lám. 2, figs. 5-6;

Boltovskoy y Totah, 1987: 44, figs. 3-28, 8;

Zapata, 1987: 58, lám. 5, figs. 3-5.

Cibicides ex gr. aknerianus (d'Orbigny).

Boltovskoy et al., 1980: 23, pl. 8, figs. 5-11.

Cibicides dispars (d'Orbigny, 1839)

(Lám. 1, Fig. 5)

Truncatulina dispars d'Orbigny, 1939: 38,

lám. 5, figs. 25-27; Heron-Allen y Earland,

1932: 420, pl. 14, figs. 32-34.

Cibicides dispars (d'Orbigny). Boltovskoy et

al., 1980: 24, pl. 8, figs. 12-16; Zapata, 1987:

59, lám. 5, figs. 6-8.

Cibicides variabilis (d'Orbigny, 1839

(Lám. 1, Figs. 6 a y b)

Truncatulina variabilis d'Orbigny, 1839: 135,

lám. 2, fig. 29; Heron-Allen y Earland, 1932:

420, lám. 14, figs. 36-39.

Cibicides variabilis (d”Orbigny). Boltovskoy

y Theyer, 1970: 319, lám. 2, fig. 3; Boltovskoy

et al., 1980: 25, pl. 9, figs. 12-17; Zapata,

1987: 61, lám. 5, figs. 15-19.

Cyclogyra involvens (Reuss, 1850)

(Lám. 1, Fig. 7)

Operculina involvens Reuss, 1850: 370, tab.

46, fig. 20.

Cornuspira involvens (Reuss). Cushman y

Wickenden, 1929: 4, pl. 2, fig. 3; Heron-Allen

y Earland, 1932:323.

Cyclogyra involvens (Reuss). Boltovskoy et

al., 1980: 26, pl. 10, figs. 11 y 12; Zapata,

1987: 69, lám. 6, figs. 16 y 17.

Cribrorotalia meridionalis (Cushman y

Kellet, 1929)

(Lám. 1, Figs. 8 a y b)

Eponides meridionalis Cushman y Kellet,

1929: 11, lám. 4, figs. 4-6.

Cribrorotalia meridionalis (Cushman y

Kellet). Zapata, 1987: 64, lám. 6, figs. 3-5.

Discorbis bertheloti (d'Orbigny, 1839)

(Lám. 2, Figs. 1 a y b)

Rosalina berthelotid” Orbigny, 1839: 135, tab.

48, figs. 28-30.

Discorbina berthelotid*Orbigny. Brady, 1884:

150, tab. 89, figs. 10 a-c, 11, 12; Egger, 1893:

387, tab. 15, figs. 10-12; Boltovskoy et al.,

1980: 27, pl. 11, figs. S-7.

Discorbis bertheloti (d'Orbigny) var.

floridensis Cushman, 1931: 17, tab. 3, figs. 3

a-c, 4 a-c, 5 a-c; Boltovskoy, 1954: 200, lám.

14, figs. 10 a-c, 11 a-c; lám. 15, figs. 3 a-c.

Discorbis bertheloti(d”Orbigny). Heron-Allen

y Earland, 1932: 414; Boltovskoy et al., 1980:

2 pls 1d, figs: 5-7.

Discorbis peruvianus (d'Orbigny, 1839)

(Lám. 2, Figs. 2 a y b)

Rosalina peruviana d'Orbigny, 1839: 41, lám.

1, figs. 12-14; Gay, 1854: 458.

Discorbis floridana Cushman, 1922: 39, lám.

S, figs. 11-12; Cushman y Parker, 1931: 18,

lám. 4, fig. S.

Discorbis peruvianus (d'Orbigny). Boltovs-

Koy y Theyer, 1970: 325, lám. IT, figs. 22 a y b;

Boltovskoy et al., 1980: 27, pl. 11, figs. 16-20.

Discorbis vilardeboanus (d'Orbigny, 1839)

(Lám. 2, Figs. 3 a y b).

Rosalina vilardeboana d'Orbigny, 1839: 44,

tab. 6, figs. 13-15.

Discorbis vilardeboana (d'Orbigny). Brady,

1884: 645, tab. 86, figs. 9 a-c, 12; tab. 88, figs.

2 a-c; Heron-Allen y Earland, 1932: 409, tab.

18, Hgs. 37-39:

Discorbis vilardeboanus (d'Orbigny). Boltovs-

Koy, 1954: 201, lám. 14, figs. 9 a-c.

Elphidium macellum (Fichtel y Moll, 1798)

(Lám. 2, Fig. 4)

Nautilus macellum Fichtel y Moll, 1798: 66,

lám. 10, figs. e-k.

Elphidium aff. macellum (Fichtel y Moll).

Zapata y Varela, 1975: 17, lám. 1, fig. 12.

Foraminíferos de la Bahía Scholl, Región Magallánica: MARCHANT S.M., M.

Elphidium macellum (Fichtel y Moll). Zapata,

1987: 76, lám. 7, figs. 17 y 18; Boltovskoy ef

al., 1980: 30, pl. 14, figs. 1-6.

Lagena striata (d'Orbigny, 1839)

(Lám. 2, Fig. 7)

Oolina striata d'Orbigny, 1839: 21, lám. 5, fig.

12.

Lagena striata (d'Orbigny). Cushman y

Wickenden, 1929: 6, pl. 6, figs. 4 a, b;

Boltovskoy y Theyer, 1970: 342, lám. 3, figs.

17-23; Boltovskoy et al. , 1980: 37, pl.20, figs.

11-14; Zapata, 1987: 97, lám. 10, figs. 18 y 19.

Miliolinella subrotunda (Montagu, 1803)

(Lám. 4, Fig. 4)

Vermiculum subrotunda Montagu, 1803: 521.

Quinqueloculina meridionalis d'Orbigny,

1839: 75, tab. 4, figs. 10-13.

Miliolina subrotunda (Montagu). Heron-Allen

y Earland, 1932: 316.

Triloculina subrotunda (Montagu). Cushman

y Wickenden, 1929: 4, pl. 10, figs. 6 a-c;

Boltovskoy, 1954: 127, lám. 1, figs. 8, 9 a-c,

10; lám. 2, figs. 11 a-c, 12 a-c;

Miliolinella subrotunda (Montagu). Boltovs-

koy y Theyer, 1970: 345, lám. 4, fig. 1;

Boltovskoy et al., 1980: 39, pl.21, figs. 11-14;

Zapata, 1987: 104, lám. 11, figs. 15-17.

Notorotalia clathrata (Brady, 1884)

(Lám. 2, Fig. 8)

Rotalia clathrata Brady, 1884: 709, lám. 107, .

figs. 8 y 9; Heron-Allen y Earland, 1932: 433,

pl. 16, figs. 1-4; Boltovskoy etal., 1980: 40, pl.

23, figs. 1-3; Zapata, 1987: 109, lám. 12, figs.

13 y 14.

Oolina hexagona (Williamson, 1848)

(Lám. 2, Fig. 9)

Entosolenia squamosa var.hexagona William-

son, 1848: 20, lám. 2, fig. 23.

Oolina hexagona (Wiliamson). Boltovskoy y

Theyer, 1970: 350, lám. 4, fig. 15; Boltovskoy

et al., 1980: 41, pl. 23, figs. 15-17; Zapata,

1987: 111, lám. 12, figs. 17 y 18.

Oolina vilardeboana d'Orbigny, 1839

(Lám. 3, Figs. 2 a y b)

Oolina vilardeboana d'Orbigny, 1839: 19, lám.

5, figs. 4 y 5; Zapata, 1987: 114, lám. 13, figs.

7-9.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

Patellina corrugata Williamson, 1858

(Lám. 3, Figs. 3 a y b)

Patellina corrugata Williamson, 1858: 46,

lám. 3, figs. 86-89; Brady, 1884: 634, pl. 86,

figs. 1-7; Heron-Allen y Earland, 1932: 406,

pl. 13, figs. 19-22; Boltovskoy y Theyer, 1970:

350; Zapata, 1987: 116, lám. 13, figs. 13 y 14.

Pullenia subcarinata (d'Orbigny, 1839)

(Lám. 3, Figs. 4-5)

Nonionina subcarinata d'Orbigny, 1839: 28,

lám. S, figs. 23 y 24.

Pullenia subcarinata (d'Orbigny). Heron-

Allen y Earland, 1932: 403, lám. 13, figs. 14-

18; Boltovskoy y Theyer, 1970: 352, lám. 5,

fig. 18; Zapata, 1987: 120, lám. 14, figs. 6 y 7.

Pyrgo ringens (Lamarck, 1804)

(Lám. 3, Fig. 6)

Miliolites (ringens) subglobosa Lamarck, 1804,

5(9): 351, lám. 17, fig. 1.

Biloculina patagonica d'Orbigny. Heron-Allen

y Earland, 1932: 311, lám. 6, figs. 4-6.

Pyrgo ringens (Lamarck). Boltovskoy y

Theyer, 1970: lám. 4, figs. 16 a y b.

Quinqueloculina seminulum (Linné, 1767)

(Lám. 4, Figs. 1 y 2)

Serpula seminulum Linné, 1767: 1264.

Quinqueloculina araucana d'Orbigny, 1839:

76, lám. 9, figs. 13-15; Gay, 1854: 468.

Quinqueloculina magellanica d'Orbigny,

1839: 77, lám. 9, figs. 19-21.

Miolina seminulum (Linné). Heron-Allen y

Earland, 1932: 313, lám. 6, figs. 25-40.

Quinqueloculina seminulum (Linné).

Boltovskoy y Theyer, 1970: 353, lám. 4, fig.

18; Zapata y Varela, 1975: 18, lám. 3, fig. 2;

Zapata, 1987: 124, lám. 15, figs. 1 y 2.

Trochammina plana Eggers, 1893

(Lám. 4, Fig. 6)

Trochammina plana Eggers, 1893: 264, lám.

5, figs. 19-21, 48-52; Boltovskoy y Theyer,

1970: 362, lám. 5, figs. 19 a y b; Zapata, 1987:

137, lám. 16, figs. 12-14.

Uvigerina bifurcata d'Orbigny, 1839

(Lám. 4, Fig. 5)

Uvigerina bifurcata d'Orbigny, 1839, 5(5):

53, pl. 5, fig. 113; Boltovskoy y Totah, 1987:

44; Zapata, 1987: 140, lám. 17, figs. 4 y 5.

2.1. ANÁLISIS CUANTITATIVO

En la Tabla N* 2 se detallan las frecuencias de

cada una de las especies encontradas. El análisis

revela un E= 35,27 % (equitatividad) que represen-

ta una dominancia representada principalmente por

dos especies: Cibicides aknerianus (24,81 %) y

Cribrorotalia meridionalis (45,08 %).

De las 14 familias determinadas en este estu-

dio, las mejores representadas son Elphidiidae (57,60

%) y Cibicidae (27,07 %) y la más diversa es

Ellipsolagenidae con 5 especies: Oolina hexagona,

Oolina simplicitan. sp., Oolina vilardeboana, Fissu-

rina laevigata y Fissurina semimarginata.

DISCUSION

Los resultados obtenidos confirman nueva-

mente lo insuficientemente estudiado que está nues-

tro litoral. Así, la foraminiferofauna del litoral

chileno requiere que, en el futuro, se realicen

muestreos sistemáticos, que permitan ampliar el

número de las especies conocidas, sus rangos

latitudinales y batimétricos. Esto sin lugar a dudas

significará ajustar y corregir los patrones

zoogeográficos y ecológicos en forma considera-

ble.

Doce ejemplares han quedado en /nsertae

sedis debido a la escasez de material de compara-

ción.

CONCLUSIONES

1. Se encontró un total de 6.353 foraminíferos

distribuidos en 28 especies, pertenecientes a 20

géneros y 14 familias.

2. Una especie es nueva para la ciencia: Oolina

simplicita n. sp.

3. Tres especies se mencionan por primera vez para

aguas chilenas: Fissurina laevigata, Fissurina

semimarginata y Quinqueloculina patagonica.

4. A causa del mal estado de conservación y a la

escasez de ejemplares y de material de compara-

ción, una especie se determinó solamente hasta

nivel genérico: Lenticulina sp.

Foraminíferos de la Bahía Scholl, Región Magallánica: MARCHANT S.M., M.

TABLA IT. Distribución de frecuencia de foraminíferos bentónicos recientes de la Bahía Scholl.

FAMILIA

Trochamminidae

Patellinidae

Cornuspiridae

Hauerinidae

Vaginulinidae

Lagenidae

Ellipsolagenidae

Bolivinidae

Cassidulinidae

Uvigerinidae

Discorbidae

Cibicidae

ESPECIES

T. plana

P. corrugata

C. involvens

O. patagonica

O. seminulum

M. subrotunda

P. ringens

Lenticulina sp.

L. striata

O. hexagona

O. simplicita n. sp.

O. vilardeboana

F. laevigata

F. semimarginata

B. punctata

C. minuta

C. parkerianus

O. bifurcata

D. bertheloti

D. peruvianus

D. vilardeboanus

C. aknerianus

0,12

0,09

0,01

0,34

0,96

0,03

0,01

0,03

0,39

0,15

0,01

0,56

0,47

0,01

137

7,00

0,19

0,08

0,03

0,63

159 2,50

1575 24,81

201

C. dispars

C. variabilis

P. subcarinata

E. macellum

C. meridionalis

N. clathrata

Insertae sedis

Nonionidae

Elphidiidae

S. Dos familias son las más abundantes en cuanto

a ejemplares: Elphidiidae (57,60 %), con Cri-

brorotalia meridionalis (45,08 %) y Cibicidae

(27,07 %), con Cibicides aknerianus (24,81). La

familia Ellipsolagenidae es la más diversa con

5 especies.

AGRADECIMIENTOS

La autora agradece al profesor Sr. Hugo I.

Moyano G. del Departamento de Zoología de la

Universidad de Concepción, por haber cedido tan

gentilmente la muestra de sedimento para su estu-

dio y por intermedio de él, al Proyecto Bryozoa

FONDECYT N? 0616/89 el cual permitió la toma

de fotografías al Microscopio Electrónico.

4 0,06

139 2,20 1718 27,07

6 0,09 6 0,09

791 12,46

2861 45,08

3 0,04 3655 57,60

12 0,19 12 0,19

6346 100,00

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16(1): 14-24.

Fic. 1. Bolivina punctata x 300. FiG. 2a. Cassidulina minuta x 150. FiG. 2b. Cassidulina minuta x 150. F1G. 3a.

Cassidulinoides parkerianus x 150.FiG. 3b. Cassidulinoides parkerianus x 220. FiG. 4a. Cibicides aknerianus x 96, lado

espiral. Fic. 4b. Cibicides aknerianus x 150, lado umbilical. Fic. 5. Cibicides dispars x 220, lado espiral. Fic. 6a.

Cibicides variabilis x 130, lado espiral. Fic. 6b. Cibicides variabilis x 80, lado umbilical. FiG. 7. Cyclogyra involvens

x 260. Fic. 8a. Cribrorotalia meridionalis x 70, lado espiral. Fic. 8b. Cribrorotalia meridionalis x 80, lado umbilical.

Foraminíferos de la Bahía Scholl, Región Magallánica: MARCHANT S.M., M.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

LAMINA 2

Fi. la. Discorbis bertheloti x 260, lado espiral. Fic. 1b. Discorbis bertheloti x 200, lado umbilical. Fic. 2a. Discorbis

peruvianus x 160, lado espiral. Fic. 2b. Discorbis peruvianus x 170, lado umbilical. Fic. 3a. Discorbis vilardeboanus

x 260, lado espiral. Fic. 3b. Discorbis vilardeboanus x 260, lado umbilical. Fic. 4. Elphidium macellum x 960. FIG. 5.

Fissurina laevigata x 220. Fic. 6. Fissurina semimarginata x 280. FiG. 7. Lagena striata 260, vista apertural. FIG. 8.

Notorotalia clathrata x 150, lado espiral. Fic. 9. Oolina hexagona x 300.

Foraminíferos de la Bahía Scholl, Región Magallánica: MARCHANT S.M., M.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

LAMINA 3

El. 1. Oolina simplicita n. sp. x 270. Fic. 2a. Oolina vilardeboana x 300. Fi. 2b. Oolina vilardeboana x 300. Fic. 3a.

Patellina corrugata x 260, lado espiral. Fi. 3b. Patellina corrugata x 340, lado umbilical. Fic. 4. Pullenia subcarinata

x 140. Fic. 5, Pullenia subcarinata x 130, vista lateral. FiG. 6. Pyrgo ringens x 60. FiG. 7a. Quinqueloculina patagónica

x 80. Fi6. 7b. Quinqueloculina patagonica x 300, vista apertural.

Foraminíferos de la Bahía Scholl, Región Magallánica: MARCHANT S.M., M.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

LAMINA 4

FiG. 1. Quinqueloculina seminulum x 70. FiG. 2. Quinqueloculina seminulum x 200, vista apertural. FIG. 3. Lenticulina

sp. x 80. FiG. 4. Miliolinella subrotunda x 200. FiG. 5. Uvigerina bifurcata x 130. Fic. 6. Trochammina plana x 200.

Foraminíferos de la Bahía Scholl, Región Magallánica: MARCHANT S.M., M.

Gayana Zooi. 57 (1): 77-88, 1993

ISSN 0016-531X

ICTIOLOGIA DEL ALTO BIOBIO: ASPECTOS TAXONOMICOS,

ALIMENTARIOS, REPRODUCTIVOS Y ECOLÓGICOS

CON UNA DISCUSION SOBRE LA HOYA'

ICHTHYOLOGY OF THE HIGH BIOBIO RIVER SYSTEM: SOME

TAXONOMICAL, ALIMENTARY, REPRODUCTIVE AND ECOLOGICAL

ASPECTS AND A DISCUSSION ON THE RIVER BASIN

Víctor H. Ruiz R.*, María Teresa López”

Hugo I. Moyano G.*, Margarita Marchant””"

RESUMEN

Se describe la ictiofauna del Alto Biobío y de sus tribu-

tarios sobre la base de observaciones de terreno y de 273

especímenes capturados durante los años 1988, 1989 y

1990 en 10 estaciones entre los 37%40"”S y los 3848”S. Se

capturaron ocho especies nativas: Aplochiton zebra,

Basilichthys australis, Bullockia maldonadoi, Cheirodon

galusdae, Diplomystes nahuelbutaensis, Percichthys tru-

cha, Percilia irwini, Trichomycterus areolatus y dos

exóticas: Oncorhynchus mykiss y Salmo trutta, lo que

representa un 34% de la ictiofauna total del Biobío.

Las especies dominantes en los muestreos fueron las

nativas T. areolatus y P. trucha y las introducidas O.

mykiss y S. trutta. Los machos fueron más dominantes

que las hembras en todas las especies, alcanzando el

100% en $. trutta y ninguna presentó ejemplares comple-

tamente maduros. El espectro trófico más amplio perte-

nece a O. mykiss (11 ítemes) seguido de P. trucha (9

ítemes) y el menor a 7. areolatus (5 ítemes); el ítem

alimentario más importante es el de los quironómidos,

seguido de plecópteros y aéglidos.

Se discute la ictiofauna del río en sus aspectos bióticos y

en términos de su abundancia, distribución, vulnerabili-

dad frente a agentes naturales y antrópicos como urbani-

zación, contaminación y la futura construcción de represas.

l Proyecto 20.37.17 de la Dirección de Investigación de

la U. de Concepción.

* Departamento de Zoología, U. de Concepción ; casilla

2407, Concepción.

** Departamento de Oceanología, U. de Concepción;

Casilla 2407, Concepción.

"Departamento Ciencias de la Tierra, U. de Concep-

ción; Casilla 3c, Concepción.

PALABRAS CLAVES: Ictiología, Biodiversidad, Distribu-

ción, Ecología, Alto Biobío.

ABSTRACT

The distribution of fishes within the High Biobio river

system is described from field observations and from 273

specimens. Eight species: Aplochiton zebra, Basilichthys

australis, Bullockia maldonadoi, Cheirodon galusdae,

Diplomystes nahuelbutaensis, Percichthys trucha,

Percilia irwini, Trichomycterus areolatus are native to

the system and two are exotic: Oncorhynchus mykiss and

Salmo trutta. This number represents 34% of the whole

ichthyofauna.

The ichthyofauna plus the its reproductive, trophic,

adaptational and distributional aspects is analyzed in the

frame of a vulnerable High Biobio river system in terms

of habitat destruction, urbanization, introduced species

and present and future dam building. The potential threats

to the fishes of the system are discussed.

KerworDs: Ichthyology, Biodiversity, Distribution, Eco-

logy, High Biobio River.

INTRODUCCION

La hoya hidrográfica del Biobío (36%43' -

38255”S; 70% 49'-7310"W) con una superficie de

24.029 km? es uno de los dos polos interactuantes

naturales de desarrollo de la VIII Región por su

implicancia en la generación de energía hidroeléc-

trica, por el alto valor agropecuario y forestal de

Gayana Zool. 57 (1), 1993

sus suelos, por el uso de sus aguas para riego y

consumos doméstico e industrial, y por ser el medio

de vida de vastas poblaciones de invertebrados y

vertebrados acuáticos. Á pesar de ello, este sistema

es aún bastante desconocido en términos tanto

bióticos como abióticos, no obstante que algunos

grupos zoológicos como el de los peces sea de alto

interés sistemático, deportivo e industrial. El otro

polo es el Golfo de Arauco y áreas marinas adya-

centes hacia el norte y sur, sobre los que el río

influye con su carga de sedimentos que probable-

mente determinan su alta productividad pesquera

(Observaciones de los autores).

Entre los diversos trabajos ícticos de nivel

nacional como los de Eigenman, 1910, 1927;

Golusda, 1927; Oliver, 1949; Mann, 1954; De Buen,

1955, 1958, 1959; Fischer, 1962, 1963; Campos

1969, 1970, 1973, 1984, 1985; Dazarola, 1972;

Arratia, 1983, 1987; Arratia et al. 1978, 1981;

Huaquín, 1979; Wetzlar, 1979; Arratia y Menu

Marque, 1981; Vila y Soto, 1981; Pequeño, 1981;

Campos et al., 1984; Neira, 1984; Manríquez et al.,

1988 y Gajardo 1988, poco es lo que atañe directa-

mente a la ictiofauna del río Biobío. No obstante,

los trabajos de Fischer, 1963, Duarte et al. 1971;

Arratia y Menu Marque, 1981; Arratia, 1983, 1987;

Huaquín et al. 1984; Manríquez et al., 1984;

Lederman y Pichott, 1984; Campos, 1985; Artigas

et al. 1985 y Ruiz, 1988, al dar especial énfasis

ecológico aestudios ictiológicos chilenos, se consti-

tuyen en modelos aplicables a la ictiofauna del

Biobío.

En lo que a la fauna íctica del Biobío en

particular se refiere, Stuardo, 1988, resume lo cono-

cido basándose en Oliver-Schneider (1949) y Fischer

(1963), reconociendo sólo algunas especies, pero

sosteniendo que la diversidad es alta. Por otra parte

hay que señalar que hace unos 30 años se introdujo

masivamente en su hoya alevines de salmónidos

criados en la Piscicultura de Polcura sita en uno de

los tributarios del río Laja, principal afluente del

Biobío. Y como es usual, nunca se evaluó esta

introducción, desconociéndose sus efectos sobre la

fauna nativa.

En vista de la situación antes señalada se

planeó esta investigación para conocer: a) la diver-

sidad real de la ictiofauna del Alto Biobío, b)

delimitar su distribución y densidad y c) caracteri-

zar la mayoría de sus especies en términos de

longitud, madurez gonádica y espectro trófico.

FiG. 1. Sectores alto, medio y bajo del río Biobío (según Sánchez y Muñoz, 1988) y localidades de captura. Escala 1:250.000.

Ictiología del Alto Biobío: Ruiz ef al.

MATERIALES Y METODOS

Después de un recorrido exploratorio del Alto

Biobío, se realizaron tres prospecciones entre 1988

y 1990 en los siguientes lugares cuyos números son

los mismos consignados en el mapa de la figura 1.

1. Rañilhueno (37%40”S; 71250"W)

2. Queuco. (Desembocadura del río Queuco en

el Biobío). (37%49”S; 71251"W)

. Ralco (38%02”S; 71*20"W)

. Pangue (37953"S; 71*38"W)

6. El Saltillo (entre Ralco y Lepoy) (37955”S;

71234"W)

3. Balseadero Callaqui (37950*S; 71*40"W)

7. Lomín(38%05”S; 71923"W)

8. La Junta. (Desembocadura río Lonquimay en

el Biobío). (38%26'S; 71*14”W)

9. Lago Galletué (38%42”S; 71*16"W)

10. Lago Icalma (38%48”S; 71*16'"W)

$ Un

En estos lugares se utilizó como artes de pesca

chinguillos, línea manejada a mano, espineles y una

pequeña red de copo de 10 m de largo, 1,5 m de alto

y 0,7 cm de abertura de malla. Los peces capturados

fueron medidos, pesados e inyectados con formalina

TABLA I. Estados de madurez gonádica.

al 10%. Parte de la muestra se evisceró antes de la

fijación para obtener el peso de sus estómagos

llenos y vacíos.

En el laboratorio los peces fueron separados y

determinados taxonómicamente. Se determinó el

peso del contenido gástrico por diferencia de pesa-

da entre los estómagos llenos y vacíos. Se averiguó

la composición (ítemes) del contenido estomacal

usando una lupa estereoscópica, determinando nú-

mero y frecuencia de los temes. También se calculó

el indice de capacidad estomacal (ICE) (Wetzlar,

1979) mediante la relación :

Peso contenido estomacal

ICE Peso total del pez

Q = %composición x %frecuencia

numérica

El aporte relativo de cada ítem a la alimenta-

ción de los peces se obtuvo del cálculo del coefi-

ciente alimentario numérico (Q) (Hureau, 1970),

con la siguiente calificación cuantitativa:

Q<20 = ítemes terciarios

Q > 21-200 secundarios

Q > 201-10.000 = primarios

Estados

I. Virgen

II: Virgen madurando

III: En desarrollo A

IV: En desarrollo B

V: Gravidez

VI: En desove

VII: Vaciándose

VIII: Reposo

Testículo

transparente

Tranparente

gris a rojo

Blanco-rojizo

Opaco-rojizo

con capilares

sanguíneos

Blancos, gotean

“leche” o ésta

sale por presión

Contenido sale

con poca presión

Rojizo y vacío

Ovario

transparente

gris a rojo

anaranjado-

rojizo

Opaco-rojizo

con capilares

sanguíneos

Rojizo y vacío

Huevos

Invisibles

Visibles

con aumento

Discernibles y

opacos.

Visibles como

gránulos

blanquecinos

Redondos, muchos

translúcidos y

maduros

Mayoría de los

huevos translúcidos

Sin huevos opacos

Algunos huevos

en reabsorción.

Tamaño gónada

pequeños

1/2 cavidad

abdominal

2/3 cavidad

abdominal

Gónadas llenan

cavidad ventral

Gayana Zool. 57 (1), 1993

El índice de importancia numérico (IIN) de

cada ítem se calculó mediante la fórmula de

Windell (1968):

IN = Vo

El estado de maduración de la gónada fue

estimado mediante la siguiente pauta (Tabla 1):

RESULTADOS

A. Composición específica:

A diez alcanza el número de especies de

Osteichthyes encontradas dentro de los 273 ejem-

plares capturados en el Alto Biobío durante los años

1988-1990, (Tabla IT). De éstas ocho son nativas y

dos introducidas: O. mykiss y S. trutta. De las

nativas, dos: D. nahuelbutaensis, y P. irwini han

sido consideradas anivel nacional en la categoría de

“en peligro” y las restantes en la de “vulnerables”

(Glade, 1988).

Las especies dominantes en los muestreos con

sus respectivos porcentajes son: T. areolatus

(31,5%), P. trucha (28,57%), O. mykiss (17,58%) y

S. trutta (10,26%).

De las localidades muestreadas, Lonquimay,

en la confluencia de este río con el Biobío, es la que

produjo el mayor rendimiento numérico con 86

ejemplares capturados de los que 70 correspondie-

ron sólo a 7. areolatus. A esta localidad siguió

Rañilhueno con 61 peces de cinco especies pero

cualitativamente diferente por el predominio de

ambas truchas: P. trucha (nativa) y O. mykiss (in-

troducida). La mayor diversidad específica se al-

canzó en Callaqui, 7 especies, y la menor en el

Saltillo con sólo una.

B. Aspectos reproductivos:

Ninguno de los ejemplares analizados presen-

taba gónadas completamente maduras (Tabla IID.

Los estados más avanzados se observaron en

D. nahuelbutaensis y O. mykiss. En esta última las

hembras de 20 cm de longitud estaban en estado

HI y las de 27 cm en estado HI-IV; los machos de

hasta 20 cm estaban en estado I-II mientras que los

de 29 cm estaban en estado IV.

En la proporción sexual llama la atención el

predominio de los machos sobre las hembras en

todas las especies encontradas, dentro de las que en

S. trutta sólo se capturaron machos (Tabla ID.

TABLA II. Peces - especies y número de individuos por localidad - recolectados en el Alto Biobío.

Localidades

Ra "Oe Ca” Ba

Especies

Cheirodon galusdae

Diplomystes nahuelbutaensis

Bullockia maldonadoi

Trichomycterus areolatus

Aplochiton zebra

Percichthys trucha

Percilia irwini

Basilichthys australis

Oncorhynchus mykiss

Salmo trutta

RI” Sa Lo Eq

Localidades:Ra = Rañilhueno; Qe = Queuco; Ca = Balseadero Callaqui; Pa =Pangue; R1 = Ralco; Sa = El Saltillo; Lo

= Río Lomín; Lq = confluencia lonquimay y Biobío; Ga = lago Galletué; Ic = Lago Icalma.

Ictiología del Alto Biobío: Ruiz et al.

C. Aspectos tróficos:

Los más altos índices de capacidad estomacal

pertenecen a O. mykiss y T. areolatus con un ICE de

10%, mientras que en P. trucha no pasa del 3,7%.

En cuanto a la diversidad de presas consumi-

das por las especies estudiadas se constata que para

P. truchalos dípteros Chironomidae constituyen un

ítem primario con un IIN de 97, al que le siguen

insectos del orden y de las familias Plecoptera,

Culicidae, Ditiscidae y del crustáceo decápodo del

género Aegla. Para D. nahuelbutaensis los ítemes

primarios están integrados por Aegla, Chironomidae,

Plecoptera y Culicidae, constituyéndose en un ítem

secundario los insectos del orden Ephemeroptera.

En 7. areolatus el ítem más importante es Chirono-

midae con un IIN de 76, al que siguen Ephemeroptera

y Culicidae.

Para O. mykiss los Chironomidae hacen el

ítem primario más importante (IIN = 58), seguido

de Aegla (IIN=48) y de Plecoptera (IIN=34); sin

embargo, para esta especie introducida los peces

autóctonos P. trucha y T. areolatus forman un ítem

terciario importante. En la alimentación de la otra

especie introducida, Salmo trutta, los Chironomidae

vuelven a serel ítem de mayor importancia (IIN=61)

seguido de Plecoptera (IIN=35), Aegla y de gastró-

podos del género Chilina.

El espectro trófico más amplio pertenece a O.

mykiss con 11 diferentes ítemes seguido de P.

trucha y S. trutta con nueve cada uno y el más

reducido a 7. areolatus con sólo cinco. Para todas

las especies el ítem alimentario principal está cons-

tituido por los quironómidos seguido por los

plecópteros y las pancoras de agua dulce (Aegla

sp.).

D. Distribución y hábitat:

En las áreas estudiadas, los juveniles se encon-

traban cerca de la orilla entre la vegetación o entre

los espacios muertos que quedan entre las rocas en

áreas con gran cantidad de bolones. Los Siluriformes

son los que mejor se adaptan a este tipo de hábitat

pudiéndo enterrarse cuando el sustrato está consti-

tuido por arena fina y gruesa. La perca-trucha, las

truchas salmonídeas y los pejerreyes adultos se

distribuyen por el curso principal del río acercándo-

se las primeras al atardecer y al alba en busca de los

remansos que le ofrecen una mayor oferta

alimentaria.

Las especies de más amplia distribución en la

hoya del Biobío son las introducidas O. mykiss y S.

trutta.

APRECIACION BIOTICA Y ABIOTICA DE

LA HOYA:

DISCUSION Y CONCLUSIONES

I. CONOCIMIENTO DE LAS COMUNIDADES BIOLÓGICAS

El resumen que supone la Tabla V indica que

los conocimientos de la biota acuática (Parra et al.

1977,1982 a, b,c, 1983 a, b; Dellarossa et al., 1976;

Rivera y Arcos, 1975; Rivera et al., 1982; Ruiz,

1988; Artigas et al., 1975) es limitado variando

desde cero en toda la extensión del río para el caso

del perifiton a razonablemente conocido para el

caso de los peces del sistema. Lo mejor conocido es

el plancton de las lagunas próximas a su desembo-

cadura.

II. Los PECES DEL ALTO BIOBÍO Y LOS DE TODO EL

SISTEMA

En la Tabla VI se han listado todos los peces

conocidos para el sistema hidrográfico del Biobío,

desde su desembocadura en la parte norte del Golfo

de Arauco (localidad 1) pasando por su zona pota-

mal s. 1. (localidades 2-7), su zona reitral (localida-

des 8-15) hasta su área de origen (localidades 16 y

17). El total de especies que alcanza a 29 es tres y

media veces mayor que el de 8 señalado por Stuardo

(1988). Este número que incluye 25 especies nati-

vas y 4 introducidas, equivale a un 50% de las 36

especies nativas y 22 exóticas (58) señaladas para

todo Chile por Arratia et al., 1981. Sin embargo la

relación de especies nativas versus introducidas

(6,25:1) es muy diferente en el Biobío respecto de

la proporción (1,64:1) que resulta de los valores

generales de Arratia et al. (op. cit.), lo que significa

que en el Biobío predominan grandemente las es-

pecies nativas.

La diversidad es mayor en la desembocadura

con trece especies, algunas de ellas netamente ma-

rinas como Trachurus murphyi y otras capaces de

moverse en ambientes de salinidad variable como

Mugil cephalus y Eleginops maclovinus por ejem-

Gayana Zool. 57 (1), 1993

TABLA TI. Estado de madurez y proporción sexual de peces del Alto Biobío.

TaBLATV. Coeficiente alimentario (Q), índice de importancia numérica (TIN) y su valor proporcional (P, S, T) para cinco

Especies

D. nahuelbutaensis

T. areolatus

P. trucha

O. mykiss

S. trutta

Estados de madurez

especies de peces del Alto Biobío.

Itemes / Indices

Chironomidae

Ephemeroptera

Plecoptera

Culicidae

Ditiscidae

T. areolatus

Aegla sp.

Trichoptera

Lepidoptera (larvas)

Huevos s/ident.

Aeshnidae

Tenebrionidae

Curculionidae

Formicidae

P. trucha

Chilina

Hymenoptera

Empididae

Especies

N? de ítemes

P. trucha

QUIN /Cl

9.360/97/P

13/4/T

347/19/S

49/7/S

24/5/S

0,3/0,5/T

21/5/S

10/3/T

0,3/0,5/T

P. trucha

Especies de peces

D. nahuelbu.

Q/IN /Cl

1.784/42/P

141/12/S

986/31/P

610/25/P

1.690/41/P

235/15/P

D. nahuelbu

macho

hembra

macho

hembra

macho

hembra

macho

hembra

machos

T. areolatus

QUIN /Cl

S.7117/176/P

2.452/50/P

784/28/P

74/ 9/ S

167/13/8

T. areolatus

O. mykiss

QUIN /Cl

3.307/58/P

68/08/58

1.333/34/P

90/10/5

17/4/E

2.307/48/P

38/6/8

4/2/T

68/8/S

17/4/T

O. mykiss

Valor proporcional de los ítemes: P = primario; S = secundario; T = terciario.

Febr/Abr.

Febrero

Febr/Abr.

S. trutta

Q/N /Cl

3.731/61/P

147/13/S

1.249/35/P

32/6/S

869/30/P

8/3/T

514/23/P

48/7/S

32/6/S

S. trutta

Ictiología del Alto Biobío: Ruiz et al.

plo. Considerando todas las localidades se advierte

en general que la diversidad aumenta desde la unión

del río Laja con el Biobío (localidad 6 hasta la

desembocadura). Una explicación probable está en

el mayor gasto del río en esa zona, su mayor

anchura y menor velocidad. A esto se contrapone

sin embargo la contaminación que se supone afecta

principalmente a esta zona por los efluentes de

varios pueblos y ciudades (Laja, Los Angeles, Na-

cimiento, Santa Juana, Hualqui, Chiguayante y

Concepción) y de industrias productoras de celu-

losa (Laja, Nacimiento, San Pedro) y que actuaría

negativamente contra la diversidad íctica.

El área superior del río, motivo de este trabajo,

muestra una diversidad menor con un máximo de 7

especies en el Balseadero Callaqui, seguidas por

Lonquimay y Galletué con 6 especies cada una, de

las que 2 especies en cada localidad corresponden a

las introducidas: O. mykiss y S. trutta. Esta menor

diversidad estaría relacionada con el menor tamaño

del río y su mayor velocidad. El que en los lagos

Galletué (6 spp.) e Icalma (4 spp.) existan tan pocas

especies probablemente esté relacionado con su

oligotrofía.

Los valores de diversidad y densidad (canti-

dad de peces obtenidos en un área de muestreo)

pueden no corresponder a la realidad teniendo en

cuenta los artes de pesca empleados, que pueden

ser responsables de la obtención de pocos espe-

címenes y de pequeño tamaño. Por otra parte, la

abundancia y distribución de algunas especies varía

estacionalmente, por lo que éstas podrían variar si

se hubiera hecho más estaciones, en meses diferen-

tes y con otras artes de pesca. Con todo, las tres

temporadas muestreadas, cuyos resultados se expo-

nen aquí, deben haberse traducido en una informa-

ción bastante aproximada a la realidad de la diver-

sidad y distribución de los peces en el Alto Biobío.

III. EsraDO ACTUAL Y FUTURO DE LA HOYA DEL

BrioBÍO Y LA VULNERABILIDAD DE SU ICTIOFAUNA

FRENTE A AGENTES NATURALES Y ANTRÓPICOS

a. Erosión y partículas en suspensión

Aunque uno de los sectores menos interveni-

dos de la hoya sea el Alto Biobío, ésta se ve

afectada por la erosión natural resultante del des-

hielo principalmente en los volcanes Lonquimay,

Copahue y Callaqui y por la erosión de origen

antrópico derivada de la intensa tala de bosques y

del sobrepastoreo. Como ejemplo de la primera

está la “leche glacial” que reciben algunos de los

afluentes del Biobío, que se traduce en una gran

cantidad de partículas en suspensión que alteran el

color natural de las aguas dado por pigmentos

orgánicos de gran peso molecular que son parte de

las fracciones más solubles del humus y cuya

intensidad de coloración puede variar con la aci-

dez del medio (Branco, 1984). Otro ejemplo dra-

TABLA V. Estado del conocimiento de las comunidades biológicas en la hoya del Biobío.

Zonas (*) Alto Biobío

Subzonas Late La2

Comunidades

Bentos

Plancton

Ictiofauna

Vegetación litoral

Perifiton

Microbiota

Zonas(*) sensu Sánchez y Muñoz, 1988.

Medio Biobío

Bajo Biobío

Ir AE Lair

Alto Biobío = Lagos Galletué e Icalma hasta 37%45”S; 72*18"W

Medio Biobío = desde 37%45”S; 72*12"W hasta 37%20”S; 72%40"W.

Bajo Biobío = 37”20”S; 72%240"W hasta desembocadura en Golfo de Arauco.

Subzonas: Lal = lagunas de Galletué e Icalma; La2 = Lago Laja; La3 = lagunas urbanas de Concepción;

Tr = tributarios; Cp = curso principal; Es = estuario.

Tipo de conocimiento: 0 = no estudiado; 1 = medianamente conocido; 2 = existen buenos antecedentes.

Gayana Zool. 57 (1), 1993

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Ictiología del Alto Biobío: Ruiz et al.

mático en la alteración de la coloración y la carga

de partículas aportadas al río, está dado por el río

Malla. Este, que se origina del flanco sur del

volcán Callaqui, en febrero de 1989 presentaba un

color achocolatado debido a la gran carga

sedimentaria que teñía fuertemente las aguas del

Biobío al unírsele. Una situación similar presenta-

ban los ríos afluentes Lomín (octubre del *88) y

Queuco (febrero del 89) con aguas de color café

lechoso, las que contrastaban grandemente con las

de otro afluente, el río Huequecura, de aguas

claras y transparentes. La gran cantidad de partí-

culas en suspensión podría llegar a “enterrar” las

oviposturas, afectar el sistema branquial de ale-

vines y adultos o arrastrar los alimentos potencia-

les hacia el fondo.

b. Vulcanismo

La historia actual y pasada del río está ligada a

la historia geotectónica de la cordillera andina

entre los 36%S y 38%S. Ya desde su nacimiento en

los lagos Galletué e Icalma esto se hace presente.

Ambos lagos se ubican al oriente casi equidistantes

de dos grandes complejos volcánicos: el del Llaima

hacia el norte y el de la gran caldera que representan

los Nevados de Sollipulli hacia el sur. La acción

pasada de este último se hace notoria en un estrato

de piedra pómez de ca. un metro de espesor en toda

el área. Los 100 primeros kilómetros del río desde

su nacimiento corren al oriente de los volcanes

Lonquimay y Tolhuaca y sólo cambia de dirección,

abandonando la cadena andina, cuando se encuen-

tra con el volcán Callaqui, alejándose de la influen-

cia volcánica directa sólo al poniente de Santa

Bárbara. La influencia del vulcanismo es evidente

y se repite cada cierto tiempo. Así el 25 de diciem-

bre de 1989 apareció el cráter parásito Navidad en

el flanco norte del volcán Lonquimay y cuya activi-

dad afectó al Biobío a través de las grandes cantida-

des de ceniza precipitada en toda el área. Por otra

parte, el valle del río Lolco, afluente del Biobío,

fue prácticamente ocupado y sepultado por la len-

gua de lava que fluyó por más de un año desde el

cráter Navidad. Por debajo del frente de lava fluía lo

que quedaba del río Lolco con una temperatura de

70*C y pH de 5,5. Hechos como éste probablemente

han afectado recurrentemente a la fauna íctica,

reduciendo su número y diversidad al menos tem-

poralmente. La repetición de fenómenos de este

tipo y de otros geológicos igualmente desestabi-

lizantes a lo largo de millones de años de historia de

la cadena andina, probablemente tengan que ver

con la baja diversidad de la ictiofauna chilena de

agua dulce.

c. Utilización del agua del Biobío

Tres son los usos principales que se dan a las

aguas del río: a) consumo doméstico: agua potable

y sistema de alcantarillado implicando eliminación

de residuos; b) regadío agrícola y c) generación de

energía eléctrica. Existe no obstante, un cuarto uso,

aún en pequeña escala: crianza de peces (pisci-

factorías). El principal de ellos y el que tendrá una

mayor incidencia sobre el porvenir del río es el de

la hidroelectricidad. Estos usos principales y otros

se resumen en la Tabla VII.

TaBLA VII. Utilización del agua en la hoya hidrográfica del Biobío.

Zonas Alto Biobío

Subzonas Lai. TE CEp

Acuacultivos

Riego

Pesca

Hidroelectricidad

Eliminación residuos

Industrial (Celulosa)

Agua potable

Turismo-Recreación

- = noexiste; * = existe.

Medio Biobío

Bajo Biobío

Lat Tr ¿Ep Da TES” ¿Ep

Gayana Zool. 57 (1), 1993

En la actualidad la subhoya principal del

Biobío, la del río Laja, soporta tres grandes centra-

les hidroeléctricas: Abanico en la proximidad del

lago Laja, El Toro en el río Polcura y Antuco

después de la desembocadura del estero Pichi-

polcura. Para los próximos 25 años se proyecta la

construcción de seis represas en el Alto Biobío

antes de su confluencia con los ríos Laja y Vergara,

de las que una, Pangue, ya está en la fase inicial de

su construcción (Croquevielle y Benavente, 1990).

¿ Cuál será el efecto de estos lagos artificiales

sobre la estructura física del río y sobre su fauna ?.

Al respecto Margalef (1983) enfatiza que la cons-

trucción de embalses incide sobre los ecosistemas

preexistentes modificándolos de manera muy di-

versa. Desde el punto de vista limnológico, el nivel

del río es más fluctuante, el agua se hace más turbia

y hay mayor sedimentación; los índices de comuni-

dades se hacen pobres y cambiantes; la biomasa

menor y la tasa de renovación más elevada. Si se

construye una o más de las represas del Alto Biobío

no sólo se modificará el curso superior ante de la o

las represas por la inundación de grandes superfi-

cies, sino que también se alterará el curso fluvial

post-represas con irregularidades de flujo que se-

guramente influirán en su ictiofauna especial-

mente. Uno de los efectos de la construcción de

represas es la alteración de la productividad de la

ictiofauna al restringir su comportamiento migra-

torio. Welcomme (1985) ha señalado que la cons-

trucción de represas tiene como efecto principal

sobre las comunidades de peces, la eventual des-

aparición, o en el mejor de los casos, la declinación

de las especies diadromas, al impedir las migracio-

nes con fines reproductivos aguas arriba de los

adultos, así como el retardo aguas abajo de los

juveniles (en nuestra ictiofauna las salmonídeas y

las lampreas). Se sabe por otra parte que los peces

se concentran en el muro de las represas, viéndose

afectados en su reproducción (Branco, 1984) y por

un lado se tenderá a la reducción de las especies

migratorias en esos lagos artificiales y por el otro

podrán aumentar las poblaciones sedentarias.

Para contrarrestar esos efectos negativos

podrían instalarse sistemas de “escaleras” para que

los peces pudieran moverse, pero debido a su alto

costo en nuestro país, la solución del problema

podría derivar hacia la creación de pisciculturas

(López et al., 1989). En la actualidad ya existen

establecimientos de este tipo en las cercanías del río

o de sus afluentes, algunas de las cuales utilizan

aguas de vertientes. Entre ellas se pueden destacar:

Safogari Ltda., sita en los alrededores del puente

Piulo; “Millahue” en las cercanías de Santa Bárbara

y un Centro de Cultivo en instalación, en San José,

El Peral cerca de Los Angeles, dependiente de la

Sociedad Agrícola Aguas Claras Ltda. que se dedi-

cará a la engorda para exportación de una variedad

de la “Trucha Arco Iris” (comunicación personal de

E. Molina, administrador de esta última empresa).

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo ha sido financiado por Proyecto

20.37.17 de la Dirección de Investigación de la

Universidad de Concepción, entidad a la que los

autores agradecen profundamente. Igualmente se

hacen un deber en agradecer a las siguientes perso-

nas, funcionarios o alumnos, de la U. de Concep-

ción: J. F. Gavilán, Depto. Biología Molecular,

Alfonso Rubilar y Ernesto Toledo, Depto. Zoología

por su colaboración en terreno; Elvira Solar, Depto.

de Zoología, por dactilografiar la primera versión

de este trabajo, y a la Sra. Alejandra Saavedra,

Depto. de Oceanología, por la recopilación y

ordenación de los datos.

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EL CICLO OVARICO DE PROBOPYRUS RINGUELETI VERDI Y SCHULDT,

1988 (ISOPODA: EPICARIDEA: BOPYRIDAE)'

OVARIAN CYCLE OF PROBOPYRUS RINGUELETI VERDI Y SCHULDT,

1988 (ISOPODA: EPICARIDEA: BOPYRIDAE)

Miguel Schuldt*

RESUMEN

El propósito de este trabajo es efectuar un estudio

microanatómico de los ovarios de Probopyrus ringueleti

Verdi y Schuldt durante el proceso de maduración. Los

ovarios poseen una zona germinativa laminar que se

extiende dorsalmente según un plano frontal, eviden-

ciándose un gradiente dorso-ventral que conduce a la

estratificación de los elementos germinales, pudiendo

distinguirse en un ovario maduro 4 regiones: a) un área

con células goniales; b) una franja conteniendo gonias II

y oocitos en proface temprana (““premeiótica”); c) otra

con oocitos en previtelogénesis y vitelogénesis lI; y, d)

una región con oocitos en vitelogénesis II. Sobre la base

de estas asociaciones celulares se propone una escala de

maduración sexual de 4 estadios. La población de oocitos

en vitelogénesis II es particularmente numerosa, inclu-

yendo 7 u 8 hileras de ovas. Esta estructura plantea una

interesante alternativa funcional: la posibilidad de que

existan evacuaciones parciales. Posibilidad que se rela-

ciona con la evidencia de que no necesariamente la

liberación folicular afecte a la totalidad de los oocitos en

vitelogénesis II, como es usual en crustáceos superiores.

Se estima que la recuperación del tejido folicular liberado

por la puesta precedente es sólo parcial, considerandose

la eventualidad de que persista el mecanismo primario de

foliculogénesis (por división de las células conjuntivas)

durante la restauración del ciclo ovárico.

PALABRAS CLAVE: Bopyridae, Microanatomía, Oogénesis;

Foliculogénesis; Maduración Sexual.

¡Contribución científica N* 526 del Instituto de Limno-

logía “Dr. R.A. Ringuelet” (ILPLA).

“Museo de La Plata, División Zoología Invertebrados l,

1900 La Plata, Argentina.

ABSTRACT

The main purpose of this paper is to perform a

microanatomic study of the ovary cycle of Probopyrus

ringueleti Verdi y Schuldt. The ovaries show a germinative

areea with a dorsoventral maturative gradient that leads

to germinal stratification. In a mature ovary there are 4

distinctive areas: a) an area with gonia; b) one that

harbours gonia II and oocytes in an early profase

(“premeiotic”); c) one with oocytes in previtellogenesis

and vitellogenesis l; and, d) one that includes the oocytes

in vitellogenesis II. On the basis of these cellular

associations, a 4 stage ovary development scale was

proposed. The oocyte population in vitellogenesis II was

particularly numerous, including up to 7 or 8 rows of

oocytes. This structure offers an interesting functional

alternative: the existence of partial discharges. This

possibility is related with the evidence that the follicular

liberation does not necessarily affect all of the oocytes in

vitellogenesis II - as is usual in higher crustacea. It is

believed that recovery of the secondary follicular tis-

sue is only partial and the possibility is being analysed

that the primary mechanism of secondary folliculo-

genesis by cleavage- persists to the extent of follicle II

necessities during restoration of the ovary cycle.

KeYworDs: Bopyridae, Microanatomy, Oogenesis;

Folliculogenesis, Ovarian cycle.

INTRODUCCION

Los bopíridos establecen consorcios con crus-

táceos decápodos [Markham, J.C. (1986)], confor-

mando asociaciones parasitarias atípicas (hema-

tófagos) catalogables como casos particulares de

predación [Kuris, A.(1974,com. pers.)]. Probopyrus

ringueleti Verdi y Schuldt es un huésped frecuente

Gayana Zool. 57 (1), 1993

de las cámaras branquiales de Palaemonetes

argentinus Nobili (Caridea, Palaemonidae), infec-

tando también ocasionalmente a Macrobrachium

borellii (Nobili). La presencia del parásito incide

negativamente en la función respiratoria de los

camarones de ambos sexos y la función reproduc-

tora de los hospedadores femeninos, en cuyos ova-

rios se halla ausente la vitelogénesis configurando

un caso de castración [Schuldt, M. (1883); Schuldt,

M. y L.A. Rodrigues-Capítulo, (1985, 1987)] equi-

parable a los ocasionados por otros representantes

del género Probopyrus Giard y Bonnier [Beck, J.T.

(1980b); Abu-Hakima, R. (1984)].

La prevalencia de Palaemonetes argentinus

con Probopyrus ringueleti (branquiales) en el área

estudiada fluctúa a lo largo del año (1 - 70%). Esta

variación en la tasa de infección resulta de la

interacción de elementos dinámico-poblacionales

tales como la mortalidad de los camarones (octubre

a diciembre, y febrero), reclutamiento (enero, fe-

brero) y migración de los mismos (junio a agosto-

septiembre) [Schuldt, M. y M.C. Damborenea

(1989); Schuldt, M., L.R. Freyre y M.C. Damborenea

(1988)]. La prevalencia se traduce en una disminu-

ción del potencial reproductor de los camarones

(13,7 a 15,2%) [Schuldt, M. y M.C. Damborenea

(1987)], pudiendo la presencia del parásito limitar

la expansión de los hospedadores en su hábitat,

como se constató efectivamente con Probopyrus

floridensis Richardson [Beck, J.T. (1979); Dale,

W.E. y G. Anderson (1982)]. P. argentinus cons-

tituye el principal sustento de una variada ictio-

fauna de interés comercial y deportivo [Schuldt, M.

y M.C. Damborenea (1989)], lo cual por si solo

explica el interés puesto en este consorcio, máxime

teniendo en cuenta que los paleomónidos albergan

a especies cultivadas con éxito en casi todas las

regiones tropicales y subtropicales del globo (v.g.

Macrobrachium Bate ssp.) [Provenzano, A.J.

(1985)]. No obstante, la biología de los bopíridos en

general, exceptuando a P. pandalicola y P. ringueleti

es poco conocida [Beck, J.T. (1980abc); Verdi,

A.C. y M. Schuldt (1988)], al punto que, salvo

observaciones preliminares [Schuldt, M. (1983,

1987)] aún falta una descripción dinámica del ova-

rio de Probopyrus. Cabe destacar que P. ringueleti

es el primer isópodo donde se constata al menos una

recuperación parcial del tejido folicular liberado

por la puesta precedente [Schuldt, M. (1983)]. Se-

gún Charniaux-Cotton, H. (1978) la recuperación

postpuberal del tejido folicular (secundario o per-

manente) (ID) es habitual en Malacostraca. Sin

embargo, los trabajos de Besse, G. (1976) evidencian

que en los isópodos estudiados no existe una

recuperación de las células conjuntivas del folículo

TI, involucionando éstas después de la ovulación, lo

cual implica, aparentemente, cuestionar la validez

general del modelo propuesto por Charniaux-Cotton,

K.(1978). El papel transicional respecto de la

recuperación folicular que manifiesta el

comportamiento ovárico de P. ringueleti posibilita

prima facie relacionar la dinámica folicular de

isópodos con el resto de los malacostracos, en un

marco de referencia amplio tal como lo constituye

el modelo propuesto por Schuldt, M. (1987), el cual

resulta de relacionar la recuperación folicular con la

mayor o menor extensión que adquieren los proce-

sos de reabsorción oocitaria en cada ciclo ovárico.

Otro aspecto que no puede soslayarse es la

relación que pudiera existir entre la vitelogénesis y

la presencia O ausencia de machos, aún cuando en

crustáceos superiores, salvo algunos casos que re-

visten el carácter de excepcionales, la presencia de

machos carece de influencia decisiva sobre el desa-

rrollo vitelogenético [Charniaux-Cotton, H. (1978);

Krisnhakumar, R. y K.G. Adiyodi (1981)]. En el

anfípodo Orchestia gammarellus (Pallas) se obser-

va que las hembras en ausencia de machos no

evacuan los oocitos maduros, los cuales involu-

cionan [Charniaux-Cotton, H. (1974)]. Enisópodos

se ha podido constatar únicamente en dos especies

una dependencia entre la vitelogénesis secundaria

y el acoplamiento, se trata de Porcellio dilatatus

Brandt y Armadillo officinalis Duméril, donde la

ausencia del macho impide el desarrollo de la

vitelogénesis II [Legrand, J.J. (1958); Besse, G.

(1976)].

Consecuentemente se hace imprescindible

efectuar un análisis microanatómico pormenori-

zado de las transformaciones que acontecen a lo

largo del proceso de maduración oocitaria de P.

ringueleti, con el propósito de obtener por primera

vez una descripción dinámica del funcionamiento

ovárico de un crustáceo epicárido. Dicho propósito

motiva la presente contribución a la biología

reproductiva del taxón considerado, efectuada so-

bre la base de una evaluación de la histología

ovárica de P. ringueleti. Secundariamente, toda

extensión en el conocimiento de la biología inhe-

rente a Probopyrus resulta de interés también des-

de el punto de vista taxonómico, ya que se trata de

una entidad genérica donde la acotación específica,

partiendo de la morfología externa, es particular-

mente ardua [Markham, J.C. (1985)], requiriéndose

El ciclo ovárico de Probopyrus ringueleti: ScuuLbr, M.

la concurrencia de elementos diagnósticos propor-

cionados por la etología y biología de las especies

en cuestión [Schuldt, M. (1990)].

MATERIALES Y METODOS

Los animales estudiados fueron capturados en

el Canal Villa Elisa (colector de los arroyos Carna-

val y Martín), aproximadamente a 300 m de su

desembocadura en el Río de la Plata (Boca Cerrada,

Selva Marginal de Punta Lara, Prov. Buenos Aires,

Argentina).

Para la evaluación preliminar del desarrollo

ovárico de P. ringueleti se contó con 5 muestreos

realizados de agosto a diciembre de 1981 (11, 13 y

28.08.81; 07.09.81; 14.12.81; n=113 párasitos). Se

efectuaron 6 relevamientos para obtener infor- .

mación adicional sobre el período de puesta de

septiembre de 1982 a enero de 1983 (09.09.82;

07.10.82; 11.10.82; 12.11.82; 27.01.83; n=278 pa-

rásitos). Finalmente se dispuso un muestreo men-

sual desde el 10.10.84 hasta el 18.02.86 (tamaño

mínimo de cada muestra: 75-100 P. argentinus,

capturándose más de 200 P. ringueleti).

Con los fijadores ensayados (Regaud,

Maximow, Helly, Hollande, Bouin, Halmi y Car-

noy) se obtuvieron buenos resultados solo con el

Bouin y el Carnoy (6:3:1). Se deshidrató y aclaró

con N-Butanol, incluyéndose las piezas con

paraplast. Los cortes de 6 a 8 um fueron coloreados

con hematoxilina de Harris y eosina, tricrómico de

Gomori y PAS [Gabe, M. (1968)].

Un contingente de aproximadamente 90 P.

argentinus con sus respectivos P. ringueleti fue

mantenido en 1 acuario de 85 lts. desde el 01.09.82

hasta el 28.12.82. De ellos pudieron ser individua-

lizados 15 camarones gracias a la presencia en el

cefalopereion de metacercarias de un problable

Phyllodistomum Braun sp. Las encapsulaciones de

este trematode se aprecian a simple vista, siendo

útiles marcas naturales cuando por su número y

topografía proporcionan diseños definidos. Las

observaciones de acuario se registraron diariamen-

te (alas 10.00 y 18.00 horas). Los camarones fueron

alimentados 2 veces por semana con carne bovina

picada. De esta manera se obtuvieron datos adicio-

nales acerca del período de puesta así como de la

restauración del ciclo ovárico del epicárido.

RESULTADOS

1. ZONACIÓN INTRAOVARICA. CARACTERIZACIÓN Y

EVOLUCIÓN DE LA PROGENIE GERMINAL

Los ovarios, al igual que los testículos, son

pares. Estan situados en el pereion, dorsalmente

respecto de los órganos digestivos. La ubicación del

parásito en la cámara branquial del hospedador

determina la asimetría del pereion, la cual se mani-

fiesta también en el desarrollo de los ovarios, siendo

de menorextensión el ovario derecho de P. ringueleti

cuando se aloja en la cámara branquial derecha de

P. argentinus, reduciéndose el ovario izquierdo

cuando parasita a la cámara opuesta.

Las gónadas de hembras juveniles de P.

ringueleti de 1,5 mm (largo total o Lt) poseen

todavía un aspecto tubular, compacto, que alberga

a células conjuntivas, oogonias, y oocitos en pro-

fase meiótica, predominando en estos últimos

imágenes zigo-paquiténicas (Fig. 1). Los ovarios

presentan una delgada teca conjuntiva consistente

en una membrana de tipo “basal” de 0,5 a 1,5 um

de espesor, sobre la que se observan células

conjuntivas cuyos núcleos hacen hernia hacia el

interior del ovario. Estas células son semejantes a

Fic. 1. Sección transversal del ovario de una hembra

juvenil (1,5 mm Lt) con predominio de oocitos profásicos

(zigo-paquiténicos) (Flecha mayor: fibras musculares

vinculadas a la teca periovárica; Flecha menor: membra-

na “basal”).

Gayana Zool. 57 (1), 1993

las células conjuntivas que posteriormente confor-

marán al folículo. A la teca periovárica suelen

adosarse externamente diversas células conectivas,

desde elementos equiparables a los “foliculares” (y

que aparentan ser de escasa motilidad), hasta gran-

des células ameboides del tipo de los macrófagos

(talla nuclear: 4-6um; talla celular: 7-15um), con

granulaciones acidófilas en el citoplasma. En la

teca también se detecta la presencia de fibras mus-

culares, las cuales no son constantes y pueden

observarse en la periferia dorsal de la teca, siendo su

disposición de tendencia circular (no alcanzan la

faz ventral del ovario). Estas fibras se relacionan

con haces musculares cuyas células confluyen

dorsalmente (filamentos suspensores?) (Fig. 1).

El aspecto tubular de las gónadas desaparece a

medida que el ovario se extiende. Las secciones

transversales del ovario de hembras adultas (mayo-

res de 3 mm Lt) permiten observar la naturaleza

FiG. 2. a) Estructura ovárica (semiesquemática) de una

hembra adulta (sección frontal) (*: ovario derecho;

grisado: región del ovario con vitelogénesis II; barra: área

de sección transversal de una proyección ovárica - deta-

llada en b). b) Estratificación celular intraovárica (sec-

ción transversa; barra en Fig. 2a): gonias 1 (a), gonias II

y oocitos “premeióticos” (b), ovocitos en previtelogénesis

y vitelogénesis 1 (c), y oocitos en vitelogénesis II (área

punteada) (véase también Fig. 5).

anisótropa [Weibel, E.R.(1969)] del órgano. El

gradiente de maduración de las células germinales

es hacia el ventro. La secuencia madurativa se

origina a partir de una entidad laminar dorsal que

se extiende horizontalmente (Fig. 2a) y alberga a

células goniales y conjuntivas. Esta lámina celular,

que no siempre se presenta como una monocapa

de gonocitos, posiblemente sea homologable a la

zona germinativa de O. gammarellus [Charni-

aux-Cotton, H. (1959, 1978)]. De esta manera

resulta una estratificación de las gonias y de los

oocitos (Fig.2b), pudiendo distinguirse en un ova-

rio en madurez avanzada a 4 regiones, cada una de

las cuales alberga a una asociación o población

celular definida:

a) La formación laminar dorsal alberga princi-

palmente a gonias I y células conjuntivas (Figs. 2-

5). Las gonias presentan un núcleo claro (de 6-

9um), redondo u ovoide, con cromatina granular.

Los flocos cromáticos suelen ser periféricos y

subcentrales; estos últimos tienden a aproximarse

al nucléolo (de 1-2um) (Fig. 5). Las células

conjuntivas poseen un núcleo muy ovoide o

subtriangular (de 3-6uum), con un gránulo cromático

central (de aproximadamente 1jum). La carioteca y

la cariolinfa de los elementos mesodérmicos suele

ser algo más densa que la de las células goniales.

b) Ventralmente se extiende una banda (Fig.

2b) que alberga oogonias, generalmente las de

mayor talla, consideradas gonias II dada la escasa o

nula provisión de células mesodérmicas [Charniaux-

Cotton, H.(1976); Payen, G.G.(1977); Zerbib, C.

(1980)]. Los gonocitos tienden a evolucionar hacia

la profase meiótica, y aparentemente sin experi-

mentar una mitosis previa. A continuación, aunque

suele advertirse cierta mezcla entre tipos celulares,

se sitúan los oocitos profásicos, siendo la figura

nuclear más frecuente el zigo o paquinema, muy

denso y polarizado, observado también en otros

crustáceos superiores [Rouquette, M. (1979);

Laulier, M. (1974); Payen, G.G. (1974); Schuldt,

M. (1980a)]. Los núcleos en diacinesis temprana

(9- 10m) [Laulier, M. (1974); Payen, G.G. (1974)]

son menos frecuentes (Fig. 5).

c) A continuación, hacia el ventro (Fig. 2b), se

hallan emplazados los oocitos en previtelogénesis

y vitelogénesis primaria (I) con las correspondien-

tes células de la trama mesodérmica o foliculares

(Figs. 5 y 11). Se trata de oocitos con una vesícula

germinativa en crecimiento, con un nucléolo pro-

minente. El citoplasma es basófilo y granuloso. En

estas células no es posible discriminar la previ-

El ciclo ovárico de Probopyrus ringueleti: ScuuLbr, M.

AAA li

> o nc "Sd

IL NMSEBS

Fic. 3. Hembra virginal (transición subadulta-adulta): ovario en maduréz incipiente (flechas).

Fic. 4. Hembra adulta. Ovarios en madurez media (*: oocitos en vitelogénesis ID.

Fic. 5. Hembra adulta. Madurez Media. Detalle de las poblaciones celulares (véase Fig. 2b) (flecha menor: células

conjuntivas o “foliculares”; flecha mediana: oogonias I; * menor: gonias II; flecha mayor: oocitos en Zigo-paquitene;

* mediano: región de previtelogénesis y vitelogénesis l; estrella: zona con oocitos vitelogenéticos 1 en necrobiosis; y,

* mayor: oocito en vitelogénesis IT).

Gayana Zool. 57 (1), 1993

telogénesis de la vitelogénesis endógena o primaria

[Charniaux-Cotton, H. (1978); Schuldt, M. (1980a);

Meusy, J. J. y H. Charniaux-Cotton (1984)]. La

foliculogénesis secundaria (II) [Charniaux-Cotton,

H. (1978)] se observa en oocitos cuyo núcleo posee

un diámetro que oscila entre 12 y 14 um, siendo la

talla celular respectiva de aproximadamente 25 um

(Figs. 5 y 11).

d) Finalmente, se sitúa el estrato ventral

(Fig.2b), el más voluminoso en un ovario maduro,

integrado por oocitos en vitelogénesis secundaria

(ID). La vitelogénesis II se observa en oocitos con un

diámetro nuclear de aproximadamente 14 um y una

talla celular de 25-30 um. Su citoplasma presenta

vacuolizaciones y gotitas eosinófilas. Estas últimas

son de aproximadamente 1 ¡um (Figs. 6 y 11).

Durante el comienzo de la vitelogénesis II persiste

un incremento de la vesícula germinativa hasta

alcanzar 20 ¡um, luego su talla se manteniene más o

menos estable. La heterogeneidad del nucléolo se

acentúa, siendo su talla de aproximadamente 8 |um.

La estabilización del crecimiento nuclear corres-

ponde a oocitos de 35 um, con vacuolas de 10 um

y gotas vitelinas de 4 um. Posteriormente el vitelo

conforma grandes placas de 9-15 um (eosinófilas,

eritrófilas y PAS+), que ocupan prácticamente la

totalidad del ooplasma, que queda reducido a los

finísimos puentes basófilos que delimitan las pla-

cas de vitelo. El citoplasma alberga además a gran-

des gotas que aparecen “vacías” después de los

pasajes por los solventes orgánicos. Su talla suele

ser algo mayor que las placas proteicas (Figs. 7 y 9).

Las ovas son expulsadas con una talla de

aproximadamente 180 um. Su núcleo posee aspec-

to estrellado. El nucléolo es heterogéneo, vacuo-

lado, llegando a medir 12 um (Figs. 6 y 10). El

huevo de P. ringueleti es microlecítico, con un

diámetro próximo a los mayores consignados para

Bopyridae [Stromberg, J. O. (1971)].

Se observan procesos de reabsorción celular a

lo largo de todo el ciclo oogenético, afectando

aisladamente a los distintos tipos oocitarios

descriptos. Destacables por el número de oocitos

involucrados son los fenómenos de reabsorción

directa y reaccional que se aprecian durante la

madurez media y avanzada, afectando a oocitos en

vitelogénesis I y II, y especialmente a los que

inician la vitelogénesis propiamente dicha (II). La

presencia de figuras mielínicas en el ooplasma

suele ser el síntoma precoz del inicio de la sucesión

muerte-necrosis [Bessis, M. (1970)] (Figs. 8 y 9);

mientras que el tejido folicular de sustitución

[Rubiliani-Durozoi, M., C. Rubiliani y G.G Payen

(1980)] constituye una entidad semipermanente, y

climax de esta sucesión, que revela la existencia

en el pasado gonadal de procesos de reabsorción

reaccional (Figs. 12-14).

2. ESCALA DE MADUREZ SEXUAL

En el transcurso de las distintas etapas por las

que atraviesan los contingentes germinal y acceso-

rio del ovario en su progresión hacia la madurez, es

conveniente distinguir la presencia de una fase

unidireccional, no repetitiva, que es la que se cum-

ple en los ovarios de los animales virginales cuando

se inicia el ciclo ovárico (denominados, frecuente-

mente, estadios de inmadurez y premadurez virgi-

nal) [Christiansen, H.E. (1971)], y que se integra

con el desarrollo de una fase cíclica del proceso

reproductivo, comprendiendo esta última tanto a

los estadios subsiguientes a la premadurez como a

la recapitulación de estos estadios entre puesta y

puesta, tal como se observa en animales pertene-

cientes al estrato reproductivo. Para la presente

evaluación se contó principalmente con ejemplares

que proporcionaron información acerca de los

etadios de madurez correspondientes a la segunda

fase, por lo cual se caracterizarán casi exclusiva-

mente las transiciones gonadales observables a lo

largo de una maduración de puesta de un ovario del

tipo adulto, comprendiendo dicho lapso: a) la orga-

nización de los folículos II, b) la vitelogénesis II, c)

la emisión de los oocitos, y d) la reconstitución del

folículo HI. Sobre la base de la presencia y/o exten-

sión de las citadas entidades morfológicas y funcio-

nales es posible distinguir a 4 estadios de

maduración:

I. Madurez incipiente. Ovario de escaso de-

sarrollo, ocupando el mismo en una sección trans-

versa menos del 30% del tejido conectivo laxo

(lacunar) circundante. La progenie oocitaria arriba

al término de la vitelogénesis primaria. La

foliculogénesis Mes incipiente. Ausencia de oocitos

con placas de vitelo eosinófilo (Fig.3).

II. Madurez media. El ovario se extiende,

ocupando el estrato oocitario en vitelogénesis II

la mayor parte de la trama conjuntiva disponible

(Figs. 4 y 5).

TI. Madurez avanzada. El estrato oocitario

en vitelogénesis II se ha extendido ventrola-

teralmente hasta las inmediaciones de la pared

El ciclo ovárico de Probopyrus ringueleti: ScuHuLbr, M.

FiG. 6. Hembra adulta. Madurez avanzada. Los oocitos en vitelogénesis II rodean al resto de las células germinales

(flecha).

FiG. 7. Detalle de la figura anterior.

FiG. 8. Hembra virginal. Reabsorción oocitaria directa incipiente (* menor) y reaccional (* mayor) en oocitos

pertenecientes a las primeras etapas de la vitelogénesis IL.

FiG. 9. Hembra virginal. Oosorción directa incipiente: figuras mielínicas (*) (oocitos en etapas iniciales de la

vitelogénesis II, área central de la figura).

Gayana Zool. 57 (1), 1993

corporal. Las tallas oocitarias del mismo pueden

presentar variaciones más o menos acusadas de uno

a otro animal, desde 60 pum hasta 180 ¡un (talla de

ovulación). La fluctuación de las tallas oocitarias

posibilita, en caso de ser necesario, y atendiendo a

la ausencia O presencia de ovas próximas a la

ovulación, proceder a una subdivisión del estadio

[Il en una madurez avanzada sensu stricto (lla) y

una madurez total (IIIb) (Figs. 6 y 7).

IV. Evacuación (ovulación) y postpuesta.

La presencia de la cavidad folicular o cisternae

follicularis (CF) [Schuldt, M. (1981)], albergando

algún oocito residual en vitelogénesis avanzada o

total, caracteriza a la primera fase de este estadio

(Figs. 10 y 11). El tiempo transcurrido desde la

ovulación se aprecia en función del grado de

obliteración de la cavidad folicular. La reducción

de la CF se debe al repliegue del contingente de

células foliculares hacia los oocitos que se hallan al

término de la vitelogénesis I. De esta forma se

constituye el folículo II [Charniaux-Cotton, H.

(1978)]. Se puede considerar que la postpuesta da

paso a la madurez incipiente cuando el tejido foli-

cular vaciado se ha adosado totalmente a los ooci-

tos en vitelogénesis I. La reducción de la CF y el

emplazamiento del tejido folicular secundario

(TFS) coinciden con las primeras fases de la

segmentación de los huevos, apreciándose por pla-

no de corte en cada embrión de 2 a 4 núcleos (Figs.

10-12).

3. PRESENCIA DE OOGONIAS

Las gonias se detectan tempranamente en las

gónadas, habiéndoselas observado ya en P. rin-

gueleti juveniles (de aproximadamente 1 mm Lt) y

subadultos (tallas inferiores a3 mmLbt). Las oogonias

se hallan presentes en cada uno de los 4 estadios de

madurez descritos para las hembras adultas (mayo-

res de 3 mm Lt; sección 2). Esta persistencia del

epitelio germinal a lo largo de toda la existencia de

los individuos es habitual en crustáceos superiores

[Charniaux-Cotton, H, (1978)] (Figs. 1, 5 y 11).

4. RECUPERACIÓN DE CÉLULAS MESODERMICAS O

FOLICULARES

El adosamiento de células conjuntivas al

folículo primario [Charniaux-Cotton, H. (1978)],

provenientes de los folículos secundarios vaciados

en la ovulación precedente, y que tiene lugar duran-

te la postpuesta, implica una recuperación folicular

(Figs. 11 y 12). Cabe señalar la existencia de proce-

sos necrobióticos (directos y reaccionales, con ten-

dencia a la formación de tejido folicular de sustitu-

ción), que sin duda inciden negativamente en la

cantidad de las células foliculares recuperadas, no

obstante, se observa una integración celular efecti-

va al nuevo folículo (Fig. 11).

5. VITELOGÉNESIS Y PRESENCIA DE MACHOS

En el transcurso del período de reproducción

(noviembre 1982) se recogieron 9 hembras adultas

de P. ringueleti carentes del macho enano que

habitualmente se observa en el pleon de las hem-

bras. El examen microanatómico de los ovarios de

8 de estas hembras permitió constatar la ausencia de

vitelogénesis II, o bien observar únicamente la

presencia de un número reducido de oocitos en

vitelogénesis II con síntomas de necrobiosis y con

tejido folicular de sustitución a nivel de las ovas

mayores (que no sobrepasan los 30 um) (Fig. 13).

En sólo 1 de las hembras pudo constatarse cierto

progreso de la vitelogénesis II. En esta hembra la

talla oocitaria máxima no sobrepasa los 70 um,

notándose una gran variabilidad en la talla de los

distintos oocitos en vitelogénesis, y en franco con-

traste con el desarrollo sincrónico que se observa

habitualmente en ovarios en madurez media. La

estructura ovárica de estos animales es similar a la

de la hembra carente de macho de una de las

cámaras branquiales de P. argentinus cuando ambas

están ocupadas por P. ringueleti [Schuldt, M. y L.A.

Rodrigues-Capítulo (1985).

6. OBSERVACIONES DE ACUARIO: UNOS POCOS DATOS

RELATIVOS A DINÁMICA OVÁRICA

El período de observación (01.09.82 - 28.12-

82) se corresponde con los meses en que se regis-

tra el mayor número de P. ringueleti ovígeros

[Shuldt, M. y M. C. Damborenea (1987)]. La tem-

peratura del agua de los acuarios fluctuó según la

temperatura ambiente (laboratorio no calefac-

cionado) (temperatura media mensual: septiembre

= 14,5 2C, octubre = 16,3 2C, noviembre = 18,4. *C,

y diciembre = 22,4 *C).

De los 15 P. ringueleti individualizados gra-

cias al diseño característico que proporcionan los

El ciclo ovárico de Probopyrus ringueleti: ScuuLor, M.

añ

ELSA

( Y 4

4 A Si” AE es

Fic. 10. Hembra Ovigera con oocitos residuales en reabsorción directa (5):

FiG. 11. Hembra ovígera. Recuperación folicular (flecha) y remanente de la cavidad o cisterna folicular (*) (la flecha

señala un oocito con síntomas de vitelogénesis IT).

Fic. 12. Hembra Ovigera. Ovario con oocito al término de la foliculogénesis II (flecha), con ovas residuales en

reabsorción directa (5), y tejido folicular de sustitución (estrella).

Gayana Zool. 57 (1), 1993

FiG. 13. Estructura ovárica de una hembra adulta carente de macho. Las ovas mayores (en vitelogénesis II incipiente)

presentan necrobiosis directa y reaccional (flecha).

FiG. 14. Ovario atípico (hembra adulta, madurez avanza-

da) con procesos de oolisis acentuada afectando la por-

ción distal de la región de vitelogénesis II. Próximo a la

pared corporal ventral se observa tejido folicular de

sustitución (flechas).

Módulo (escala). Figs. 1 y 5: 25um; Figs. 3, 7-9, 11-13: S0um; Figs. 4, 6 y 14: 100um; y Fig. 10:200um.

El ciclo ovárico de Probopyrus ringueleti: ScHuLbr, M.

Phyllodistomum sp. en el cefalopereion de los P.

argentinus sólo 3 isópodos proporcionan informa-

ción útil alos fines propuestos (tiempo de incubación

de los embriones, lapso que transcurre entre puestas

y número de las mismas):

P. ringueleti (1). Ovula 07.10.82. Incuba du-

rante 9 días. 4 días después de liberar la puesta

ovula por segunda vez, incubando 20 días. Trans-

curridos 4 días desde la liberación de las larvas

ovula por tercera vez. La incubación se interrumpe

al morir a los 9 días de la misma (23.12.82) el

hospedador.

P. ringueleti (2). Ovula 21.10.82. Incuba hasta

25.12.82 (65 días).

P. ringueleti (3). Ovula 24.11.82. Incuba hasta

28.11.82 (4 días). 15 días después ovula por segunda

vez, incubando durante 20 días.

DISCUSION

1. FOLICULOGÉNESIS Y VITELOGÉNESIS, SU RELACIÓN

CON PROCESOS DE REABSORCIÓN REACCIONAL Y SU

IMPORTANCIA EN EL MARCO DE LA FISIOLOGÍA OVÁRICA

DE CRUSTÁCEOS SUPERIORES

El desarrollo de un contingente importante de

folículos en vitelogénesis II se asocia a una deten-

ción en la evolución del estrato oocitario en

vitelogénesis I, lo cual en crustáceos superiores se

relaciona con la ausencia del tejido folicular HI (o

permanente), requiriéndose para su utilización por

los oocitos (vitelogenéticos I) el vaciamiento pre-

vio del contingente en vitelogénesis II [Charniaux-

Cotton, H. (1974, 1978); Schuldt, M. (1980a)]. La

disponibilidad del mismo no es uniforme para toda

la camada de oocitos en vitelogénesis I, por que la

continuidad del contingente de células foliculares

que liberan los oocitos al abandonar la región de

vitelogénesis durante la fresa (delimitando la cavi-

dad o cisterna folicular) sufre disrupciones en aque-

llos sitios del ovario donde se desarrollan procesos

de reabsorción que afectan a oocitos pertenecientes

ala camada een vitelogénesis IT [Schuldt, M. (1987)].

Estas células foliculares que ingresan al ooplasma

como fagocitos, integran una entidad denominada

tejido folicular de sustitución [Rubiliani-Durozoi,

M., et al. (1980)], significando necesariamente una

merma de tejido folicular permanente. A esta sus-

tracción debe sumarse la mortalidad que experi-

mentan las mismas durante la retracción de la

cavidad de puesta y el ulterior repliegue del contin-

gente folicular hacia los folículos primarios. Una

disminución en la población folicular, debida a las

mismas causas, había sido señalada para P.

argentinus [Schuldt, M. (1980b, 1981)], sin embar-

go, la cantidad de estas células que finalmente serán

reutilizadas por P. ringueleti parece ser aún menor

(Figs. 11 y 12).

Los procesos de reabsorción oocitaria de los

crustáceos se relacionan con una dieta deficiente,

privación hormonal, falta de acoplamiento [Adi-

yodi, R.G. y T. Subramoniam (1983)], poluentes

[Payen, G.G. y J.D. Costlow (1977)] y obliteración

oviductal [Schuldt, M. (1987)], pudiendo plantear-

se la posibilidad de que la oosorción constituya una

respuesta general frente a situaciones de estres

diversas, cumpliendo con la necesidad de ajustar la

numerosidad oocitaria a las posibilidades efectivas

de puesta, constituyendo por ende un factor regula-

dor de la fecundidad. La necrobiosis oocitaria,

como fenómeno discreto, es un evento habitual en

las gónadas de crustáceos.

En algunos ovarios de P. ringueleti (hacia fines

del estadio IV), en oocitos que por su emplazamien-

to deben considerarse pertenecientes al estrato

vitelogenético primario, se esboza un epitelio

folicular del tipo del secundario, a pesar de hallarse

estos oocitos imposibilitados (por la interposición

de ovas residuales y/o proceso de oosorción) para

recibir al grueso del tejido folicular que se aproxi-

ma [Schuldt, M. (1987)] (Fig. 11). De esta manera,

se plantea la posibilidad de la persistencia del

mecanismo primario de foliculogénesis II (v.g. por

división de las células foliculares preexistentes).

Esta posibilidad requiere ser examinada en el

contexto de la foliculogénesis de crustáceos isó-

podos en particular y la de crustáceos superiores en

general. Besse, G. (1976), sobre la base del análisis

de la oogénesis de P. dilatatus, llega ala conclusión

de que la recomposición folicular en dicha especie

se debe a la actividad mitótica de lo que denomina

el epitelio prefolicular. Las mitosis se extenderían

hasta el fin de la vitelogénesis l, a partir de la cual

la expansión (o adaptación espacial) del estrato

folicular se debería fundamentalmente ala distensión

de las células conjuntivas. Besse, G. (1976) descarta

la posibilidad de una ulterior reutilización de las

células foliculares, como señala Charniaux-Cotton,

H. (1978). Besse, G. (1976) se refiere a observacio-

nes en otras espécies de isópodos, siendo todas ellas

Gayana Zool. 57 (1), 1993

coincidentes en cuanto a la no recuperación de

células conjuntivas.

En los ovarios de P. ringueleti se aprecia una

reutilización de tejido folicular entre puesta y pues-

ta (Schuldt, M. (1987)) (Fig. 11), si bienes problable

que el número de elementos recuperados no satisfa-

celos requerimientos de los oocitos en vitelogénesis

IT que inician la vitelogénesis propiamente dicha

(Meusy, J.J. y H. Charniaux-Cotton (1984)). La

existencia de una entidad asimilable al tejido

prefolicular de P. dilatatusno se observa en el ovario

de P. ringueleti, si bien lateralmente al área germinal

se aprecia la presencia de células conjuntivas que

desde los bordes se integran a los oocitos en

previtelogénesis y vitelogénesis I. Aunque esta

discreta población lateral de células foliculares sea

homologable en cierta medida al tejido prefolicular

señalado por Besse, G. (1976), teniendo en cuenta

la demanda de células foliculares de 8 series ventrales

(o verticilos) de oocitos en vitelogénesis II, como es

el caso de P. ringueleti, parece razonable aceptar

que la demanda celular conjuntiva durante la

vitelogénesis II, cuando se restaura el ciclo ovárico,

es satisfecha de un modo significativo mediante

mitosis en el folículo MI. Han sido observadas figuras

mitóticas en folículos pertenecientes a oocitos de

aproximadamente 100 um, tanto durante el ciclo

puberal como en el transcurso de la fase repetitiva

del ciclo ovárico (Schuldt, M.(inédito)). El hallazgo

de estas imágenes es muy ocasional, lo cual no

basta, en principio, para minimizar su aporte, ya que

se sabe de laexistencia de tumores donde la detección

de figuras mitóticas es infrecuente (Dr. F. Cueva

(com. pers.)). Un asincronismo en las divisiones de

las células conjuntivas que integran los distintos

folículos Il es probable. Besse, G. (1976) señala la

importancia de las divisiones asincrónicas en P.

dilatatus (al menos hasta el comienzo de la

vitelogénesis IT).

Las células conjuntivas o foliculares revelan

la existencia de un alto grado de especialización

funcional (Charniaux-Cotton, H. (1974. 1978);

Besse, G. (1976); Payen, G.G. y J.D. Costlow

(1977); Meusy, J.J. (1980); Rubiliani-Durozoi, M.,

et al. (1980); Zerbib, C. (1980); y Schuldt, M.

(1981)), no obstante, es evidente que la capacidad

de división no se pierde, como se observa durante la

reabsorción reaccional de oocitos en vitelogénesis

IT (Ginsburger-Vogel, T. y J.J. Meusy (1982)).

La recuperación de las células foliculares du-

rante las sucesivas puestas ha sido establecida por

primera vez por Charniaux-Cotton, H. (1974) para

100

O. gammarellus. El proceso parece válido para la

mayoría de los crustáceos superiores (Charniaux-

Cotton, H. (1978)). Posteriormente ha sido consta-

tado también en P. argentinus (Schuldt, M. (1980)),

Macrobrachium rosenbergii (De Man) (Fauvel,

Ch.(1981)), y Palaemon serratus (Pennant) (Faure,

Y., C. Bellon-Humbert y H. Charniaux-Cotton

(1981)). Cabe destacar que Fauvel, Ch. (1981)

señala la ausencia de divisiones en el folículo HI de

los oocitos de ovarios pertenecientes a animales

adultos.

En P. argentinus, en cambio, se observan

mitosis foliculares en oocitos en vitelogénesis II

pertenecientes a hembras ovígeras, si bien cabe

consignar que cuesta hallar estas divisiones en

secciones histológicas. Con una frecuencia algo

mayor se observan duplicaciones de células

conjuntivas en oocitos de hembras virginales en su

primera maduración de puesta. Tanto en uno como

otro caso las mitosis fueron detectadas en el período

correspondiente a la primera mitad del desarrollo

de la vitelación exógena, interpretándose que la

frecuencia de la mitosis disminuye a medida que el

oocito madura (Schuldt, M. (inédito)). Consecuen-

temente, adhiriendo a Besse, G. (1976), es probable

que durante las últimas etapas del desarrollo ooci-

tario predomine la distensión mecánica del epitelio

folicular.

También en P. ringueleti se observa que las

mitosis de las células foliculares son abundantes

durante la previtelogénesis y vitelogénesis I, ha-

ciéndose cada vez mas infrecuentes a medida que

progresa la vitelogénesis II (Schuldt, M. (inédito)).

Exceptuando el caso de los isópodos citados

por Besse, G. (1976), es posible integrar las obser-

vaciones de los diferentes autores en lo que se

refiere al comportamiento de las células conjuntivas

del folículo durante la oogénesis de crustáceos

superiores, postulando una estratégia ovárica de

tipo “oportunista” (Schuldt, M. (1987)). Según esta

hipótesis, el ovario integra la población folicular

durante la restauración del ciclo reproductor en

primer término con células foliculares vaciadas en

la puesta precedente, cubriendo luego eventuales

pérdidas debidas a procesos necrobióticos (Schuldt,

M. (1981)) mediante mitosis. De acuerdo con este

modelo de integración folicular la persistencia del

mecanismo primario de extensión folicular (por

mitosis), en el caso de haber sido activado,

circunscribe su acción, en mayor o menor medida,

a las primeras etapas de la vitelogénesis II, ya que,

aparentemente, durante la vitelogénesis avanzada

El ciclo ovárico de Probopyrus ringueleti: ScHuLor, M.

las células foliculares consiguen adaptarse al creci-

miento oocitario mediante la extensión mecánica.

Dicho modelo funcional permite agrupar ca-

sos de muy elevada recuperación folicular (O.

gammarellus, M. rosenbergii), de elevada recupe-

ración (P. argentinus), y de escaso reaprove-

chamiento conjuntivo (P. ringueleti) (Schuldt, M.

(1987)). En este contexto resta explicar el dispendio

folicular de Rhyscotoides legrandi Johnson, Asse-

llus Geoffroy St. Hilaire, y P. dilatatus (Besse, G.

(1976)).

2. PERIODICIDAD SEXUAL

Existe una gran variabilidad en Bopyridae

respecto del número de puestas de cada hembra (1-

10) y la duración del período de incubación de los

embriones (9 días a 3 meses) (Vease síntesis en

Beck, T.J. (1980a)). Para P. floridensis se

consignan 7 puestas sucesivas, con un tiempo de

incubación de 11-14 días, constatándose un míni-

mo de 9 días (Beck, T.J. (1980a)).

P. ringueleti se reproduce de agosto/setiembre

a abril/mayo, siendo el período de septiembre a

febrero el de mayor actividad sexual (Schuldt, M. y

M.C. Damborenea (1989)). La estructura de las

cohortes se diluye tanto por la permanencia de las

larvas (micro y criptonisquias) sobre un hospedador

intermediario (copépodo) no hallado aún, como por

la dependencia que existe entre la talla de P.

ringueleti y el tamaño del P. argentinus que lo

hospeda, pudiendo caracterizarse sólo 2 distribu-

ciones modales (seudocohortes) para P. ringueleti

(Schuldt, M., et al. (1988)). La longevidad de las

hembras de P. ringueleti depende del sexo del P.

argentinus que parasita (los camarones masculinos

son menos longevos que las hembras), viviendo P.

ringueleti alternativamente 13 ó 16 meses (Schuldt,

M. et al. (1988)).

Sobre la base de información de campo se

estima que P. ringueleti produce 3 puestas entre

agosto/setiembre y diciembre/enero, con un tiempo

de incubación de aproximadamente 20 días para

cada una de ellas, pudiendo producir potencial-

mente 6 puestas anuales (Schuldt, M. y M. C.

Damborenea (1989)). No obstante, los datos que

proporcionan al respecto los camarones con bopí-

ridos e identificados por la distribución de

Phyllodistomum sp., suministran tiempos de

incubación extremos (4-65 días). Asimismo es va-

riable el tiempo que transcurre entre el abandono

del marsupio y el comienzo de la incubación si-

guiente (4-15 días). Es probable que estos valores

dispares reflejen un efecto acuario. Empero, es

posible extraer algunas conclusiones acerca de as-

pectos de la dinámica ovárica.

Considerando el discreto intervalo que trans-

curre entre una y otra incubación, es factible que la

incubación máxima de 65 días sea el fruto de 3

evacuaciones e incubaciones sucesivas. Todos los

embriones de una misma puesta poseen siempre el

mismo grado de desarrollo (habitual en Bopyridae)

(Bourdon, R. (1968); Stromberg, J.O. (1971); Cash,

C.E. y R.T. Bauer (1992)). P. ringueleti puede

producir 2 puestas con un intervalo de 4 días,

permitiendo suponer que existen evacuaciones par-

ciales, lo cual se correlaciona con el aspecto del

ovario de la figura 14 (pertenece a una hembra

virginal y la estructura ovárica no es habitual),

donde la conformación de la región de vitelogé-

nesis permite postular la posibilidad de que la

puesta sea integrada sólo por algunos verticilos de

oocitos en vitelogénesis II. El proceso de

foliculogénesis II de P. argentinus (Schuldt, M.

(1980a, 1981)), se desarrolla a partir del vaciado

total de la región de vitelogénesis Il, siendo coinci-

dentes las observaciones de Fauvel, Ch. (1981)

acerca del mismo proceso en M. rosenbergii. En

consecuencia, puede suponerse que la ovulación de

crustáceos superiores con un número discreto de

hileras o verticilos de oocitos (1-4) implica el desa-

rrollo de un fenómeno que afecta a todo el contin-

gente de oocitos en madurez total. La evidencia de

procesos de evacuación parcial en P. ringueleti

constituye una particularidad relacionada con el

hábito parasitario, y que condujo a una estrategia

reproductora orientada hacia el incremento de la

descendencia.

El disponer de un stock oocitario maduro de

reserva es sin duda beneficioso, especialmente si el

período de incubación se halla condicionado por la

extensión del período de intermuda del hospedador

(Beck, J.T. (1980a); Cash, C.E. y R.T. Bauer (1992)).

La estructura ovárica de P. ringueleti permite una

rápida adecuación funcional (v.g. sincronización) a

la ecdisis del hospedador. Esta respuesta es posible

dado el rol subordinado de la recuperación folicular

en P. ringueleti, por que cuando existe una

reutilización generalizada de células conjuntivas, la

restauración ovárica es mas lenta debido a que la

recomposición del stock de ovas maduras se efec-

túa entonces a partir de los oocitos en vitelogé-

nesis I.

101

Gayana Zool. 57 (1), 1993

CONCLUSIONES

1) Los ovarios poseen una zona germinativa

de tipo laminar que se extiende dorso-frontalmente,

con un gradiente madurativo ventral que conduce a

la estratificación germinal, pudiendo distinguirse

en un ovario maduro, en sentido dorso-ventral a 4

regiones, cada una de ellas albergando una asocia-

ción celular definida: a) con gonias (principalmente

primarias); b) con gonias II y oocitos en profase

temprana; c) con oocitos en previtelogénesis y

vitelogénesis I; y d) con oocitos en vitelogénesis IT.

2) Sobre la base de estas asociaciones celula-

res se elaboró una escala de maduración sexual de

4 estadios: madurez incipiente (I), madurez media

(ID), madurez avanzada (III), y evacuación y

postpuesta (IV).

3) El desarrollo de la región de vitelogénesis

secundaria del ovario se relaciona con la presencia

del macho sobre el abdomen de la hembra.

4) En P. ringueleti, contrariamente a lo que se

observa en otros isópodos, existe una recuperación

de elementos conjuntivos de los folículos vaciados

en la puesta precedente. Esta reutilización folicu-

lar, en relación a los casos conocidos en distintas

especies de crustáceos superiores, es de menor

cuantía.

5) Para la foliculogénesis II de crustáceos

superiores adultos se postula la existencia de una

mecánica ovárica “oportunista” que permite redu-

cir al mínimo el dispendio energético-celular. La

misma se caracteriza por una fase sinérgica de

integración folicular secundaria y una etapa de

distensión mecánica. La primera comprende la re-

cuperación de las células foliculares liberadas y la

complementación mitótica residual, que posible-

mente se circunscribe al primer período de la

vitelogénesis secundaria. La etapa de distensión del

contingente folicular permite la adaptación de las

células conjuntivas al crecimiento oocitario duran-

te la vitelogénesis avanzada.

6) Experiencias de acuario prueban que P.

ringueleti posee la capacidad de producir evacua-

ciones (parciales) que no comprenden a la totalidad

de los oocitos en vitelogénesis II que alberga el

ovario, si bien es probable que en la naturaleza cada

puesta afecte íntegramente al stock de ovas madu-

ras del mismo.

102

AGRADECIMIENTOS

Es deseo del autor agradecer las oportunas

sugerencias de 2 revisores anónimos.

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Buenos Aires, Argentina). I. Estructura poblacional

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Palaemonidae) con Probopyrus cf. oviformis

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Gayana Zool. 57 (1): 105-107, 1993

ISSN 0016-531X

UNA ESPECIE NUEVA DE HORCOMUTILLA CASAL, 1962, DE VENEZUELA

(HYM. MUTILLIDAE: SPHAEROPHTHALMINAE)

A NEW SPECIES OF HORCOMUTILLA, CASAL, 1962, FROM VENEZUELA

(HYM. MUTILLIDAE: SPHAEROPHTHALMINAE)

Manfredo A. Fritz" y Antonio Martínez*

RESUMEN

Se describe e ilustra en este trabajo una nueva espe-

cie de Mutillidae de Venezuela, perteneciente al género

Horcomutilla Casal, 1962, próxima a H. reichi (Mickel,

1937).

PALABRASCLAVE: Hymenoptera, Mutillidae, Horcomutilla,

Sistemática, Neotropical.

El género Horcomutilla fue establecido por

Casal en 1962 y se incluyen en él hasta ahora 12

especies (Casal 1965, 1970), que cubren un área

bastante extensa de América, desde Panamá hasta

la Argentina.

Horcomutilla maracayi sp. n.

(Figuras 1, 2)

Color general del tegumento del cuerpo casta-

ño rojizo más o menos oscuro, excepto la parte

ventral de la cabeza y totalmente el pronoto que son

testáceos; patas y apéndices bucales rojo píceo,

espolones muy claros, casi blancos. Pilosidad que

cubre la cabeza dorsalmente negra, con dos bandas

dorado-grisáceas claras, que van desde el ápice de

los lóbulos frontales y que están unidas sobre el

vértice formando una U. La pilosidad de las mandí-

bulas es similar a la del clípeo, labro y región ventral

de la cabeza, que es dorado-grisácea. Pronoto con

pilosidad dorada y pelitos negros intercalados

"Investigadores Consejo Nacional de Investigaciones

Científicas y Técnicas, CONICET, Argentina. Instituto

de Investigaciones Entomológicas Salta “INESALT”, 9

de julio 14, 4405 Rosario de Lerma - Salta - Argentina.

ABSTRACT

A new species of Mutillidae from Venezuela,

belonging to the genus Horcomutilla Casal, 1962, near to

H. reichi (Mickel, 1937), is described and figured in this

paper.

KeYworDs: Hymenoptera, Mutillidae, Horcomutilla,

systematics, Neotropics.

irregularmente, más abundantes lateral y

preescutelarmente. Abdomen: la banda tegumen-

taria clara transversal del tergo II con cortos pelitos

de tonalidad dorada, unida medial y posteriormente

a una banda longitudinal de pilosidad grisáceo-

dorada clara, que se continúa en los tergos Ill a V,

teniendo lateralmente los II al IV pelos de similar

coloración. La pilosidad del tergo VI es oscura con

una angostísima banda mesal longitudinal clara.

Pigidio marginado lateralmente con pilosidad larga

y oscura, habiendo medial y distalmente cortísimas

escamas blanquecinas. Región ventral del cuerpo

con pilosidad blanco cenicienta.

Cabeza: clípeo con dos dientes paramediales

sobre el borde anterior y con una región mesal

ancha y corta entre ellos; frente cóncava, por arriba

y a cada lado proyectada en lóbulo triangular algo

arqueado, convexo por encima y excavado por

debajo, de borde lateral cóncavo en la mitad ante-

rior y subdentiforme distalmente, por debajo es un

tanto granuloso-punteado, ocultando el clípeo;

medial y anteriormente, sobre el borde clipeal, con

un pequeño dentículo que se continúa por detrás en

forma de línea longitudinal poco conspicua rasa e

irregular; los lóbulos separados entre sí por es-

cotadura mesal subangulosa; la superficie de la

105

Gayana Zool. 57 (1), 1993

cabeza muy marcada y aglomeradamente puntea-

do-rugosa. Antena: escroba por dentro y debajo del

diente lateral del lóbulo frontal; escapo algo arquea-

do, apenas más largo que el ancho cefálico desde su

inserción en la escroba; artejo 12 angostándose

distalmente y con el ápice romo. Quilla o crestita

genal no alcanza el borde proboscidal que es

rebordeado, no aquillado. Mandíbulas no falcifor-

mes, borde interno medialmente con 2 dientes: uno

proximal pequeño y uno distal saliente, más largo y

evidente, ambos triangulariformes; superficie con

pilosidad fina que en la región ventral se proyecta

algo más distalmente. Labro pequeño, saliente,

cubierto de pilosidad, el borde anterior mesal-

mente con 2 sedas salientes. Pronoto poco convexo,

trapecial, bruscamente constreñido por detrás del

estigma mesotorácico, después ampliado pero sin

llegar a la anchura de la mitad torácica, su borde

lateral microscópico e irregularmente serrulado.

Patas cubiertas de pilosidad, en las tibias medias y

posteriores tienen una hilera de espinitas fuertes

dorso lateralmente; espolón de la tibia anterior algo

sinuoso, los de las meso y metatibias espiniformes,

todos aguzados. Abdomen dorsalmente muy

aglomeradamente punteado. Pigidio algo convexo,

el borde libre débilmente rebordeado y según la

incidencia de la luz, con obsoleto burlete longitudinal

medio; superficie transversal y algo oblicuamente

rasgada o estriada, esta escultura es algo menos

manifiesta mesalmente. Esternos con puntos más

aglomerados distalmente, formando franja trans-

versal mucho más amplia en el II; todos los puntos

con sedas decumbentes o dirigidas oblicuamente

hacia atrás; el borde distal de los tergos I al V con

cortísima membrana.

MATERIAL ESTUDIADO: Holotipo hembra. Vene-

zuela, Aragua, El Limón (Maracay), 450m, 14. 5.

1975, en la colección Martínez.

LARGO: 8,0 mm; ancho del pronoto: 2,0 mm;

ancho cefálico: 2,8 mm aproximadamente.

ENTIMOLOGÍA: El hombre obedece al lugar en

que fue colectado el Holotipo, único ejemplar hasta

ahora conocido.

Próxima a H. reichi (Mickel), se diferencia

por la conformación de las bandas dorad- grisáceas

de la cabeza, unidas sobre el vértice y por la banda

transversal del segundo tergo, sustituida en aquélla

por dos máculas.

Horcomutilla maracayi sp. n., Fic. 1, vista dorsal. Fic. 2, cabeza vista de frente.

106

Una especie nueva de Horcomutilla Casal, 1962: Frrrz, M. A. y A. MARTÍNEZ

LITERATURA CITADA

CasaL, O. H. 1962. Mutillidae neotropicales IX

(Hymenoptera). Un nuevo género de Sphaeroph-

thalminae. Notas Mus. La Plata, 20:63-75.

CasaL, O. H. 1965. Comentarios sobre “Horcomutilla”

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CasaL, O. H. 1970. Una nueva especie de Horcomutilla

Casal, (Hym. Mutillidae). Physis, B. A. , 30(80):

IME6L72:

MicKEL, C.E. 1937. New world Mutillidae in the Spinola

collection at Torino, Italy, (Hym. ). Revta. Ent. Río,

7:165-207.

107

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MARTÍNEZ, RODRIGO 1. Y M. E. CASANUEVA. Acáros oribatidos del Alto Biobío,

Chile: diversidad y abundancia relativa (Acari: Oribatida) .............cooccnnoncccconcccnonnnss A

Oribatid mites from the Alto Biobio, Chile: diversity and relative abundance

(Acari: Oribatida)

CASANUEVA, M. E. Estudio filogenético de Laelapidae de vida libre y asociados

con artrópodos (Acari: Mesostiginata) -crirrmenseioiranerioatocanieca»coonaense encon RERUIN AN zi

Phylogenetic studies of the free-living and arthropod associated Laepidae

(Acari: Mesostigmata)

FREYRE, L. R. Y L. C. PRoTOGINO. Dos modelos de metabolismo energético

- de peces de agua dulce de Argentina caoacodenaraar oceano aiao ON 47

Two energetic metabolism models of freshwater fishes of Argentina

Rurz, V. H. y C. OYARZÚN G. Presencia de Macrourus holotrachys Gunther,

1878:en Chile coito a AN SY)

Presence of Macrourus holotrachys Gunther, 1878 in Chile

MARCHANT $. M., M. Foraminiferos de la Bahía Scholl, Región Magallánica,

Chile (Protozoa: ForamMinifera) <..oletin a do isis sarao AN 61

Foraminifera of Scholl, Magellanic Region, Chile (Protozoa: Foraminifera)

Ruzz, V. H., LórEz, M. T., Moyano, H. 1. AnD M. MARCHANT. Ictiología del

Alto Biobío: aspectos taxonómicos, alimentarios, reproductivos y ecológicos

con una discusión sobre la hoya ..caneinoamdninenioniasicdnencineensis sorento nori o op

Ichthyology of the high Biobio river system: some taxonomical, alimentary,

reproductive and ecological aspects and a discussion on the river basin

ScHuLbrT, M. El ciclo ovárico de Probopyrus ringueleti Verdi y Schuldt, 1988

(Isopoda: Epicaridea: Bopyridac) .......dinirnioanoicciocen darse delo 89

Ovarian cycle of Probopyrus ringueleti Verdi and Schuldt, 1988 (Isopoda:

Epicaridea: Bopyridae)

FrrTz. M. A. AND A. MARTÍNEZ. Una especie nueva de Horcomutilla Casal, 1962,

de Venezuela (Hym. Mutillidae: Sphaeropthalminae) .........ococoncnonccoononccanonecanoranono 105

A new species of Horcomutilla Casal, 1962, from edo E Mutillidae:

Sphaeropthalminae)

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